Allopolyploidie

Beweise für hybride Speziation

Allopolyploide Speziation ist der am häufigsten bekannte Weg zur hybriden Speziation. Dies ist nicht überraschend, da 40-70 % der Pflanzenarten polyploid sind. Eine Übersicht über die Ploidie bei Pflanzen deutet darauf hin, dass Polyploidie an der Artbildung von ~2-4% der Blütenpflanzen und 7% der Farne beteiligt war (Otto und Whitton, 2000). Die vielleicht bekanntesten Beispiele sind die zahlreichen allopolyploiden Nutzpflanzen, die der Mensch domestiziert hat (darunter Weizen, Baumwolle, Tabak, Erdbeeren und Raps). Es gibt auch mehrere Beispiele für erst kürzlich entstandene allopolyploide Arten (<200 Jahre alt; z. B. Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott und Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al., 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009) und Tragopogon (Soltis et al., 2004)), die Einblicke in die Art der genetischen Veränderungen bei der Entstehung von Hybridarten gegeben haben (Matyášek et al., 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, siehe auch Soltis und Soltis, 2009 für eine Übersicht).

Allopolyploide Artbildung scheint oft mit der Hybridisierung kürzlich eingeführter, potenziell invasiver Arten verbunden zu sein, wie bei den erst vor 140 Jahren in Schottland eingeführten Mimulus-Affenblumen (Vallejo-Marin, 2012; Abbildung 2(a)). Die Hybridisierung zwischen Mimulus guttatus und Mimulus luteus in ihrem heimischen nordamerikanischen Verbreitungsgebiet führt zu sterilen, vegetativ wüchsigen, triploiden Nachkommen. Mimulus peregrinus kommt in Schottland vor, wo die beiden eingeführten Arten gemeinsam vorkommen, und ist wie die triploiden Hybriden vegetativ wüchsig, hat aber doppelt so viele Chromosomen (polyploid) und ist hochgradig fruchtbar (Vallejo-Marin und Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). Die populationsgenomische Sequenzierung von M. peregrinus bestätigte, dass das Genom der beiden Vorfahren mosaikartig ist und dass sich die Allopolyploidie seit der Einführung der Arten mindestens zweimal unabhängig voneinander entwickelt hat (Vallejo-Marin et al., 2015).

Bei Tieren scheint die allopolyploide Speziation selten zu sein, da es keine Überrepräsentation von Arten mit gerader Chromosomenzahl gibt (Otto und Whitton, 2000). Im Allgemeinen ist Ploidie bei sich geschlechtlich fortpflanzenden Tieren selten, was wahrscheinlich auf das Vorhandensein von Geschlechtschromosomen und einen unangemessenen Dosierungsausgleich zurückzuführen ist, d. h. auf den Mechanismus, der die Genprodukte zwischen den Geschlechtern ausgleicht, was bei Polyploiden unausgewogen werden kann (Orr, 1990). Bei Fischen ist Polyploidie jedoch sehr häufig und scheint sich wiederholt entwickelt zu haben (Leggatt und Iwama, 2003). Die wiederholte Entstehung von Polyploidie und die häufige Hybridisierung zwischen polyploiden Fischen in der Natur lässt vermuten, dass Allopolyploidie bei Fischen häufiger vorkommt als bei anderen Tieren. Wie erwartet, sind die meisten allopolyploiden Beispiele bei Tieren oft parthenogenetisch oder selbstreproduzierend, wie etwa Stabheuschrecken (Bacillus) und Süßwasserschnecken (Bulinus truncatus) (Otto und Whitton, 2000). Der allopolyploide Graue Laubfrosch mit den bereits erwähnten unterschiedlichen Paarungsrufen ist ebenfalls ein eindeutiges Beispiel für ein sich sexuell fortpflanzendes Allopolyploid, bei dem die Entwicklung einer weiblichen Vorliebe für den Hybridruf schnell zu einer Artbildung führen könnte. Der vielleicht beste Beweis für allopolyploide Artenbildung bei Tieren stammt von Laborstämmen tetraploider Hybridseidenspinner (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Diese tetraploiden Hybriden wurden im Labor mit Hilfe einer „Triploid-Bridge“-Strategie erzeugt, bei der seltene, nicht reduzierte (diploide) Gameten einer Art mit einer normalen haploiden Gamete der anderen Art verschmolzen werden, um eine fruchtbare tetraploide Hybridnachkommenschaft zu bilden. Obwohl diese Hybride synthetisch erzeugt werden und nicht unbedingt eine eigene Art darstellen, zeigt dieses Beispiel einen möglichen Weg zur Allopolyploidie bei Tieren.

Ähnlich wie bei der Allopolyploidie wurde HHS häufiger bei Pflanzen als bei Tieren beobachtet. Die Zahl der mutmaßlichen Hybridspezies hat jedoch in einem breiten Spektrum von Organismen dramatisch zugenommen, was die vielen Wege zur hybriden Speziation demonstriert, wie z.B.: chromosomale Umlagerungen in hybriden Hefespezies (Greig et al., 2002), Wirtswahlverschiebung in hybriden Geißblatt-Maggot-Fliegen (Rhagoletis) (Schwarz et al., 2005), die Überlegenheit intermediärer hybrider Cypriniden (Gila seminude) im Virgin River (Demarais et al., 1992), die Invasion hybrider Sculpinfische (Cottus gobio group) in den trüben Gewässern des Rheins (Nolte et al., 2005), Wirtspflanzen-Divergenz und Höhenunterschiede bei intermediären hybriden Alpenschmetterlingen (Lycaeides) (Gompert et al., 2006; Nice et al., 2013), die allopatrische Etablierung von Gänseblümchen-Hybriden auf den Britischen Inseln (Senecio squalidus) (James und Abbott, 2005), die von der Hybridisierung abgeleiteten „Schwertschwanz“-Paarungssignale bei Xiphophorus (Schumer et al., 2013; Meyer et al., 2006), die Introgression von Paarungssignalen durch die Flügelfarbe bei hybriden Heliconius-Schmetterlingen (Sanchez et al., 2015; Salazar et al., 2010), die Sortierung genetischer Inkompatibilitäten und die gefiederbasierte Partnerwahl bei hybriden italienischen Sperlingen (Hermansen et al, 2014; Bailey et al., 2015) und die Etablierung von an Felskanten angepassten, genotypischen Hybriden von Penstemon clevelandii in Südkalifornien (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).

Bei Pflanzen gibt es über 20 gut dokumentierte Beispiele für HHS (Rieseberg, 1997; Gross und Rieseberg, 2005), wobei die besten Belege von mehreren Hybridarten von Wüstensonnenblumen (Helianthus) stammen. Die Hybridisierung zwischen der Gewöhnlichen Sonnenblume (Helianthus annuus) und der Prärie-Sonnenblume (Helianthus petiolaris) führte zur Entstehung von mindestens drei wüstenangepassten homoploiden Hybridarten: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003) und Helianthus paradoxus (Welch und Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; Abbildung 2 (b)). Die transgressive Segregation von Variationen aus den beiden Elternarten führte zu Individuen mit einem mosaikartigen Genomaufbau und einer „hybriden Vitalität“, die es ihnen ermöglichte, in extremen Umgebungen zu überleben, in denen die Vorfahren nicht überleben konnten, was ein häufiges Ergebnis der Hybridisierung zu sein scheint (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Durch Laborkreuzungen konnten die Chromosomenanordnungen und transgressiven Phänotypen der Wüstenarten (z. B. kleine Blattgröße, Samenruhe und hohe Trockenheits- und Salztoleranz) rekonstruiert werden, was die Vorhersagen des Mosaikgenom-Hybrid-Speziationsmodells unterstützt (Rieseberg et al., 2003a; Abbildung 2). Bei diesen Wüstensonnenblumenarten scheinen chromosomale Umlagerungen und ökologische Isolation der Schlüssel zu ihrer Etablierung gewesen zu sein (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross und Rieseberg, 2005, 2004).

Heliconius-Schmetterlinge, insbesondere der Heliconius melpomene/cydno-Artenkomplex, stellen einen der am gründlichsten untersuchten Fälle von HHS dar. H. melpomene und H. cydno sind eng verwandte, unterschiedlich gefärbte Arten, die sich in Mittelamerika und den nördlichen Anden geografisch überschneiden. In der Natur sind sie ökologisch isoliert (d. h. Divergenz in den Präferenzen der Wirtspflanzen der Larven und der Nahrungspflanzen der Erwachsenen) und in der Höhe sowie durch die Sterilität der weiblichen F1-Hybriden (nachzulesen in Jiggins, 2008). Die männlichen Hybriden sind jedoch fruchtbar und Rückkreuzungen erleichtern die Introgression zwischen den Arten (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa ist eine mutmaßliche Hybridart von H. cydno und H. melpomene, die ein intermediäres Farbmuster aufweist, in geografischen Kontakt mit H. melpomene kommt (Salazar et al., 2005) und phylogenetisch in den H. cydno-Artenkomplex eingeordnet ist (basierend auf nuklearen Gensequenzen und genomweiten Markern) (Quek et al., 2010; Flanagan et al., 2004; Beltrán et al., 2007). In der freien Natur wird H. huerippa von seinen Vorfahren durch eine auf dem Farbmuster basierende Partnerwahl isoliert (Mavarez et al., 2006). Überraschenderweise bevorzugten auch die Rückkreuzungen der ersten Generation, die H. huerippa ähneln, Partner mit ihrem eigenen Farbmuster, was darauf hindeutet, dass sich zumindest eine teilweise reproduktive Isolation bei Heliconius-Hybriden schnell entwickeln kann (Melo et al., 2009). Ein maßgeschneidertes räumliches, individuenbasiertes Multilocus-Evolutionsmodell wurde erstellt, um die Wahrscheinlichkeit des HHS-Szenarios für H. huerippa explizit zu untersuchen (Duenez-Guzman et al., 2009). Das Modell zeigte eine klare Unterstützung für die Möglichkeit eines hybriden Ursprungs von H. heurippa, wenn auf die anfängliche Hybridisierung ein längerer Zeitraum der geografischen Trennung von der Vorläuferart folgt.

Genomische Beweise deuten darauf hin, dass H. huerripa eine Art mit hybriden Merkmalen sein könnte. Durch genetische Kartierung wurden die Farbmuster-Loci identifiziert, die für die Farbmusterunterschiede zwischen H. heurripa und seinen Vorfahren verantwortlich sind. Populationsgenomanalysen an diesen Farbmusterloci und neutralen Regionen, die nicht an der Farbmustervariation beteiligt sind, zeigen eine hybride genomische Zusammensetzung mit relativ wenigen von H. melpomene abgeleiteten Allelen auf einem überwiegend H. cydno-Hintergrund (Salazar et al., 2010). An den Farbmuster-Loci ist H. hueurippa homozygot für dieselben H. melpomene- und H. cydno-Allelkombinationen, die bei den Rückkreuzungen im Labor das H. huerippa-ähnliche Farbmuster erzeugten. Obwohl die bisherigen Daten für HHS von H. huerippa sprechen (siehe jedoch Brower, 2012 für eine kritische Betrachtung), könnte die beobachtete mosaikartige Genomzusammensetzung bei H. heurripa auch aus der unvollständigen Sortierung der Vorfahrenvariation resultieren (siehe Abbildung 1(d)). Im Gegensatz zu den meisten Heliconius-Farbmustern weist H. heurippa jedoch ein einzigartiges, nicht-mimetisches Farbmuster auf, das bei keiner anderen Heliconius-Art zu finden ist, was es unwahrscheinlich macht, dass es sich um eine Vorläuferform handelt. Weitere Beweise stammen von einem anderen Mitglied des H. cydno-Artenkomplexes, Heliconius timareta, wo genomische Beweise darauf hindeuten, dass die Introgression eines neuen Flügelfarbmusters von der sympatrischen Art H. melpomene zu einer neuen reproduktiv isolierten Hybridlinie von H. timareta geführt hat, die ein melpomene-ähnliches Farbmuster aufweist (Dasmahapatra et al., 2012). Im Labor zeigten Rückkreuzungen von Individuen mit dem rekonstruierten H. timerata florencia-Farbmuster, dass sich Männchen eindeutig bevorzugt Weibchen mit demselben hybriden Farbmuster nähern und diese umwerben, was ein hervorragendes Beispiel für die Artbildung durch hybride Merkmale darstellt (Sanchez et al., 2015; Abbildung 2(b)). Auch hier zeigt sich, dass die Hybridisierung und Introgression von Warnfarbmustern, die auch als Paarungshinweise dienen, mit nur wenigen Generationen von Kreuzungen zur Etablierung einer homozygoten, reinrassigen Hybridlinie führen kann. Diese Beispiele zeigen die Wirksamkeit „magischer Merkmale“ bei der evolutionären Diversifizierung und unterstreichen die Bedeutung der Hybridisierung während der adaptiven Radiation.