Ammoniak-oxiderende mikroorganismer: nøgleaktører i fremme af plantevækst

BY admin
|

Ammoniak-oxiderende mikroorganismer: nøgleaktører i fremme af plantevækst

Adenike Eunice Amoo1 og Olubukola Oluranti Babalola1*

1Food Security and Safety, Faculty of Natural and Agricultural Sciences, North-West University, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, South Africa. *Korresponderende forfatter: [email protected]

Abstract

Stikstof (N) er det vigtigste mineralske næringsstof, som planter har brug for. Selv om nogle planter kan udnytte N direkte, er ammonium (NH4+) og nitrat (NO3-) de eneste former for N, der er anvendelige for de fleste planter. Ammoniak-oxiderende bakterier (AOB) og ammoniak-oxiderende arkæaer (AOA) er de vigtigste drivkræfter, der er ansvarlige for omdannelsen af N til anvendelige former. På grund af ammoniakoxidatorernes (AO’ernes) betydning har faktorer, der påvirker deres hyppighed og aktivitet, været et stort forskningsfokus i årenes løb. Denne gennemgang fokuserer på AO’ernes mangfoldighed, de faktorer, der påvirker deres hyppighed og aktivitet i forskellige jordtyper, og nitrifikationsmekanismen. En bedre forståelse af de kombinerede virkninger af meget aktive AO’er og metoder til begrænsning af nitrattab fra jordbunden kan forbedre forvaltningen af nitrat i jordbunden og forbedre planteudbyttet.

Søgeord: Abiotisk, ammoniak, biotisk, diversitet, nitrifikation, kvælstof

1. Indledning

Ammoniak forekommer naturligt i miljøet og kan findes i jorden, hvor det er en vigtig kilde til kvælstof for planter. Ammonium ophobes typisk ikke i jordbunden, fordi det hurtigt omdannes af jordmikrober. Ammoniak og ammonium er primære energisubstrater og er vigtige kvælstofkilder for mikroorganismer i jorden (Daebeler et al., 2014). Organismernes oxidation af ammoniak eller ammonium er kendt som nitrifikation, og mikroorganismer, der er tilknyttet planternes rhizosfære, trives i fyllosfæren. Disse organismer lever inde i planterne som endofytter, på planteoverfladerne som epifytter og i jordbunden omkring rødderne. De kan være gavnlige, skadelige eller skadelige for planternes vækst og udvikling. Det er dog bemærkelsesværdigt, at de fleste af de forskellige plantekoloniserende mikroorganismer følger en kommensal livsstil (Knief, 2014). Jordmikroorganismer er de største bidragydere til diversiteten i terrestriske økosystemer og er de vigtigste kontrollanter for næsten alle globale biogeokemiske kredsløb. De er afgørende for opretholdelsen af planters sundhed gennem deres roller i forbindelse med næringsstofcyklussen og deres relationer med andre organismer (Hassan et al., 2015).

Nitrifikation beskriver oxidation af ammonium (NH4+) eller ammoniak (NH3) til nitrat af levende organismer og er en primær aktivitet inden for kvælstofcyklussen (N). Oxidationen af ammonium til nitrat er en totrinsproces, der omfatter omdannelse af ammoniak eller ammonium til nitrit og omdannelse af nitrit til nitrat. Det første og hastighedsbegrænsende trin i nitrifikationen er oxidationen af ammoniak til nitrit. Man troede, at denne proces udelukkende blev styret af ammoniak-oxiderende bakterier (AOB), som først blev isoleret i det 19. århundrede (Prosser og Nicol, 2012). Den nylige opdagelse af ammoniak-oxiderende archaea har udfordret denne opfattelse (Könneke et al., 2005). I det første trin af nitrifikationen omdannes ammoniak til hydroxylamin af enzymet ammoniakmonooxygenase. Hydroxylamin omdannes derefter til nitrit af enzymet hydroxylamin oxidoreduktase. Nitrit-oxiderende bakterier, der producerer enzymet nitritoxidoreduktase, hjælper med omdannelsen af nitrit til nitrat (Kowalchuk og Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) rapporterede, at ammoniak-oxiderende arkæaer (AOA) var mere talrige end ammoniak-oxiderende bakterier i forskellige europæiske jordtyper. Dette var den første undersøgelse, der afslørede AOA’s betydning for ammoniakoxidation, og forskellige undersøgelser har i de seneste år vist AOA’s betydning for ammoniakoxidation i jordbunden.

Den betydning, som kvælstof har for planter, kan ikke understreges nok. Det er det mest essentielle næringsstof, som planter har brug for, da det er en bestanddel af nukleinsyrer, som udgør DNA’et i alle organismer. Det er også en bestanddel af klorofyl, som bruges til fotosyntese. Det styrer i høj grad markernes udbytte, planternes vækstmønster og deres kemiske sammensætning (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). Ikke alle planter er i stand til direkte at bruge atmosfærisk kvælstof, og de fleste er kun i stand til at bruge uorganiske former for kvælstof, såsom ammonium og nitrat. Selv om det kun er midlertidigt til stede i jorden, er nitrat en vigtig form for kvælstof, der kan assimileres af planter (Crawford, 1995). Mikrobernes oxidation af ammoniak er af stor betydning, fordi ammoniakoxidatorer er ansvarlige for produktionen af ca. 10 kg N/ha nitrat, hvilket svarer til ca. 90 % af den årlige tilførsel af fikseret kvælstof (Smith et al., 1998).

Den funktion, som ammoniak-oxiderende mikrober har i jorden, kan ikke overvurderes. Denne gennemgang fokuserer på de faktorer, der påvirker mængden og aktiviteten af ammoniak-oxiderende mikrober, og diskuterer de ammoniak-oxiderende mikrobers betydning for nitrifikation i forskellige jordtyper.

2. Autotrof nitrifikation

Nitrifikation i jorden styres af autotrofe nitrificerende mikroorganismer (arkæale og bakterielle ammoniak-oxiderende mikroorganismer) (Prosser og Nicol, 2012). Oxidationen af ammoniak/ammonium af autotrofe mikroorganismer er en totrinsproces, der omfatter omdannelse af ammonium ved ammoniakmonooxygenase til hydroxylamin (NH2OH), som efterfølgende omdannes til NO2- ved hydroxylamin oxidoreduktase (De Boer og Kowalchuk, 2001). Kemolithoautotrofisk nitrifikation er begrænset til en forholdsvis snæver gruppe af mikroorganismer (Head et al., 1993). Ammoniakmonooxygenase (amo) er det primære enzym, der er ansvarlig for kemolithoautotrofisk nitrifikation. Ammoniakmonooxygenase er et membranbundet enzym, der har tre underenheder, amoA, amoB og amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). amoA-genet, som er et metabolisk kendetegn for autotrofe nitrificerende mikroorganismer, er blevet anvendt som en molekylær proxy i miljømikrobiologi (Stahl og de la Torre, 2012).

3. Heterotrof nitrifikation

Forekomsten af nitrifikation i jord med en lav pH er blevet hævdet at være tegn på heterotrof nitrifikation (Zhang et al., 2015). Ikke desto mindre har De Boer og Kowalchuk (2001)rapporteret, at syretolerante autotrofe nitrifikationer også kan spille sådanne roller. Både organiske og uorganiske substrater kan udnyttes af heterotrofe nitrifianter. De egentlige indikatorer for heterotrof nitrifikation kan være blevet misforstået, da nogle heterotrofe nitrifikationsdannere også har denitrifikationsegenskaber og akkumulerer lidt eller intet nitrat (Matheson et al., 2003). Stutzer og Hartleb (1896)undersøgte og redegjorde for en svamp, der havde evnen til at producere nitrat. Mange andre heterotrofe organismer er efterfølgende blevet involveret i oxidation af forskellige kvælstofforbindelser i kultur (Schimel et al., 1984). Forskellige undersøgelser har vist betydningen af heterotrof nitrifikation. Nitrifikation af heterotrofe organismer adskiller sig markant fra autotrof nitrifikation, fordi den ikke er forbundet med cellevækst (Zhang et al., 2015).

4. Diversitet af ammoniakoxidatorer

En lang række mikroorganismer, herunder bakterier, archaea og endda svampe, har ammoniak-oxiderende evner. AOB er vidt udbredt i jorden. Omdannelsen af ammoniak til nitrit, som er det første og hastighedsbegrænsende trin i nitrifikationen, kontrolleres af kemolithoautotrofe AOB, og disse organismer har evnen til at gøre effektiv brug af denne proces som deres eneste energikilde (Matsuno et al., 2013). Forskellige bakterier er blevet rapporteret som ammoniakoxidatorer, herunder Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012)og Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Slægterne Nitrosomonas og Nitrosospira er medlemmer af en monofyletisk gruppe i β-underafdelingen af Proteobacteria (Matsuno et al., 2013). Slægten Nitrosococcus tilhører γ-underdivisionen af Proteobakterierne, og medlemmer af denne slægt oxiderer kun ammoniak i marine miljøer (Teske et al., 1994). Paracoccus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha og Alcaligenes faecalis er heterotrofe nitrificerende bakterier (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).

Forsekomsten af amoA-genet i den ukultiverede art Crenarchaeotablev afsløret gennem komplementære metagenomiske undersøgelser af havvand (Venter et al., 2004) og jord (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, som blev isoleret fra det stenede substrat i et tropisk havakvarium, var den første AOA, der blev identificeret. Det er den første identificerede arkæale kemolithoautotrofe nitrifiker og den første mesofil, der er identificeret i den marine gruppe I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). AOA er medlemmer af en ny phylum Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). De blev først identificeret som medlemmer af Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Andre arkæale nitrifikationsdannere omfatter Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum og Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Man troede, at nitrifikation kun blev frembragt af bakterier og arkæer. Nogle svampe, herunder Aspergillus flavus, Penicillium og Absidia cylindrospora, er imidlertid blevet impliceret i denne proces (Zhu et al., 2015).

4.1. Mekanismen for ammoniakoxidation ved ammoniak-oxiderende mikroorganismer

Nitrifikation er opdelt i to processer, nitritation og nitratation. Nitritation er det første trin i nitrifikationen og kan opdeles i tre trin: (1) oxidation af ammoniak til hydroxylamin, som finder sted ved hjælp af enzymet ammoniakmonooxygenase (amo); (2) reduktion af hydroxylamin til nitrit; og (3) omdannelse af elektroner, frie hydrogenioner og ilt til vand. Nitritering resulterer i forsuring af miljøet.

Nitratering er det andet trin i nitrifikationen, og enzymet nitritoxidoreduktase, som produceres af nitrit-oxiderende bakterier (NOB), er involveret i denne proces. Nitratation er opdelt i to trin: (1) oxidation af nitrit til nitrat ved hjælp af enzymet nitritoxidoreduktase og (2) samling af ilt, protoner og elektroner i vand. Når nitritationen er hurtigere end nitratationen, ophobes nitrit og fører til spredning af lattergas. Når nitratationen er hurtigere, dannes der kun en lille mængde nitrit (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Figur 1)

Figur 1. Mekanismen for nitrifikation

4.2. Funktion og aktivitet af ammoniak-oxiderende mikrober i forskellige jordtyper

Diversiteten af jordmikroorganismer er ekstremt stor, og strukturen, væksten og aktiviteten af de mikrobielle samfund i jordbunden kan vurderes ud fra biotiske og abiotiske faktorer. I forskellige jordsystemer medfører modulering af miljøfaktorer ændringer i samfund af ammoniak-oxiderende mikrober (Shen et al., 2012).

4.2.1. pH

Flere faktorer, såsom ændringer i arealanvendelse, deposition af syrer og brand, påvirker pH-værdien i jordbunden betydeligt. Mikrobielle samfund og de biogeokemiske kredsløb, som de formidler, påvirkes i høj grad af jordens pH-værdi. Svampe trives bedre end bakterier i jord med lav pH-værdi, og jordens pH-værdi har stor indflydelse på bakteriernes diversitet og samfundsstruktur. Tidligere undersøgelser har vist, at samfundsstrukturen hos ammoniak-oxiderende mikrober er stærkt påvirket af pH-værdien (Zhang et al., 2012). Jordens pH-værdi er således en indikator for den relative hyppighed af de ammoniak-oxiderende mikroorganismer, der er til stede i jorden, og er den eneste egenskab i jorden, der har mulighed for at gøre det (Prosser og Nicol, 2012).

Bodenens pH-værdi er lav for ca. 30 % af det samlede landareal i verden, og ca. 54 % af det land, der er egnet til dyrkning af afgrøder i verden, har sur jord (Che et al., 2015). Som følge af de lave koncentrationer af nitrat i sure jorde (pHvand < 5) troede man i begyndelsen af det 20. århundrede, at nitrifikation ikke fandt sted i sådanne jorde (Noyes og Conner, 1919). I midten af det 20. århundrede blev det kendt, at nitrifikation kan finde sted i sådanne jorde, og at lav pH-værdi i jorden ikke hæmmer de nitrificerende mikroorganismers aktiviteter (Robertson, 1982). Ikke desto mindre er nitrifikationsintensiteten i forsurede jorde lavere end den, der kan opnås i jorde med højere pH-værdier (Yao et al., 2011). Et fald i tilgængeligheden af NH3 medfører et eksponentielt fald i jordens pH-værdi (De Boer og Kowalchuk, 2001). Desuden er frugtbarheden i sure jorde lav på grund af tilstedeværelsen af giftige metaller og mangel på næringsstoffer, hvilket muligvis påvirker de nitrificerende mikroorganismer i jorden (AOB og AOA). Der forekommer dog undtagelser fra denne generalisering (Yao et al., 2011)som kan tilskrives det faktum, at syretolerante nitrificerende organismer kan være aktive i både jorde med høj og lav pH-værdi, mens de organismer, der ikke er syretolerante, kun fungerer i jorde med højere pH.

Nyere undersøgelser har vist, at AOA er de mest aktive ammoniak-oxidatorer i sure jorde, selv om der er blevet foreslået forskellige mekanismer for AOB’s aktivitet i sådanne miljøer (Zhang et al., 2012). Forskellige undersøgelser har kvantificeret den komparative betydning af heterotrofisk og autotrofisk nitrifikation i skov- eller græsningsjord med lav pH-værdi. (Tabel 1)

Tabel 1: Effekt af pH på den nitrificerende mikrobielle population i forskellige jordtyper

Flere mekanismer, hvormed jordens pH påvirker aktiviteten og væksten af funktionelle grupper af mikrober, er blevet fastslået ved en kombination af fysiologiske og mikrokosmosundersøgelser af jord (Nicol et al., 2008, De Boer og Kowalchuk, 2001).

4.2.2. Biotilgængelighed af næringsstoffer

Nitrifikationsmikroorganismers aktiviteter kan begrænses af tilgængeligheden af et begrænset udvalg af substrater og er et væsentligt træk, der kontrollerer heterotrof nitrifikation (Zhang et al., 2014). Der er to veje, ad hvilke produktionen af nitrat fra ammoniak sker i jorden, enten gennem virkningen af kemoautotrofe nitrifikatorer eller ved heterotrof nitrifikation, som kontrolleres af heterotrofe nitrificerende bakterier eller svampe (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). Afhængigt af tilgængeligheden af substrater i jorden har svampede nitrifikatorer mulighed for at skifte til andre nitrifikationsveje (Aarnio og Martikainen, 1992). Bidraget fra heterotrof nitrifikation kan bestemmes af C/N-forholdet i N-substratet. Når organiske N-forbindelser har et højt C/N-forhold, hvilket øger den biologiske tilgængelighed af C, kan det stimulere væksten af heterotrofe bakterier og dermed hæmme og fortrænge væksten af nitrificerende bakterier og aktiviteten af autotrofe nitrifikationsmidler. Hæmning af den mikrobielle konkurrence er en mulig følge af svampesvampes produktion af biprodukter fra nitrificatorer. Uorganiske og organiske substrater kan effektivt anvendes som kilder til nitrifikation. Kvælstofforbindelser fra forskellige kilder kan fungere som substrater for heterotrof nitrifikation. Organiske kvælstofforbindelser er blevet udnyttet som substrater til heterotrof nitrifikation i sure jorde (Zhang et al., 2014).

Substrater i jorden er bestemmende for den vegetation, der kan findes i et bestemt område. N-resorptionseffektiviteten af forskellige typer vegetation er forskellig, og derfor har forskellige plantegrupper forskellige koncentrationer af N og forskellige C/N-forhold. Plantebestanden på en given lokalitet påvirker aktiviteterne hos de mikroorganismer, der findes i jorden, og kredsløbet af næringsstoffer (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).

Indflydelsen og tilgængeligheden af substrater på nitrifikation er blevet hævdet at være vigtigere end pH-værdien. Tilsætning af substrater i forskellige behandlinger kan medføre bemærkelsesværdige ændringer i jordens pH-værdi. For eksempel rapporterede Zhang et al. (2014)om betydelige ændringer i jordens pH-værdi efter tilsætning af substrater. Lave koncentrationer af ammonium kan bremse væksten af AOA eller medføre, at N-koncentrationen i økosystemerne er lav (Könneke et al., 2005). Behovet for NH3 til mikrobiel vækst er forskelligt mellem AOA og AOB. Antallet af AOB falder med jorddybden, mens AOA kun viser ringe variation (Leininger et al., 2006). AOB-vækst menes at blive understøttet, når jordbundsforholdene er frugtbare, mens AOA har en præference for oligotrofe miljøer eller miljøer med lav frugtbarhed (Erguder et al., 2009). AOB trives under forhold med høj NH3-tilgængelighed, mens AOA foretrækker forhold med lav NH3-tilgængelighed (Di et al., 2010). Nitrifikationsreaktionen på tilgængeligheden af NH4+ tilgængelighed kan fastslås ved hjælp af Michaelis-Menten-kinetik, og denne model er blevet anvendt til at karakterisere nogle nitrifikationsstoffer i jord (Stark og Firestone, 1996).

4.2.3. Temperatur

Mikroorganismer i jorden er meget følsomme over for høje temperaturer. Den mikrobielle aktivitet øges generelt med stigende temperatur over det typiske temperaturområde i omgivelserne (Gilliam et al., 2015).Følsomheden af mineraliseringen af organisk materiale i jorden over for temperatur påvirkes af typen og tilgængeligheden af substratet (von Lützow og Kögel-Knabner, 2009). Jordtemperaturen kan påvirke mængden af kvælstof, der er til stede i jorden til brug for planter, og bestemmer skæbnen af dette kvælstof (Thangarajan et al., 2015). Temperaturen er afgørende for, hvordan de biologiske processer, der er involveret i omdannelsen af kvælstof i jordbunden, fungerer. I lighed med alle andre mikroorganismer reagerer nitrifikationsorganismer på ændringer i temperaturen, og nitrifikationshastigheden i jorden påvirkes i høj grad af temperaturen. Ved jordtemperaturer på under 10 °C er forekomsten af ammonificering i stedet for nitrifikation større (Emmer og Tietema, 1990). På grund af de forskellige mikrobielle samfunds indvirkning på nitrifikationen kan temperaturens indvirkning på de forskellige jordhorisonter være forskellig (Schütt et al., 2014).

Arrhenius-ligningen eller Q10-funktionen kan beskrive kvælstofmineraliseringshastigheden som reaktion på temperatur (Kladivko og Keeney, 1987). Responsen af nitrifikation på temperatur er korreleret med klimazoner (Malhi og McGill, 1982). Klimaforholdene i varmere områder understøtter nitrifikation med en optimal temperatur på 35 °C, og processen finder stadig sted ved temperaturer på helt op til 50 °C (Myers, 1975). Globale mønstre for lagring af kvælstof i jorden og stabiliteten af organisk materiale i jorden er måske ikke de eneste afgørende faktorer for, hvordan mineraliseringen af kvælstof i jorden reagerer på klimaændringer. Forbindelsen mellem det organiske stofs recalcitricitet og temperaturresponsfunktionen kan også være en faktor (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002) undersøgte variationen mellem forskellige jordtyper med hensyn til temperaturrespons på nettomineralisering af kvælstof og nitrifikation. De rapporterede, at det regionale klima bestemmer forholdet mellem temperatur og oxidation af ammoniak. Thangarajan et al. (2015)undersøgte indflydelsen af temperatur på omdannelsen af kvælstof mellem organiske og uorganiske kvælstofkilder. De rapporterede, at 2 4°C er den optimale temperatur i alle de undersøgte jordtyper undtagen én. Deres undersøgelse viste en sammenhæng mellem den optimale temperatur for nitrifikation og miljøforhold. Derudover viste mikrokosmetiske eksperimenter af Tourna et al. (2008), at samfundsstrukturen af arkæale ammoniakoxidatorer øgedes, efterhånden som inkubationstemperaturerne steg.

I økosystemer på høje breddegrader og i højder bidrager processerne i den kolde årstid i høj grad til den årlige mineralisering af kvælstof i jorden (Schütt et al., 2014). Selv om autotrofe nitrificerende bakterier ikke trives ved kolde temperaturer (Cookson et al., 2002), kan den mikrobielle aktivitet i jorden give en tilfredsstillende registrering af nettomineraliseringen af kvælstof (30 50 %) hele året, da mikroorganismer forbliver fysiologisk aktive i ufrosne vandfilm (Kielland et al., 2006). Ved hjælp af mikrobiologiske og molekylære metoder har Schadt et al. (2003) rapporteret, at den mikrobielle biomasse i tundrajord er størst, når den ligger under sne. Anabolisme og katabolisme har vist sig at fortsætte mellem -4 og +9 °C, og disse processer kan føre til en udvidelse af det mikrobielle kvælstofbehov, især i boreale jordtyper (Drotz et al., 2010). Ved temperaturer under 5 °C kan intensiteten af mikroorganismernes aktivitet i tempererede jorde aftage (Pietikäinen et al., 2005). Schütt et al. (2014) rapporterede dog om observation af bruttonitrifikation ved lave temperaturer (-4 – 8 °C), hvilket tyder på, at nitrifikationsmikroorganismer er funktionelle ved sådanne temperaturer.

Den optimale temperatur for nitrifikationsaktiviteten hos ammoniakoxidatorer er blevet rapporteret af forskellige undersøgelser og varierer fra 20 – 37 °C (Stark, 1996). Justice og Smith (1962) rapporterede, at nitrifikationshastigheden var højere ved 25°C end ved 35°C.

4.2.4. Vandindhold i jorden

I mange miljøer kan mikroorganismernes aktivitet begrænses af fugtighed, da der sker en reduktion af enzymaktiviteten hos mange mikrober, når tilgængeligheden af vand er lav (Stark og Firestone, 1995). Fugt er en vigtig miljøfaktor, der påvirker kvælstofmineraliseringen i jorden gennem sin effekt på substraters tilgængelighed for nitrifikatorer, hvilket påvirker deres fysiologi og metabolisme (Norton og Stark, 2011, Marcos et al., 2016). Nettonitrifikationshastighederne bliver forhøjet, når jordens vandindhold stiger. Overskydende vand i jorden fører imidlertid også til iltbegrænsning, hvilket reducerer nitrifikationshastigheden (Norton og Stark, 2011). Når jorden er tør, bliver de vandfilm, der findes i jordens porer, tynde, hvilket hæmmer substratets bevægelse til nitrifikationsanlæggene (Stark og Firestone, 1995). Forholdet mellem fugtighed og nitratproduktion i jorden er stærkt og positivt, fordi, selv om nitrifikation er en aerob proces, forstærkes mikrobielt stofskifte og diffusion af substrater af jordfugtighed (Osborne et al., 2016). Ammoniakoxidatorer påvirkes negativt af begrænset jordvand på en række måder. For eksempel begrænses de mikrobielle celler i mængden af tilgængelig ammoniak; de mikrobielle cellers vækst og metabolisme påvirkes negativt på grund af de øgede koncentrationer af opløste stoffer; og den mikrobielle aktivitet bliver lav, fordi det intracellulære vandpotentiale også er sænket (Hu et al., 2015). Flere undersøgelser har vist en stigning i abundansen af amoA-genet som reaktion på jordvand (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)

5. Konklusioner

Ammoniak er allestedsnærværende i naturen og er et substrat, der bruges til at producere nitrat. Ammoniak-oxiderende bakterier og archaea er de primære aktører, der deltager i omdannelsen af ammoniak til nitrat. Nitrat er den eneste form for kvælstof, som kan udnyttes af de fleste planter. Nogle faktorer, såsom pH, tilgængelighed af substrat, temperatur og vandindhold, kan hæmme aktiviteten og bestemme ammoniakoxiderende bakteriers hyppighed. For at opnå optimal planteudbytte og vækst bør disse faktorer tages i betragtning og optimeres.

Der er stadig meget, der mangler at blive opdaget med hensyn til ammoniakoxideringsmidler. Dyrkning af forskellige effektive ammoniak-oxidatorer og anvendelse af et konsortium af sådanne mikrober til at øge nitratproduktionen er et forskningsområde, som bør undersøges aktivt. Mere effektive metoder til at reducere tabet af nitrat fra jorden bør også undersøges.

Anerkendelser

AEA vil gerne takke North-West University for et stipendium til postgraduatstuderende. Dette arbejde er baseret på forskning, der er støttet af National Research Foundation of South Africa (Grants Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).

Aarnio, T., Martikainen, P. 1992. Nitrifikation i skovjord efter gengødskning med urea eller urea og dicyandiamid. Jordbiologi og biokemi. 24, 951-954.

Adair, K.L., Schwartz, E. 2008. Bevis for, at ammoniak-oxiderende arkæer er mere talrige end ammoniak-oxiderende bakterier i halvtørre jordbund i det nordlige Arizona, USA. Microbial Ecology. 56, 420-426.

Auyeung, D., Martiny, J.B., Dukes, J.S. 2015. Nitrifikations kinetik og ammoniak-oxiderende samfund reagerer på opvarmning og ændret nedbør. Ecosphere. 6, 1-17.

Baolan, H., Shuai, L., Wei, W., Lidong, S., Liping, L., Weiping, L., Guangming, T., Xiangyang, X., Ping, Z. 2014. Ph-domineret nichesegregation af ammoniak-oxiderende mikroorganismer i kinesiske landbrugsjorde. FEMS Microbiology Ecology. 90, 290-299.

Bosco, T., Bertiller, M.B., Carrera, A.L. 2015. Mikro-miljøbetingelser påvirker græs- og buskfrøplanternes fremkomst i udhulede områder i det tørre Patagoniske Monte, Argentina. Flora-Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants. 210, 66-71.

Brochier-Armanet, C., Boussau, B., Gribaldo, S., Forterre, P. 2008. Mesofile Crenarchaeota: forslag til en tredje archaeal phylum, Thaumarchaeota. Nature Reviews Microbiology. 6, 245-252.

Buday, J., Drtil, M., Drtil, M., Hutnan, M., Derco, J. 2000. Substrat- og produktinhibering af nitrifikation. Chem. Papers. 53, 379-383.

Che, J., Zhao, X.Q., Zhou, X., Jia, Z.J., Shen, R.F. 2015. Høj ph-forstærket jordnitrifikation var forbundet med ammoniak-oxiderende bakterier snarere end archaea i sure jorde. Applied Soil Ecology. 85, 21-29.

Cookson, W., Cornforth, I., Rowarth, J. 2002. Vinterjordtemperaturens (215 ºC) virkninger på kvælstofomsætningen i kløvergrøngødning tilsat eller ikke tilsat jord; en laboratorie- og feltundersøgelse. Soil Biology and Biochemistry. 34, 1401-1415.

Crawford, N.M. 1995. Nitrat: næringsstof og signal for plantevækst. The Plant Cell. 7, 859.

Crovadore, J., Calmin, G., Cochard, B., Chablais, R., Grizard, D., Berthon, J.Y., Lefort, F. 2015. Whole-genome-sekvens af Pseudomonas putida stamme UASWS0946, en meget ammoniak-tolerant nitrificerende bakterie isoleret fra aerobt granulat af spildevandsslam. Genome Announcements. 3, e01153-15.

Daebeler, A., Bodelier, P.L., Yan, Z., Hefting, M.M., Jia, Z., Laanbroek, H.J. 2014. Interaktioner mellem Thaumarchaea, Nitrospira og methanotrofer modulerer autotrof nitrifikation i vulkansk græsmarksjord. The ISME Journal. 8, 2397-2410.

Dalias, P., Anderson, J.M., Bottner, P., Coûteaux, M.M. 2002. Temperaturreaktioner på netto kvælstofmineralisering og nitrifikation i skovjord af nåletræer inkuberet under standardlaboratoriebetingelser. Soil Biology and Biochemistry. 34, 691-701.

De Boer, W., Kowalchuk, G. 2001. Nitrifikation i sure jorde: mikroorganismer og mekanismer. Soil Biology and Biochemistry. 33, 853-866.

De La Torre, J.R., Walker, C.B., Ingalls, A.E., Könneke, M., Stahl, D.A. 2008. Dyrkning af en termofil ammoniakoxiderende archaeon, der syntetiserer crenarchaeol. Environmental Microbiology. 10, 810-818.

Di, H.J., Cameron, K.C., Podolyan, A., Robinson, A. 2014. Effekten af jordens fugtighedsstatus og en nitrifikationshæmmer, dicyandiamid, på ammoniakoxidations- og denitrifikationsvækst og lattergasemissioner i en græsmarksjord. Soil Biology and Biochemistry. 73, 59-68.

Di, H.J., Cameron, K.C., Shen, J.P., Winefield, C.S., O’Callaghan, M., Bowatte, S., He, J.Z. 2010. Ammoniak-oxiderende bakterier og archaea vokser under kontrasterende kvælstofforhold i jorden. FEMS Microbiology Ecology. 72, 386-394.

Drotz, S.H., Sparrman, T., Nilsson, M.B., Schleucher, J., Öquist, M.G. 2010. Både katabolisk og anabolisk heterotrofisk mikrobiel aktivitet foregår i frosne jorde. Proceedings of the National Academy of Sciences. 107, 21046-21051.

Emmer, I., Tietema, A. 1990. Temperaturafhængige kvælstofomsætninger i sur strøelse fra ege- og bøgeskove i Nederlandene. Plant and Soil. 122, 193-196.

Erguder, T.H., Boon, N., Wittebolle, L., Marzorati, M., Verstraete, W. 2009. Miljøfaktorer, der former de økologiske nicher for ammoniak-oxiderende arkæaer. FEMS Microbiology Reviews. 33, 855-869.

Gilliam, F.S., Galloway, J.E., Sarmiento, J.S. 2015. Variation med skråningsaspekt i virkningerne af temperatur på kvælstofmineralisering og nitrifikation i mineraljord i blandede løvskovsskove med blandet løvtræ. Canadian Journal of Forest Research. 45, 958-962.

Hassan, W., Hussain, M., Bashir, S., Shah, A., Bano, R., David, J. 2015. ACC-deaminase og/eller kvælstoffikserende rhizobakterier og vækst af hvede (Triticum Aestivum L.). Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 232-248.

Head, I.M., Hiorns, W.D., Embley, T.M., Mccarthy, A.J., Saunders, J.R. 1993. Fylogeni af autotrofe ammoniak-oxiderende bakterier som bestemt ved analyse af sekvenser af 16S ribosomale RNA-gensekvenser. Microbiology. 139, 1147-1153.

Hu, H.W., Macdonald, C.A., Trivedi, P., Holmes, B., Bodrossy, L., He, J.Z., Singh, B.K. 2015. Vandtilførsel regulerer den metaboliske aktivitet af ammoniakoxidatorer, der reagerer på miljøforstyrrelser i tørre subhumide økosystemer. Environmental microbiology. 17, 444-461.

Justice, J.K., Smith, R. 1962. Nitrifikation af ammoniumsulfat i en kalkholdig jord som påvirket af kombinationer af fugt, temperatur og niveauer af tilsat kvælstof. Soil Science Society of America Journal. 26, 246-250.

Kielland, K., Olson, K., Ruess, R.W., R.W., Boone, R.D. 2006. Bidrag fra vinterprocesser til jordbundens kvælstofstrøm i taigaskovøkosystemer. Biogeochemistry. 81, 349-360.

Kladivko, E.J., Keeney, D.R. 1987. Mineralisering af kvælstof i jorden som påvirket af vand- og temperaturinteraktioner. Biology and Fertility of Soils (Jordbundens biologi og frugtbarhed). 5, 248-252.

Knief, C. 2014. Analyse af plante-mikrobielle interaktioner i en tid med næste generations sekventeringsteknologier. Frontiers in Plant Science. 5, 216.

Könneke, M., Bernhard, A.E., José, R., Walker, C.B., Waterbury, J.B., Stahl, D.A. 2005. Isolering af en autotrof ammoniak-oxiderende marin archaeon. Nature. 437, 543-546.

Kowalchuk, G.A., Stephen, J.R. 2001. Ammoniak-oxiderende bakterier: en model for molekylær mikrobiel økologi. Annual Reviews in Microbiology. 55, 485-529.

Leininger, S., Urich, T., Schloter, M., Schwark, L., Qi, J., Nicol, G., Prosser, J., Schuster, S., Schleper, C. 2006. Archaea dominerer blandt ammoniak-oxiderende prokaryoter i jordbunden. Nature. 442, 806-809.

Lobos Ortega, I., Alfaro, M., Martinez-Lagos, J. 2016. Jordbundens kvælstofbidrag til græsmarker og dens betydning for kvælstofudnyttelsens effektivitet. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 310-322.

Malhi, S., Mcgill, W. 1982. Nitrifikation i tre jordtyper i Alberta: virkningen af temperatur, fugtighed og substratkoncentration. Soil Biology and Biochemistry (Jordbiologi og biokemi). 14, 393-399.

Marcos, M.S., Bertiller, M.B., Cisneros, H.S., Olivera, N.L. 2016. Nitrifikations- og ammoniak-oxiderende bakterier skifter som reaktion på jordfugtighed og planteaffaldskvalitet i tørre jorde fra den patagoniske Monte. Pedobiologia. 59, 1-10.

Matheson, F., Nguyen, M., Cooper, A., Burt, T. 2003. Kortvarige kvælstofomsætningsrater i vådbundsjord ved bredden bestemt med nitrogen-15. Biology and Fertility of Soils (Jordbundens biologi og frugtbarhed). 38, 129-136.

Matsuno, T., Horii, S., Sato, T., Matsumiya, Y., Kubo, M. 2013. Analyse af nitrifikation i landbrugsjord og forbedring af kvælstofcirkulationen med autotrofe ammoniak-oxiderende bakterier. Anvendt biokemi og bioteknologi. 169, 795-809.

Mørkved, P.T., Dörsch, P., Bakken, L.R. 2007. N2O-produktforholdet ved nitrifikation og dets afhængighed af langtidsændringer i jordens ph-værdi. Soil Biology and Biochemistry, 39, 2048-2057.

Myers, R. 1975. Temperatureffekter på ammonificering og nitrifikation i en tropisk jord. Soil Biology and Biochemistry. 7, 83-86.

Nicol, G.W., Leininger, S., Schleper, C., Prosser, J.I. 2008. Indflydelse af jordens pH-værdi på diversiteten, mængden og den transkriptionelle aktivitet af ammoniakoxiderende archaea og bakterier. Environmental microbiology. 10, 2966-2978.

Norton, J.M., Stark, J.M. 2011. Regulering og måling af nitrifikation i terrestriske systemer. Methods in Enzymology. 486, 343-368.

Noyes, H., Conner, S. 1919. Nitrater, nitrifikation og bakterieindhold i fem typiske sure jorde som påvirket af kalk, gødning, afgrøder og fugtighed. Journal of Agricultural Research. 16, 27-60.

Osborne, B.B., Baron, J.S., Baron, J.S., Wallenstein, M.D. 2016. Fugt- og temperaturkontroller på nitrifikation adskiller sig blandt ammoniakoxiderende samfund fra tre alpine jordhabitater. Frontiers of Earth Science. 10, 1-12.

Philips, S., Wyffels, S., Sprengers, R., Verstraete, W. 2002. Iltbegrænset autotrof nitrifikation/denitrifikation ved hjælp af ammoniakoxidatorer muliggør en opadgående bevægelse mod mere gunstige forhold. Anvendt mikrobiologi og bioteknologi. 59, 557-566.

Pietikäinen, J., Pettersson, M., Bååth, E. 2005. Sammenligning af temperaturvirkninger på jordens respiration og væksthastigheder for bakterier og svampe. FEMS Microbiology Ecology. 52, 49-58.

Post, W.M., Pastor, J., Zinke, P.J., Stangenberger, A.G. 1985. Globale mønstre for lagring af kvælstof i jorden. Nature. 317, 613-616.

Prosser, J.I., Nicol, G.W. 2012. Archaeal og bakterielle ammoniak-oxidatorer i jord: jagten på nichespecialisering og differentiering. Trends in Microbiology. 20, 523-531.

Robertson, G. 1982. Nitrifikation i skovøkosystemer. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 296, 445-457.

Rumpel, C., Crème, A., Ngo, P., Velásquez, G., Mora, M., Chabbi, A. 2015. Virkningen af græsmarksforvaltning på biogeokemiske kredsløb med kulstof, kvælstof og fosfor. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 353-371.

Sayavedra-Soto, L., Hommes, N., Alzerreca, J., Arp, D., Norton, J.M., Klotz, M. 1998. Transkription af amoc-, amoa- og amob-generne i Nitrosomonas europaea og Nitrosospira sp. Npav. FEMS Microbiology Letters. 167, 81-88.

Schadt, C.W., Martin, A.P., Lipson, D.A., Schmidt, S.K. 2003. Sæsonbestemt dynamik af tidligere ukendte svampeslægter i tundrajord. Science. 301, 1359-1361.

Schimel, J.P., Firestone, M.K., Killham, K.S. 1984. Identifikation af heterotrofisk nitrifikation i en skovjord i Sierra. Applied and Environmental Microbiology. 48, 802-806.

Schütt, M., Borken, W., Spott, O., Stange, C.F., Matzner, E. 2014. Temperaturfølsomhed af C og N mineralisering i tempererede skovjorde ved lave temperaturer. Soil Biology and Biochemistry. 69, 320-327.

Shen, J.P., Zhang, L.M., Di, H.J., He, J.Z. 2012. En gennemgang af ammoniak-oxiderende bakterier og archaea i kinesiske jorde. Frontiers in Microbiology. 3, 1-7.

Smith, R.L., Smith, T.M., Thomas, M.S. 1998. Elementer af økologi.

Stahl, D.A., De La Torre, J.R. 2012. Fysiologi og diversitet af ammoniak-oxiderende arkæaer. Annual Review of Microbiology. 66, 83-101.

Stark, J.M. 1996. Modellering af nitrificeringens temperaturrespons. Biogeochemistry. 35, 433-445.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1995. Mekanismer for jordfugtighedens indvirkning på nitrificerende bakteriers aktivitet. Applied and environmental microbiology. 61, 218-221.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1996. Kinetiske karakteristika for ammonium-oxiderende samfund i et californisk egeskov-årsgræsland i Californien. Soil Biology and Biochemistry. 28, 1307-1317.

Ste-Marie, C., Paré, D. 1999. Virkninger af jordbund, ph- og N-tilgængelighed på nettonitrifikation i skovbunden i en række boreale skovbevoksninger. Soil Biology and Biochemistry. 31, 1579-1589.

Stutzer, A. & Hartleb, R. 1896. Ueber nitratbildung. Zen-tralbl. Bakteriol. Parasitenkd. Infektionskr. Hyg. Abt. 2, 701.

Teske, A., Alm, E., Regan, J., Toze, S., Rittmann, B., Stahl, D. 1994. Evolutionære relationer mellem ammoniak- og nitrit-oxiderende bakterier. Journal of Bacteriology. 176, 6623-6630.

Thangarajan, R., Bolan, N.S., Naidu, R., Surapaneni, A. 2015. Effekter af temperatur og ændringsforslag på kvælstofmineralisering i udvalgte australske jorde. Environmental Science and Pollution Research. 22, 8843-8854.

Tourna, M., Freitag, T.E., Nicol, G.W., Prosser, J.I. 2008. Vækst, aktivitet og temperaturreaktioner hos ammoniak-oxiderende archaea og bakterier i jordmikrokosmer. Environmental Microbiology. 10, 1357-1364.

Treusch, A.H., Leininger, S., Kletzin, A., Schuster, S.C., Klenk, H.P., Schleper, C. 2005. Nye gener for nitritreduktase og Amo-relaterede proteiner indikerer en rolle for ukultiverede mesofile crenarchaeota i kvælstofcyklingen. Environmental Microbiology. 7, 1985-1995.

Van Niel, E., Braber, K., Robertson, L., Kuenen, J. 1992. Heterotrof nitrifikation og aerob denitrifikation i Alcaligenes faecalis stamme TUD. Antonie van Leeuwenhoek. 62, 231-237.

Venter, J.C., Remington, K., Heidelberg, J.F., Halpern, A.L., Rusch, D., Eisen, J.A., Wu, D., Paulsen, I., Nelson, K.E., Nelson, W. 2004. Environmental genome shotgun sequencing of the Sargasso Sea. Science. 304, 66-74.

Von Lützow, M., Kögel-Knabner, I. 2009. Temperaturfølsomhed for nedbrydning af organisk materiale i jorden – hvad ved vi? Biologi og frugtbarhed i jordbunden. 46, 1-15.

Wu, Q., Xia, G., Chen, T., Wang, X., Chi, D., Sun, D. 2016. Kvælstofanvendelse og dannelse af risudbytte som reaktion på zeolit- og kvælstofkoblingseffekter: Forbedring af effektiviteten af kvælstofudnyttelsen. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 999-1009.

Yao, H., Campbell, C.D., Qiao, X. 2011. Jord pH kontrollerer nitrifikation og kulstofsubstratudnyttelse mere end urea eller trækul i nogle meget sure jorde. Biology and Fertility of Soils (Jordbundens biologi og frugtbarhed). 47, 515-522.

Zhang, J.B., Cai, Z.C., Zhu, T.B., Yang, W.Y., Müller, C. 2013a. Mekanismer for tilbageholdelse af uorganisk N i sure skovjorde i det sydlige Kina. Scientific Reports. 3, 1-8.

Zhang, J., Müller, C., Cai, Z. 2015. Heterotrofisk nitrifikation af organisk N og dens bidrag til lattergasemissioner i jordbunden. Soil Biology and Biochemistry. 84, 199-209.

Zhang, J., Sun, W., Zhong, W., Zhong, W., Cai, Z. 2014. Substratet er en vigtig faktor i styringen af betydningen af heterotrof nitrifikation i sure skovjorde. Soil Biology and Biochemistry. 76, 143-148.

Zhang, L.M., Hu, H.W., Shen, J.P., He, J.Z. 2012. Ammoniak-oxiderende archaea spiller en vigtigere rolle end ammoniak-oxiderende bakterier i ammoniakoxidation af stærkt sure jorde. The ISME Journal. 6, 1032-1045.

Zhang, Y., Zhang, J., Meng, T., Zhu, T., Müller, C., Cai, Z. 2013b. Heterotrof nitrifikation er den fremherskende NO3- produktionsvej i sur nåletræsskovjord i subtropisk Kina. Biology and Fertility of Soils. 49, 955-957.

Zhu, T., Meng, T., Zhang, J., Zhong, W., Müller, C., Cai, Z. 2015. Svampe-dominant heterotrofisk nitrifikation i en subtropisk skovjord i Kina. Journal of Soils and Sediments. 15, 705-709.