Hale regenerering efter autotomi genopliver overlevelsen: Et tilfælde fra en langtidsovervåget øglepopulation under fugleprædation

Indledning

Autotomi, den frivillige afgivelse af et vedhæng for at undgå indfangning, er måske den mest dramatiske og energimæssigt kostbare anti-predatoradfærd hos dyr. Det er blevet observeret i forskellige dyretaxa, herunder både hvirvelløse dyr og hvirveldyr, der løsner en række forskellige kropsdele . Ud over den velkendte umiddelbare overlevelsesfordel ved denne taktik har omkostningerne for individet efter løsrivelsen også fået megen opmærksomhed i de seneste årtier, hvilket har øget vores forståelse af cost-benefit-dynamikken ved autotomi og dens evolutionære bane .

Caudal autotomi hos øgler er måske det mest berømte tilfælde af en taktik til at løsrive kroppen, og det har fascineret forskere i over 100 år . Arter fra mindst to tredjedele af øglefamilier har evnen til at miste og regenerere deres haler . Under denne proces spalter kontraherende muskler den svage struktur i halehvirvlen, hvilket får halen til at skille sig fra kroppen og gør det muligt for firbenet at flygte fra et rovdyrs greb . Halen efter autotomi fungerer som en afledningsmanøvre, der vrider og vugger sig for at trække rovdyrets opmærksomhed væk fra ejeren af halen . Mange tidligere undersøgelser har vist, at autotomi af halen kunne øge den umiddelbare overlevelsesrate, når øgler møder rovdyr , og efterfølgende undersøgelser har også antydet, at risikoen for rovdyr kunne øge udviklingen af autotomi .

Trods den langvarige interesse for haletab hos øgler, er nogle spørgsmål fortsat genstand for debat. For det første er graden af sammenhæng mellem hyppigheden af haleautotomi og prædationstryk under naturlige forhold kontroversiel. I de seneste årtier har forskerne debatteret den økologiske relevans af autotomihyppigheden i naturen på følgende måde: afspejler den det reelle prædationstryk? Eller afspejler den rovdyrs “ineffektivitet” (, gennemgået i )? De inkonsekvente resultater vedrørende forholdet mellem autotomihastigheden i felten og prædationstrykket viser, at debatten fortsætter. Da øglernes feltautotomihastighed er påvirket af de tidsmæssige og sæsonmæssige udsving i flere rovdyrs forekomst, vil sammenhængen mellem feltautotomihastighed og prædationstryk blive sløret, hvis forskerne kun fokuserer på en kort tidsskala. Overraskende nok er langtidsundersøgelser af autotomi hos øgler ekstremt sjældne.

For det andet er omkostningerne ved haletab og regenerering godt undersøgt i fangenskab, men de langsigtede konsekvenser er blevet mindre godt undersøgt i naturen . Mange undersøgelser har dokumenteret de iboende virkninger af haletab, herunder energimæssig forringelse , nedsat smidighed og/eller aktivitet ( gennemgået i ) og tabet af muligheden for at kaste halen i et efterfølgende rovdyrmøde . Alle disse faktorer antages at bidrage til den endelige omkostning – et fald i parringssucces og overlevelse . Ikke desto mindre viste de fleste undersøgelser, der blev udført i laboratoriet eller i kunstige eller halvnaturlige miljøer, kun en effekt i kort tid efter tab af halen. Kun en håndfuld undersøgelser har fokuseret på de langsigtede konsekvenser af autotomi i naturen, især med hensyn til overlevelse. De sjældne feltundersøgelser og deres inkonsekvente resultater har gjort det stadig mere uklart, hvad de langsigtede omkostninger ved haletab er. For eksempel viser de modstridende resultater fra undersøgelser af Uta stansburiana (positive beviser i, men ikke i ), at forståelsen af den langsigtede virkning af autotomi på overlevelse fortsat er vanskelig.

I lighed med autotomi er de langsigtede konsekvenser af regeneration også sjældent blevet behandlet. Regeneration er en energimæssigt dyr proces, der kan udøve alvorlige omkostninger på et individ, men denne egenskab opretholdes i vid udstrækning i en række squamata taxa, hvilket antyder den potentielle fordel ved denne strategi. Den adaptive hypotese om regenerering forudsiger, at genvæksten af en aflejret struktur kan mindske overlevelsesomkostningerne ved autotomi, men der vides kun lidt om denne fordel efter regenerering under naturlige forhold.

Felddemografiske undersøgelser over en lang tidshorisont giver en ligefrem løsning på disse debatter. I denne undersøgelse gennemførte vi et 7-årigt capture-mark-recapture (CMR)-eksperiment på en vild population af det seksuelt dikromatiske grønplettede græsfirben, Takydromus viridipunctatus. Medlemmer af slægten Takydromus er “græssvømmere” med en langstrakt kropsform og en ekstremt lang hale (2,5-4,2 gange snude- og halehale-længden (SVL), afhængigt af arten). Disse øgler lever i åbne græsmarker og udviser en unik søvnadfærd, hvor de næsten udelukkende sidder på de lange, bløde, tynde blade af Miscanthus eller andre Gramineae-græsser. Man mener, at denne adfærd forhindrer gnavere, spidsmus og slanger i at gøre rovdyr fra jorden om natten. Disse øgler er normalt ikke-territoriale og danner ekstremt høje populationstætheder i egnede mikrohabitater uden udpræget konkurrence mellem hanner, hvilket begrænser potentialet for intraspecifikke interaktioner, der kan føre til tab af halen. Endelig er det aldrig blevet observeret, at sympatriske ugler (Otus spp.) har taget denne øgle som bytte. Alle disse observationer understøtter konklusionen, at dagaktive fugle sandsynligvis er de største rovdyr, der bidrager til dødeligheden af grønplettet græsfirben og tab af hale (elektronisk supplerende materiale, figur S1).

I denne undersøgelse indarbejdede vi data om firbenets overlevelse og haleautotomi med data om den aktuelle dynamik for fire store fugleprædatorer fra et nationalt mega-datasæt for fugleobservation. Vores mål var at (i) inspicere rovdyroverflod versus øglehale tab og overlevelsesrater for at bestemme forholdet mellem feltet autotomi og prædationseffektivitet, (ii) estimere overlevelsesrater for individer med og uden hale for at forstå de langsigtede konsekvenser af autotomi på overlevelse, og (iii) undersøge lempelsen af overlevelsesomkostningerne ved autotomi gennem hale regenerering for at bestemme fordelen ved denne evolutionære taktik. Med mere end 20 000 fangster af mere end 11 000 individuelle øgler i løbet af de sidste mange år er dette en af de første langtidsundersøgelser af cost-benefit-forholdet mellem autotomi og regenerering af halen i naturen.

Materiale og metoder

(a) Øglernes studiesystem

Det grønplettede græsfirben, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), er en lille lacertid (SVL på ca. 48 mm hos voksne; ) med fremtrædende kønsdikromatisme. Parringssæsonen varer fra begyndelsen af maj til slutningen af september, hvor der forekommer sæsonbestemt parringsfarvning hos hannerne (intense grønne pletter på deres sider), og hvor V-formede bidmærker fra parring kan observeres på hunnerne. Den langsigtede overvågning af en lukket population af T. viridipunctatus begyndte i 2006 ved Jinshan Cape i det nordlige Taiwan, et kystforspring omgivet af havet og udviklede områder; sandsynligheden for spredning er derfor relativt lille. Vegetationen på denne cap er primært græsarealer (de dominerende arter er Miscanthus sinensis, Bidens pilosa og Wedelia triloba) med en mosaik af sekundære skovpartier. Der er relativt få terrestriske rovdyr; der er aldrig registreret kødædere, og slangeforekomsten er meget lav.

Siden maj 2006 er der blevet foretaget månedlige CMR-øgleundersøgelser en nat om måneden, og de data, der anvendes i denne undersøgelse, dækker 7 år fra februar 2007 til august 2013. Syv til 12 erfarne feltarbejdere gennemsøgte flere transekter med en samlet længde på 800 m og fangede alle de observerede individer i hånden, mens de sov på Miscanthus-blade. De fangede øgler blev vejet med en nøjagtighed på 0,01 g ved hjælp af en elektronisk vægt, og deres SVL blev målt med en nøjagtighed på 0,01 mm ved hjælp af en digital målepind. For alle individer registrerede vi deres køn, aldersklasse og haleautotomi-indeks (se nedenfor), inden vi mærkede dem entydigt ved at klippe tæerne, hvilket anses for at være den mest effektive og mindst stressende metode til mærkning af denne type små øgler . Vores tidligere undersøgelse tydede på, at der ikke var nogen systematisk skævhed i indfangningsproceduren .

På grund af den høje populationstæthed på prøvetagningsstedet var det gennemsnitlige antal indfangede individer under hver prøvetagningsbegivenhed ca. 233, men oversteg 500 ved nogle lejligheder. I løbet af den 7-årige optællingsperiode var der 20 552 fangster af 11 415 individer; genfangstraten i optællingsområdet varierer fra 0,4 til 0,6 i ynglesæsonen.

(b) Vurdering af haleautotomi

Vi definerede tre kategorier af autotomi baseret på halehalernes længde, farve og neurale respons. Individer blev registreret som “haleløse”, hvis de havde oplevet et nyligt haletab, som kunne skelnes ved en såret, skorpet eller nyligt regenererende hale. Individer blev klassificeret som “regenererede”, hvis de havde en kortere og anderledes farvet hale med et svagt eller manglende neuralt respons på palpering af halen, mens “intakte” haler ikke tidligere var blevet tabt. I de følgende analyser blev autotomiindekset anvendt som en responsvariabel i den multiple regressionsanalyse af forholdet mellem autotomi og prædationstryk og som en af de prædiktorvariable i overlevelsesvurderingen.

(c) Vurdering af prædatorernes hyppighed

Det kinesiske fugleforbund har indsamlet et langvarigt megadatasæt af alle fuglearter i Taiwan fra fugleobservatører og forskere i hele landet. På vores undersøgelsessted er følgende fire fuglearter de vigtigste rovdyr af T. viridipunctatus: sort drongo (Dicrurus macrocercus, fastboende), kvæghejre (Bubulcus ibis, sommertrækker), tårnfalk (Falco tinnunculus, vintertrækfugl) og brun hjejle (Lanius cristatus, kun fraværende om sommeren); vi udvalgte derfor alle registreringer i databasen af disse fire arter fra det nordlige Taiwan fra 2007 til 2013. I betragtning af, at autotomi er en konsekvens af nylig prædation, summerede vi registreringerne af hver af de fire fugle fra 30 dage før en fangstbegivenhed for at estimere den seneste (tidligere) prædatormængde for at undersøge sammenhængen mellem prædation og autotomihastigheder. På den anden side summerede vi optegnelserne af de fire fugle indtil den næste fangstbegivenhed for at estimere den efterfølgende (fremtidige) rovdyrhyppighed til overlevelsesanalyse.

Vi brugte hovedkomponentanalyse (PC-analyse) til at reducere de fire fugleprædatorer til to hovedkomponenter som indekser for prædationstryk og brugte derefter disse indekser som prædiktorvariabler for at teste deres virkninger på haleautotomi og overlevelsesrater. De to første hovedkomponenter af både det seneste og det efterfølgende prædationstryk forklarede 85 % af den samlede varians, og begge deres egenværdier var større end 1 (elektronisk supplerende materiale, tabel S1). Hyppighederne af hjejler og tårnfalke var fremtrædende i PC1, mens den største belastning i PC2 var hyppigheden af kvæghejre; den sorte drongo bidrog jævnt til begge PC’er (elektronisk supplerende materiale, tabel S1).

(d) Korrelation mellem caudal autotomi og prædationstryk

Vi undersøgte sammenhængen mellem prædationstryk og caudal autotomi hos T. viridipunctatus ved hjælp af logistisk regressionsanalyse. I betragtning af firbenets seksuelle dikromatisme og ynglesæson indarbejdede vi køn, sæson og de to hovedkomponenter af det seneste prædationstryk som prædiktorvariabler, idet vi anvendte seneste autotomi (haleløs versus intakt) som en nominel responsvariabel til at opbygge regressionsmodellerne. Vi anvendte først fremadrettede udvælgelsesprocedurer (både indgangs- og udgangssandsynlighederne var lig med 0,10) for at vælge nyttige prædiktorer blandt de fire prædiktorvariabler. Derefter undersøgte vi modellens signifikans med de valgte variabler og deres interaktioner og inspicerede forholdet mellem autotomihastigheden og prædiktorerne. Data fra unge og genindfangede individer blev udelukket fra denne analyse for at undgå potentielt forvirrende virkninger af størrelse og gentagen prøveudtagning. Statistikker blev udført i JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Overlevelsesanalyse

Vi implementerede Cormack-Jolly-Seber-modellen (CJS) i Program MARK for at estimere overlevelsesraten og teste virkningerne af prædiktorerne. CJS-modellen estimerer samtidig overlevelsen (φ) og sandsynligheden for genfangst (p) mellem fangstmomenterne, hvilket giver brugerne mulighed for at indarbejde kategoriske og/eller kontinuerte variabler som prædiktorer for at forklare begge sandsynligheder. I denne undersøgelse blev den månedlige overlevelsesrate behandlet som en lineær funktion af caudal autotomi-indekset og de to hovedkomponenter af den efterfølgende rovdyrhyppighed under hensyntagen til virkningerne af køn og sæson (ynglende og ikke ynglende)

Den tidsvarierede fangstsandsynlighed blev først understøttet ved at sammenligne alle mulige modeller, og vi testede derefter betydningen af virkningerne af de kategoriske prædiktorer og de kontinuerlige prædiktorer på overlevelsen med tidsvarieret fangstsandsynlighed i to forskellige faser (se det elektroniske supplerende materiale for nærmere oplysninger). Først opbyggede vi 19 modeller med forskellige sæt af kategoriske prædiktorer, herunder autotomiindeks, sæson (yngle- og ikke-ynglende) og køn (elektronisk supplerende materiale, tabel S2), for at kende virkningerne af de kategoriske prædiktorer. For det andet brugte vi, baseret på Akaikes informationskriterium, to af de bedst understøttede modeller (φsex+a+s+sex×a+a×spt og φa+s+a×spt) til at konstruere 38 modeller, der omfatter kontinuerlige prædiktorer, de to hovedkomponenter af den efterfølgende prædatorhyppighed (elektronisk supplerende materiale, tabel S3), og testede derefter prædationens virkninger. Vi testede signifikansen af prædiktorerne i de velunderstøttede modeller med en sandsynlighedsforholdstest. I betragtning af den potentielle indflydelse af den samlede prædation og kropsstørrelse på overlevelsen undersøgte vi også deres virkning på overlevelsen (se det elektroniske supplerende materiale for detaljer).

Resultater

(a) Haleautotomi og rovdyroverflod

I alt 9 396 datapunkter, der kun omfattede voksne individer (5 380 individer) fanget fra februar 2007 til august 2013, blev udvalgt fra i alt 20 552 datapunkter fra den 7-årige optælling (elektronisk supplerende materiale, figur S2a). Autotomihastigheden var signifikant forskellig mellem kønnene og mellem forskellige måneder (figur 1a; F12,145 = 11,54, p < 0,0001; ingen interaktion mellem køn × måned), og var signifikant højere hos hunner end hos hanner (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; gennemsnit: 0,2465 ± 0,0094 versus 0,1935 ± 0,0094). Hos begge køn var autotomi-raterne lavere om sommeren (juli-august) end om vinteren og foråret (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

Mængden af de fire fugleprædatorer svingede også årligt (figur 1b-e; elektronisk supplerende materiale, figur S2b-e). De to vintergæster, den brune hjejle og tårnfalken, viste en lignende faldende tendens i det sene forår og var helt fraværende om sommeren. Den sorte drongo, der er en almindelig beboer i Taiwan, blev registreret hele året med små udsving. Som en sommerbrænder og forbigående gæst viste kvæghejren høj forekomst i ynglesæsonen og lav forekomst uden for ynglesæsonen med nogle ekstreme toppe i trækmånederne.

(b) Sammenhæng mellem autotomihastighed og rovdyrhyppighed

Sammenhængen mellem autotomihastighed og prædationstryk var sæsonafhængig og kønsspecifik (figur 2). Køn, sæson og den første komponent af det nylige prædationstryk (PC1, der repræsenterer mængden af høge og tårnfalke) var signifikante i den fremadrettede udvælgelsesprocedure (elektronisk supplerende materiale, tabel S4). Den anden komponent af det nylige prædationstryk (PC2, der repræsenterer mængden af klydehejrer) korrelerede imidlertid ikke med autotomihastigheden (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; elektronisk supplerende materiale, tabel S4). Trevejsinteraktionen af de valgte prædiktorer var signifikant (samlet model: χ2 = 139.22, d.f. = 7, p < 0.0001; PC1 × køn × sæson: χ2 = 4.27, p = 0.0389, tabel 1), hvilket tyder på, at alle prædiktorerne var forbundet med caudal autotomi i T. viridipunctatus på en kompliceret måde. I ynglesæsonen var både hannernes og hunnernes autotomihastighed positivt korreleret med den seneste forekomst af brune hjejler og tårnfalke (PC1), og denne sammenhæng var stærkere hos hannerne end hos hunnerne (tabel 1 og figur 2), hvilket illustreres af den stejlere hældning af kurven for hannerne. I modsætning hertil var sammenhængen mellem PC1 og autotomihyppigheden negativ i perioden uden for ynglesæsonen (figur 2). I ynglesæsonen var den negative sammenhæng kønsspecifik, idet den var stærkere for hanner end for hunner (tabel 1 og figur 2).

(c) Korrelation mellem overlevelse og rovdyrmængde

Overlevelsesraten var negativt forbundet med begge de efterfølgende PC’er for prædationstryk. Disse sammenhænge var sæsonbestemt og autotomiafhængige (figur 3). Den bedst understøttede model, φa+s+a×s+p12+s×p12, omfattede autotomiindekset, sæson, begge efterfølgende prædationspc’er og interaktionstermerne (elektronisk supplerende materiale, tabel S3). Begge PC’er for rovdyroverflod viste sæsonbestemte sammenhænge med T. viridipunctatus’ overlevelse. PC1 (hjejler og tårnfalke) var negativt forbundet med den månedlige overlevelsesrate i den ikke-rugende sæson, mens forbindelsen blev svagere i den ynglende sæson. Derimod var der en negativ sammenhæng mellem PC2 (klyde) og overlevelsesraten i ynglesæsonen, men den havde ingen effekt i den ikke-flydende sæson (tabel 2b og figur 3). Sammenhængen mellem overlevelsesraten og hjejle/falkefugle var forventet, fordi disse fugle også bidrager til feltets autotomi-rate. Kvæghejre var imidlertid kun forbundet med overlevelse, men ikke med autotomihastigheden, hvilket tyder på, at det at blive angrebet af en hejre kan forårsage direkte dødelighed hos firben uden mulighed for at undslippe ved at miste halen. På grund af den jævne forekomst på de forskellige årstider blev bidraget fra den sorte drongo maskeret af bidraget fra de tre førstnævnte rovdyr og viste ikke et klart mønster i vores analyser. Der var ingen signifikant forskel mellem hældningerne for autotomikategorierne, hvilket tyder på, at haleløse individer ikke var mere sårbare over for rovdyr.

(d) Overlevelsesomkostninger ved tab af hale

Overlevelsesomkostningerne ved tab af hale var signifikante i vores overlevelsesanalyse (figur 4). Den bedst understøttede model, φsex+a+s+sex×a+a+a×spt (elektronisk supplerende materiale, tabel S2), viste, at overlevelsen var forbundet med autotomiindeks, køn og årstid. Desuden var der forskel på virkningerne af autotomi på overlevelsen mellem kønnene og mellem yngle- og ikke-nedbrydningssæsoner (tabel 2a og figur 4). I den ikke-hækkende sæson var den månedlige overlevelsesrate for haleløse hunner ca. 8,74 % lavere end for haleløse hunner, mens hannerne oplevede et fald i overlevelsen på 17,38 % (intakte hunner: 0,8636 ± 0,0086, haleløse hunner: 0,7762 ± 0,0256; intakte hanner: 0,8759 ± 0,0074, haleløse hanner: 0,7021 ± 0,0296; figur 4a,b). I ynglesæsonen var nedgangen i overlevelsen af haleløse individer endnu mere intens for begge køn: en nedgang på 22,56 % hos hunnerne og en nedgang på 33,93 % hos hannerne (intakte hunner: 0,7922 ± 0,0106, haleløse hunner: 0,5666 ± 0,0302; intakte hanner: 0,8096 ± 0,0100, haleløse hanner: 0,4703 ± 0,0389; figur 4a,b). Dette resultat indikerede en afgørende overlevelsesomkostning ved autotomi, især hos hanner i ynglesæsonen.

(e) Fordel ved haleforyngelse

Vi fandt en enorm overlevelsesfordel ved haleforyngelse hos begge køn, som også var sæsonafhængig (tabel 2a og figur 4). I den ikke-frugtningsmæssige sæson var der en stigning i overlevelsen på 7,53 % mellem hunner med regenererede haler og hunner uden haler (haleløse hunner: 0,7762 ± 0,0256; regenererede hunner: 0,8514 ± 0,0090) og en stigning på 14,72 % hos hanner (haleløse hanner: 0,7021 ± 0,0296; regenererede hanner: 0,8493 ± 0,0088). I ynglesæsonen var forskellene i overlevelse mellem regenererede individer og haleløse individer hos begge køn endnu større: 25,40 % hos hunnerne og 34,78 % hos hannerne (haleløse hunner: 0,5666 ± 0,0302, regenererede hunner: 0,8206 ± 0,0109; haleløse hanner: 0,4703 ± 0,0389, regenererede hanner: 0,8181 ± 0,0111; figur 4a,b). Den store forskel i overlevelse mellem haleløse og regenererede individer tyder på en enorm lempelse af overlevelsesomkostningerne ved haletab efter regenerering. Desuden var der ingen signifikant forskel i overlevelse mellem individer med regenererede haler og individer med intakte haler hos begge køn og på begge årstider (figur 4a,b).

Diskussion

(a) Fordelen ved haleregeneration

Ud over de alvorlige omkostninger ved haletab er den mest nye opdagelse i denne undersøgelse den fremtrædende fordel ved haleregeneration for overlevelse. Overlevelsesraten for regenererede individer var betydeligt højere end for individer uden hale (figur 4), hvilket understøtter forudsigelsen i “den adaptive hypotese om regeneration” om, at reproduktion af en tabt hale giver adaptive fordele. Dette er den første dokumentation af fordelene ved halefornyelse under naturlige forhold, hvilket forklarer opretholdelsen af denne egenskab som en evolutionært fordelagtig tilpasning til langvarige rovdyr-byttedyr-interaktioner. Desuden var overlevelsessandsynlighederne for individer med regenererede haler ikke signifikant forskellige fra overlevelsessandsynlighederne for individer med intakte haler. Dette tyder på, at troværdighedsomkostningerne ved regenerering er relativt små, og at en regenereret hale fungerer lige så godt som en intakt hale på trods af den ufuldstændige neurale funktion af det genvoksede vedhæng.

Halerne spiller en funktionel rolle i firbenenes bevægelighed , især hos arter med lange haler som Takydromus (2,5-4,2 gange SVL, afhængigt af arten). En tidligere undersøgelse af T. septentrionalis viste en enorm forringelse af den lokomotoriske ydeevne efter fjernelse af en stor del af halen, hvilket understøttede dens funktion i denne “græssvømmers” smidighed. Hos Takydromus er regenererede haler normalt lige så lange som de oprindelige og bevarer de fleste af de oprindelige funktioner, f.eks. som fysisk støtte, når de bevæger sig gennem tæt græs. Halefunktionen og betydningen af halelængden hos sådanne græssvømmere er værd at undersøge i betragtning af den biomekaniske kontekst i græsmarkshabitater.

Ud over bevægelsesfunktioner genvinder regenererede haler også den funktion, at de distraherer rovdyr under angreb. Regenererede haler hos Takydromus kan igen gå tabt foran det oprindelige brud, og dette blev observeret hos nogle individer, som gentagne gange blev genfanget under langtidstællingen. Denne forsvarsmekanisme er ganske vist ubrugelig, når man møder en kvæghejre, men den hjælper firbenene med at undgå angreb fra høge og tårnfalke. Denne observation kan forklare stigningen i overlevelsesraten, efter at halerne var genvokset fuldt ud.

(b) Omkostningerne ved haletab

Vi fandt en stor overlevelsesomkostning efter haletab i naturen ved hjælp af en langvarig populationstælling. Selv om der i årtier er blevet antaget en langsigtet omkostning ved haleautotomi, er der kun udført en håndfuld undersøgelser under naturlige forhold, og mere end halvdelen fandt ingen beviser for nedsat overlevelse . Desuden er denne omkostning kønsspecifik og årstidsafhængig, idet hanner oplever en mere alvorlig omkostning end hunner, hvilket understreger betydningen af de iboende forskelle mellem de to køn og virkningen af den reproduktive cyklus på omkostningerne ved haletab.

Sammenligning af hældningerne af overlevelses-prædationsrelationerne klarlægger kilden til den højere dødelighed efter haletab. Hældningerne blandt intakte, haleløse og regenererede firben var ikke signifikant forskellige, hvilket tyder på, at den negative effekt af prædation ikke var større hos haleløse individer end hos haleløse individer. Det antydede, at overlevelsesomkostningerne ved haletab hovedsageligt stammede fra den fysiologiske fordeling af ressourcer inden for individerne snarere end fra et andet møde med rovdyr. I forbindelse med Eutropis multifasciata viste forskerne et betydeligt fald i immunokompetence efter tab af halen, hvilket ville øge sandsynligheden for sygdom eller infektion. Derfor kan autotomi være forbundet med nogle kritiske fysiologiske funktioner, der er knyttet til overlevelse .

Dertil kommer, at han- og hunøgler viste forskellige overlevelsesomkostninger ved autotomi i denne undersøgelse. Dette fænomen er især fremtrædende i ynglesæsonen; hannernes overlevelse falder med 33,93 % efter haletab sammenlignet med 22,56 % hos hunnerne. Tidligere undersøgelser har fundet sammenhænge mellem kønsdimorphisme, ornamentik, parasitisme og hanebaseret dødelighed , og immunfunktionen kan igen spille en afgørende rolle i forholdet mellem disse livshistoriske faktorer . Vores nylige undersøgelser bekræftede en testosteronmedieret afvejning mellem den nuptiale grønne farve og immunokompetence hos det grønplettede græsfirben, som yderligere blev forbundet med parasitisme og overlevelse hos denne art . De alvorlige overlevelsesomkostninger ved autotomi i ynglesæsonen, især hos hanner, kan skyldes komplicerede interaktioner mellem haletab, immunitet, patogener og reproduktion.

(c) Fugleprædatorer påvirker firbenets overlevelse ad to veje

Vores resultater viste, at den brune hjejle og tårnfalken reducerede både autotomi og overlevelsesrate, mens kvæghejren kun påvirkede overlevelsesraten. Dette tyder på, at fugleprædatorer kontrollerer populationen af T. viridipunctatus ad to veje: de små prædatorer, hjejler (17-20 cm, 27-37 g) og tårnfalke (33-39 cm, 136-314 g), fremmer caudal autotomi og de efterfølgende overlevelsesomkostninger, mens det store prædator, kvæghejren (50 cm, over 400 g), reducerer overlevelsen direkte. Den sorte drongo bidrager jævnt til begge effekter året rundt, men i en lidt lavere størrelsesorden end de tre andre rovdyr.

Den økologiske betydning af autotomihastigheden i naturen har været genstand for omfattende debat i flere årtier, på grund af modsatrettede slutninger om autotomihastighed og prædation (, gennemgang i ), og matematiske økologer har foreslået, at autotomihastighed, overlevelseshastighed og prædationstryk bør måles i felten for at løse denne kontrovers . Ved at inddrage alle disse faktorer under naturlige forhold tyder vores resultater stærkt på, at det ikke er tilstrækkeligt kun at evaluere autotomihastigheden til at vurdere prædationstrykket. Takydromus-undersøgelsessystemet etablerer en ramme for den langsigtede undersøgelse af autotomi og prædation og giver et tilfredsstillende svar på denne langvarige debat.

Konklusion

Vores undersøgelse fandt klare beviser for at besvare langvarige spørgsmål om caudal autotomi. Store rovdyr (f.eks. kvæghejre) forårsager direkte dødelighed, mens små rovdyr (f.eks. høge og tårnfalke) fremmer både autotomi og dødelighed. Der var en alvorlig overlevelsesomkostning ved haletab hos T. viridipunctatus, især hos hanner i ynglesæsonen, hvilket førte til et fald i overlevelsen på mere end 30 %. Den kønsrelaterede forskel i virkningen af haletab fremhæver yderligere betydningen af reproduktionsomkostningerne hos denne seksuelt dikromatiske art. Vigtigst er det, at risikoen for dødelighed faldt drastisk efter regenerering af halen, hvilket viser fordelene ved denne energimæssigt dyre reaktion og yderligere forklarer opretholdelsen af denne egenskab som en evolutionært fordelagtig strategi for langsigtede interaktioner mellem rovdyr og bytte.

Data tilgængelighed

Data er tilgængelige på Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Autors bidrag

Konkurrerende interesser

Vi erklærer, at vi ikke har nogen konkurrerende interesser.

Funding

Dette forsøg blev støttet af Ministeriet for Videnskab og Teknologi, Taiwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 og MOST 102-2621-B-003-003-003-MY3) og blev udført i overensstemmelse med Wildlife Conservation Act i Taiwan.

Footnotes

Elektronisk supplerende materiale er tilgængeligt online på https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.