Schwanzregeneration nach Autotomie belebt das Überleben: a case from a long-term monitored lizard population under avian predation

Introduction

Die Autotomie, das freiwillige Abwerfen eines Anhängsels, um sich einer Falle zu entziehen, ist vielleicht das dramatischste und energetisch kostspieligste Anti-Prädator-Verhalten bei Tieren. Es wurde bei verschiedenen Tierarten beobachtet, darunter sowohl Wirbellose als auch Wirbeltiere, die eine Vielzahl von Körperteilen abtrennen. Neben dem bekannten unmittelbaren Überlebensvorteil dieser Taktik haben in den letzten Jahrzehnten auch die Kosten für das Individuum nach der Abtrennung viel Aufmerksamkeit erhalten, was unser Verständnis der Kosten-Nutzen-Dynamik der Autotomie und ihres evolutionären Verlaufs verbessert hat.

Die kaudale Autotomie bei Eidechsen ist vielleicht der berühmteste Fall einer Körperabtrennungstaktik, und sie hat Wissenschaftler seit über 100 Jahren fasziniert. Mindestens zwei Drittel aller Eidechsenarten sind in der Lage, ihre Schwänze zu verlieren und zu regenerieren. Während dieses Prozesses spalten kontrahierende Muskeln die schwache Struktur des Schwanzwirbels, wodurch sich der Schwanz vom Körper löst und die Eidechse in die Lage versetzt wird, aus dem Griff eines Raubtiers zu fliehen. Nach der Autotomie dient der Schwanz als Ablenkungsmanöver, indem er sich windet und wackelt, um die Aufmerksamkeit des Raubtiers vom Besitzer des Schwanzes abzulenken. Viele frühere Studien haben gezeigt, dass die Autotomie des Schwanzes die unmittelbare Überlebensrate erhöhen könnte, wenn Echsen auf Raubtiere treffen, und spätere Studien legten auch nahe, dass das Risiko von Raubtieren die Evolution der Autotomie fördern könnte.

Trotz des langfristigen Interesses am Schwanzverlust bei Echsen bleiben einige Fragen Gegenstand von Debatten. Erstens ist der Grad des Zusammenhangs zwischen der Häufigkeit der Schwanzautotomie und dem Prädationsdruck unter natürlichen Bedingungen umstritten. In den letzten Jahrzehnten haben Forscher über die ökologische Relevanz der Autotomierate in freier Wildbahn wie folgt debattiert: Spiegelt sie den tatsächlichen Prädationsdruck wider? Oder spiegelt sie die „Ineffizienz“ der Prädation wider (, besprochen in )? Die widersprüchlichen Ergebnisse in Bezug auf die Beziehung zwischen der Autotomierate im Freiland und dem Prädationsdruck zeigen, dass diese Debatte noch nicht abgeschlossen ist. Da die Autotomierate von Eidechsen im Freiland von den zeitlichen und saisonalen Schwankungen des Vorkommens mehrerer Raubtiere beeinflusst wird, würde der Zusammenhang zwischen der Autotomierate im Freiland und dem Prädationsdruck verschleiert, wenn sich die Forscher nur auf eine kurze Zeitspanne konzentrieren. Überraschenderweise sind Langzeitstudien zur Autotomie bei Eidechsen extrem selten.

Zweitens sind die Kosten des Schwanzverlustes und der Regeneration in Gefangenschaft zwar gut untersucht worden, die langfristigen Folgen in freier Wildbahn wurden jedoch weniger gut erforscht. Viele Studien haben die intrinsischen Auswirkungen des Schwanzverlustes dokumentiert, einschließlich energetischer Beeinträchtigung, verringerter Agilität und/oder Aktivität (nachzulesen in) und dem Verlust der Möglichkeit, den Schwanz bei einer späteren Begegnung mit Raubtieren abzuwerfen. Es wird davon ausgegangen, dass alle diese Faktoren zu den letztendlichen Kosten beitragen – einem Rückgang des Paarungserfolgs und des Überlebens. Die meisten Studien, die im Labor oder in künstlichen oder halbnatürlichen Umgebungen durchgeführt wurden, zeigten jedoch nur für kurze Zeit nach dem Schwanzverlust einen Effekt. Nur eine Handvoll Studien hat sich mit den langfristigen Folgen der Autotomie in der freien Natur befasst, insbesondere im Hinblick auf das Überleben. Die Seltenheit der Feldstudien und ihre widersprüchlichen Ergebnisse haben dazu geführt, dass die langfristigen Kosten des Schwanzverlustes nicht eindeutig geklärt sind. Die widersprüchlichen Ergebnisse von Studien an Uta stansburiana (positiver Nachweis in, aber nicht in ) zeigen beispielsweise, dass die langfristigen Auswirkungen der Autotomie auf das Überleben nach wie vor schwer zu verstehen sind.

Ähnlich wie bei der Autotomie sind auch die langfristigen Folgen der Regeneration selten untersucht worden. Die Regeneration ist ein energetisch aufwändiger Prozess, der für ein Individuum mit erheblichen Kosten verbunden sein kann, doch wird diese Eigenschaft bei einer Vielzahl von Squamata-Taxa weitgehend beibehalten, was auf den potenziellen Nutzen dieser Strategie hinweist. Die adaptive Hypothese der Regeneration sagt voraus, dass das Nachwachsen einer Schuppenstruktur die Überlebenskosten der Autotomie verringern könnte, aber es ist wenig über diesen Nutzen nach der Regeneration unter natürlichen Bedingungen bekannt.

Demographische Feldstudien über einen langen Zeitraum bieten eine einfache Lösung für diese Debatten. In dieser Studie führten wir ein 7-jähriges Capture-Mark-Recapture (CMR)-Experiment an einer Wildpopulation der geschlechtsspezifisch dichromatischen grüngefleckten Graseidechse, Takydromus viridipunctatus, durch. Die Mitglieder der Gattung Takydromus sind „Grasschwimmer“ mit einer langgestreckten Körperform und einem extrem langen Schwanz (je nach Art das 2,5- bis 4,2-fache der Länge der Schnauze (SVL)). Diese Eidechsen bewohnen offenes Grasland und zeigen ein einzigartiges Schlafverhalten, bei dem sie fast ausschließlich auf den langen, weichen, dünnen Blättern von Miscanthus oder anderen Gramineae-Gräsern hocken. Es wird angenommen, dass dieses Verhalten die nächtlichen Raubzüge von Nagetieren, Spitzmäusen und Schlangen vom Boden aus verhindert. Diese Eidechsen sind in der Regel nicht territorial und bilden extrem hohe Populationsdichten in geeigneten Mikrohabitaten, in denen keine ausgeprägte Konkurrenz zwischen den Männchen besteht, wodurch das Potenzial für intraspezifische Interaktionen, die zum Verlust des Schwanzes führen können, begrenzt wird. Schließlich wurde noch nie beobachtet, dass sympatrische Eulen (Otus spp.) diese Eidechse zur Beute machten. All diese Beobachtungen stützen die Schlussfolgerung, dass tagaktive Vögel wahrscheinlich die Hauptprädatoren sind, die zur Sterblichkeit und zum Schwanzverlust der Smaragdeidechse beitragen (elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S1).

In dieser Studie haben wir Daten über das Überleben der Eidechsen und die Schwanzautotomie mit den Daten über die gegenwärtige Dynamik von vier wichtigen Vogelprädatoren aus einem nationalen Mega-Datensatz zur Vogelbeobachtung kombiniert. Unsere Ziele waren (i) die Untersuchung der Raubtierhäufigkeit im Vergleich zum Schwanzverlust und den Überlebensraten von Eidechsen, um die Beziehung zwischen der Autotomie im Feld und der Raubeffizienz zu bestimmen, (ii) die Schätzung der Überlebensraten von Individuen mit und ohne Schwanz, um die langfristigen Folgen der Autotomie auf das Überleben zu verstehen, und (iii) die Untersuchung der Abschwächung der Überlebenskosten der Autotomie durch Schwanzregeneration, um den Nutzen dieser evolutionären Taktik zu bestimmen. Mit mehr als 20.000 Fängen von mehr als 11.000 einzelnen Eidechsen in den letzten Jahren ist dies eine der ersten Langzeitstudien zum Kosten-Nutzen-Verhältnis von Schwanz-Autotomie und Regeneration in freier Wildbahn.

Material und Methoden

(a) Eidechsen-Studiensystem

Die Grünfleck-Gras-Eidechse, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), ist ein kleiner Lacertide (SVL von ca. 48 mm bei Erwachsenen; ) mit auffälligem Geschlechtsdichromatismus. Die Fortpflanzungssaison dauert von Anfang Mai bis Ende September, wenn die Männchen ihre saisonale Balzfärbung zeigen (intensive grüne Flecken an den Seiten) und die Weibchen V-förmige Bisswunden von der Kopulation aufweisen. Die Langzeitbeobachtung einer geschlossenen Population von T. viridipunctatus begann 2006 am Kap Jinshan im Norden Taiwans, einer von Meer und erschlossenen Gebieten umgebenen Küstenzunge, so dass die Ausbreitungswahrscheinlichkeit relativ gering ist. Die Vegetation auf dem Kap besteht hauptsächlich aus Grasland (die vorherrschenden Arten sind Miscanthus sinensis, Bidens pilosa und Wedelia triloba) mit einem Mosaik aus Sekundärwaldflächen. Es gibt relativ wenige terrestrische Raubtiere; keine Fleischfresser wurden jemals erfasst, und die Schlangenhäufigkeit ist sehr gering.

Seit Mai 2006 wurden monatliche CMR-Eidechsenerhebungen in einer Nacht pro Monat durchgeführt, und die in dieser Studie verwendeten Daten umfassen sieben Jahre von Februar 2007 bis August 2013. Sieben bis 12 erfahrene Feldarbeiter suchten mehrere Transekte von insgesamt 800 m Länge ab und fingen alle beobachteten Individuen von Hand ein, während sie auf Miscanthusblättern schliefen. Die gefangenen Eidechsen wurden mit einer elektronischen Waage auf 0,01 g genau gewogen, und ihre SVL wurde mit einer digitalen Schieblehre auf 0,01 mm genau gemessen. Bei allen Individuen wurden das Geschlecht, die Altersklasse und der Schwanz-Autotomie-Index (siehe unten) erfasst, bevor sie durch Abschneiden der Zehen markiert wurden, was als effizienteste und am wenigsten belastende Methode zur Markierung dieser kleinen Eidechsen gilt. Unsere frühere Studie deutet darauf hin, dass es keine systematische Verzerrung beim Fangverfahren gab.

Aufgrund der hohen Populationsdichte an der Probenahmestelle lag die durchschnittliche Anzahl der gefangenen Individuen bei jeder Probenahme bei etwa 233, überstieg jedoch in einigen Fällen 500. Während des siebenjährigen Erhebungszeitraums gab es 20 552 Fänge von 11 415 Individuen; die Wiederfangrate in der Erhebungsregion liegt zwischen 0,4 und 0,6 während der Brutzeit.

(b) Bewertung der Schwanzautotomie

Wir definierten drei Kategorien der Autotomie auf der Grundlage der Länge, Farbe und neuralen Reaktion der Schwänze. Individuen wurden als „schwanzlos“ eingestuft, wenn sie vor kurzem einen Schwanzverlust erlitten hatten, der durch einen verletzten, verschorften oder neu regenerierenden Schwanz gekennzeichnet war. Individuen wurden als „regeneriert“ eingestuft, wenn sie einen kürzeren und anders gefärbten Schwanz mit einer schwachen oder fehlenden neuralen Reaktion auf das Abtasten des Schwanzes aufwiesen, während „intakte“ Schwänze nicht zuvor abgeworfen worden waren. In den folgenden Analysen wurde der Autotomie-Index als Antwortvariable in der multiplen Regressionsanalyse der Beziehung zwischen Autotomie und Prädationsdruck und als eine der Prädiktorvariablen in der Überlebensschätzung verwendet.

(c) Bewertung der Prädatorenhäufigkeit

Ein langfristiger Megadatensatz aller Vogelarten in Taiwan wurde von der Chinese Wild Bird Federation von Vogelbeobachtern und Forschern im ganzen Land gesammelt. In unserem Untersuchungsgebiet sind die folgenden vier Vogelarten die wichtigsten Räuber von T. viridipunctatus: der schwarze Drongo (Dicrurus macrocercus, ortsansässig), der Kuhreiher (Bubulcus ibis, Sommerzugvogel), der Turmfalke (Falco tinnunculus, Winterzugvogel) und der Raubwürger (Lanius cristatus, nur im Sommer abwesend); daher wählten wir alle Aufzeichnungen in der Datenbank dieser vier Arten aus Nordtaiwan von 2007 bis 2013 aus. In Anbetracht der Tatsache, dass die Autotomie eine Folge der jüngsten Prädation ist, summierten wir die Aufzeichnungen der vier Vögel aus den 30 Tagen vor einem Fangereignis, um die jüngste (vergangene) Prädatorenhäufigkeit zu schätzen und den Zusammenhang zwischen Prädation und Autotomieraten zu untersuchen. Andererseits summierten wir die Aufzeichnungen der vier Vögel bis zum nächsten Fangereignis, um die nachfolgende (zukünftige) Raubtierhäufigkeit für die Überlebensanalyse zu schätzen.

Wir verwendeten die Hauptkomponentenanalyse (PC), um die vier Raubvögel in zwei Hauptkomponenten als Indizes für den Raubdruck zu reduzieren, und verwendeten diese Indizes dann als Prädiktorvariablen, um ihre Auswirkungen auf die kaudale Autotomie und die Überlebensraten zu testen. Die ersten beiden Hauptkomponenten sowohl des aktuellen als auch des nachfolgenden Prädationsdrucks erklärten 85 % der Gesamtvarianz, und ihre beiden Eigenwerte waren größer als 1 (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S1). Die Abundanzen von Würgern und Turmfalken waren in PC1 prominent, während die Hauptbelastung in PC2 die Abundanz von Kuhreihern war; der schwarze Drongo trug gleichmäßig zu beiden PCs bei (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S1).

(d) Korrelation zwischen kaudaler Autotomie und Prädationsdruck

Wir untersuchten den Zusammenhang zwischen Prädationsdruck und kaudaler Autotomie bei T. viridipunctatus mittels logistischer Regressionsanalyse. Unter Berücksichtigung der sexuellen Zweigeschlechtlichkeit und der Brutzeit der Eidechse haben wir Geschlecht, Jahreszeit und die beiden Hauptkomponenten des aktuellen Prädationsdrucks als Prädiktorvariablen einbezogen und die aktuelle Autotomie (schwanzlos versus intakt) als nominale Antwortvariable zur Erstellung der Regressionsmodelle verwendet. Wir verwendeten zunächst Vorwärtsselektionsverfahren (sowohl die Eintritts- als auch die Austrittswahrscheinlichkeit waren gleich 0,10), um aus den vier Prädiktorvariablen nützliche Prädiktoren auszuwählen. Anschließend untersuchten wir die Signifikanz des Modells mit den ausgewählten Variablen und ihren Wechselwirkungen und untersuchten die Beziehung zwischen der Autotomierate und den Prädiktoren. Die Daten von Jungtieren und wieder gefangenen Individuen wurden von dieser Analyse ausgeschlossen, um potenziell störende Auswirkungen der Größe und der wiederholten Probenahme zu vermeiden. Die Statistik wurde mit JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.) durchgeführt.

(e) Überlebensanalyse

Wir implementierten das Cormack-Jolly-Seber (CJS)-Modell im Programm MARK, um die Überlebensrate zu schätzen und die Auswirkungen der Prädiktoren zu testen. Das CJS-Modell schätzt gleichzeitig die Überlebensrate (φ) und die Wiederfangwahrscheinlichkeit (p) zwischen den einzelnen Fängen und ermöglicht es dem Benutzer, kategoriale und/oder kontinuierliche Variablen als Prädiktoren einzubeziehen, um beide Wahrscheinlichkeiten zu erklären. In dieser Studie wurde die monatliche Überlebensrate als lineare Funktion des kaudalen Autotomie-Index und der beiden Hauptkomponenten der nachfolgenden Raubtierhäufigkeit behandelt, wobei die Auswirkungen von Geschlecht und Jahreszeit (Brut und Nicht-Brut) berücksichtigt wurden.

Die zeitvariable Fangwahrscheinlichkeit wurde zunächst durch den Vergleich aller möglichen Modelle unterstützt, und wir testeten dann die Signifikanz der Auswirkungen der kategorialen Prädiktoren und der kontinuierlichen Prädiktoren auf die Überlebensrate mit zeitvariabler Fangwahrscheinlichkeit in zwei verschiedenen Stufen (siehe elektronisches Zusatzmaterial für Details). Zunächst erstellten wir 19 Modelle mit verschiedenen kategorialen Prädiktoren, einschließlich Autotomie-Index, Jahreszeit (Brut und Nicht-Brut) und Geschlecht (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S2), um die Auswirkungen der kategorialen Prädiktoren zu ermitteln. Zweitens verwendeten wir auf der Grundlage des Akaike-Informationskriteriums zwei der am besten unterstützten Modelle (φsex+a+s+sex×a+a×spt und φa+s+a×spt), um 38 Modelle zu erstellen, die kontinuierliche Prädiktoren, die beiden Hauptkomponenten der nachfolgenden Prädatorenhäufigkeit (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S3), enthielten, und testeten dann die Auswirkungen der Prädation. Wir testeten die Signifikanz der Prädiktoren in den gut unterstützten Modellen mit einem Likelihood-Ratio-Test. In Anbetracht des potenziellen Einflusses der Gesamtprädation und der Körpergröße auf das Überleben untersuchten wir auch deren Auswirkung auf das Überleben (siehe elektronisches Zusatzmaterial für Details).

Ergebnisse

(a) Schwanzautotomie und Raubtierhäufigkeit

Aus den insgesamt 20 552 Datenpunkten der siebenjährigen Zählung wurden insgesamt 9 396 Datenpunkte ausgewählt, die nur adulte Tiere (5 380 Individuen) umfassten, die von Februar 2007 bis August 2013 gefangen wurden (elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S2a). Die Autotomierate unterschied sich signifikant zwischen den Geschlechtern und zwischen verschiedenen Monaten (Abbildung 1a; F12,145 = 11,54, p < 0,0001; keine Interaktion zwischen Geschlecht und Monat) und war bei Weibchen signifikant höher als bei Männchen (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; Mittelwert: 0,2465 ± 0,0094 versus 0,1935 ± 0,0094). Bei beiden Geschlechtern waren die Autotomieraten im Sommer (Juli-August) niedriger als im Winter und Frühjahr (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

Die Abundanz der vier aviären Raubtiere schwankte ebenfalls jährlich (Abbildung 1b-e; elektronisches Zusatzmaterial, Abbildung S2b-e). Die beiden Wintergäste, der Raubwürger und der Turmfalke, zeigten im späten Frühjahr einen ähnlichen Abwärtstrend und fehlten im Sommer völlig. Der schwarze Drongo, ein häufiger Bewohner Taiwans, wurde das ganze Jahr über mit geringen Schwankungen registriert. Als Sommerbrüter und vorübergehender Besucher zeigte der Kuhreiher eine hohe Abundanz in der Brutzeit und eine niedrige Abundanz in der Nichtbrutzeit mit einigen extremen Spitzen in den Zugmonaten.

(b) Korrelation zwischen Autotomierate und Raubtierabundanz

Der Zusammenhang zwischen Autotomierate und Prädationsdruck war saisonabhängig und geschlechtsspezifisch (Abbildung 2). Geschlecht, Jahreszeit und die erste Komponente des rezenten Prädationsdrucks (PC1, die die Häufigkeit von Würgern und Turmfalken repräsentiert) waren im Vorwärtsselektionsverfahren signifikant (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S4). Die zweite Komponente des rezenten Prädationsdrucks (PC2, die die Abundanz von Kuhreihern repräsentiert) korrelierte jedoch nicht mit der Autotomierate (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S4). Die dreifache Interaktion der ausgewählten Prädiktoren war signifikant (Gesamtmodell: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × Geschlecht × Jahreszeit: χ2 = 4,27, p = 0,0389, Tabelle 1), was darauf hindeutet, dass alle Prädiktoren auf komplizierte Weise mit der kaudalen Autotomie bei T. viridipunctatus verbunden waren. In der Brutsaison waren sowohl die männlichen als auch die weiblichen Autotomieraten positiv mit der aktuellen Häufigkeit von Raubwürgern und Turmfalken (PC1) korreliert, und dieser Zusammenhang war bei den Männchen stärker als bei den Weibchen (Tabelle 1 und Abbildung 2), wie die steilere Kurve bei den Männchen zeigt. Im Gegensatz dazu war die Beziehung zwischen PC1 und der Autotomierate in der Nichtbrutzeit negativ (Abbildung 2). In der Brutzeit war der negative Zusammenhang geschlechtsspezifisch, da er bei Männchen stärker ausgeprägt war als bei Weibchen (Tabelle 1 und Abbildung 2).

(c) Korrelation zwischen Überlebensrate und Raubtiervorkommen

Die Überlebensrate war negativ mit den beiden nachfolgenden Prädationsdruck-PCs verbunden. Diese Zusammenhänge waren saisonal und autotomieabhängig (Abbildung 3). Das am besten unterstützte Modell, φa+s+a×s+p12+s×p12, beinhaltete den Autotomie-Index, die Jahreszeit, die beiden nachfolgenden Räuber-PCs und die Interaktionsterme (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S3). Beide Prädatoren-PCs zeigten saisonale Zusammenhänge mit dem Überleben von T. viridipunctatus. PC1 (Würger und Turmfalken) stand in der Nichtbrutsaison in einem negativen Zusammenhang mit der monatlichen Überlebensrate, während der Zusammenhang in der Brutsaison schwächer wurde. Im Gegensatz dazu korrelierte PC2 (Kuhreiher) negativ mit der Überlebensrate in der Brutzeit, hatte aber keine Auswirkungen während der Nichtbrutzeit (Tabelle 2b und Abbildung 3). Der Zusammenhang zwischen der Überlebensrate und Würgern/Falkenfalken wurde erwartet, da diese Vögel auch zur Autotomierate im Feld beitragen. Kuhreiher waren jedoch nur mit der Überlebensrate, nicht aber mit der Autotomierate assoziiert, was darauf hindeutet, dass ein Angriff durch einen Reiher bei den Eidechsen zu einer direkten Mortalität führen könnte, ohne dass sie die Möglichkeit haben, durch den Verlust des Schwanzes zu entkommen. Aufgrund des gleichmäßigen Auftretens in den verschiedenen Jahreszeiten wurde der Beitrag des schwarzen Drongos durch den der drei erstgenannten Räuber überdeckt und zeigte in unseren Analysen kein klares Muster. Es gab keinen signifikanten Unterschied zwischen den Steigungen der Autotomie-Kategorien, was darauf hindeutet, dass schwanzlose Individuen nicht anfälliger für Räuber sind.

(d) Überlebenskosten des Schwanzverlustes

Die Überlebenskosten des Schwanzverlustes waren in unserer Überlebensanalyse signifikant (Abbildung 4). Das am besten unterstützte Modell, φsex+a+s+sex×a+a×spt (elektronisches Zusatzmaterial, Tabelle S2), zeigte, dass das Überleben mit dem Autotomie-Index, dem Geschlecht und der Jahreszeit zusammenhing. Außerdem unterschieden sich die Auswirkungen der Autotomie auf das Überleben zwischen den Geschlechtern und zwischen Brut- und Nichtbrutsaison (Tabelle 2a und Abbildung 4). In der Nichtbrutsaison war die monatliche Überlebensrate der schwanzlosen Weibchen um etwa 8,74 % niedriger als die der schwanzlosen Weibchen, während die Überlebensrate der Männchen um 17,38 % sank (intakte Weibchen: 0,8636 ± 0,0086, schwanzlose Weibchen: 0,7762 ± 0,0256; intakte Männchen: 0,8759 ± 0,0074, schwanzlose Männchen: 0,7021 ± 0,0296; Abbildung 4a,b). In der Brutsaison war der Überlebensrückgang bei schwanzlosen Individuen bei beiden Geschlechtern noch stärker: ein Rückgang von 22,56 % bei den Weibchen und von 33,93 % bei den Männchen (intakte Weibchen: 0,7922 ± 0,0106, schwanzlose Weibchen: 0,5666 ± 0,0302; intakte Männchen: 0,8096 ± 0,0100, schwanzlose Männchen: 0,4703 ± 0,0389; Abbildung 4a,b). Dieses Ergebnis deutet auf entscheidende Überlebenskosten der Autotomie hin, insbesondere bei Männchen während der Brutzeit.

(e) Nutzen der Schwanzregeneration

Wir fanden einen enormen Überlebensvorteil der Schwanzregeneration bei beiden Geschlechtern, der auch saisonal abhängig war (Tabelle 2a und Abbildung 4). In der Nichtbrutsaison stieg die Überlebensrate zwischen Weibchen mit regeneriertem Schwanz und solchen ohne Schwanz um 7,53 % (schwanzlose Weibchen: 0,7762 ± 0,0256; regenerierte Weibchen: 0,8514 ± 0,0090) und bei den Männchen um 14,72 % (schwanzlose Männchen: 0,7021 ± 0,0296; regenerierte Männchen: 0,8493 ± 0,0088). In der Brutzeit waren die Überlebensunterschiede zwischen aufgefrischten und schwanzlosen Individuen bei beiden Geschlechtern noch größer: 25,40 % bei den Weibchen und 34,78 % bei den Männchen (schwanzlose Weibchen: 0,5666 ± 0,0302, aufgefrischte Weibchen: 0,8206 ± 0,0109; schwanzlose Männchen: 0,4703 ± 0,0389, aufgefrischte Männchen: 0,8181 ± 0,0111; Abbildung 4a,b). Der große Unterschied in der Überlebensrate zwischen schwanzlosen und regenerierten Individuen deutet darauf hin, dass die Überlebenskosten des Schwanzverlustes nach der Regeneration enorm gesenkt wurden. Darüber hinaus gab es keinen signifikanten Unterschied im Überleben zwischen Individuen mit regenerierten Schwänzen und solchen mit intakten Schwänzen bei beiden Geschlechtern und in beiden Jahreszeiten (Abbildung 4a,b).

Diskussion

(a) Der Nutzen der Schwanzregeneration

Neben den schweren Kosten des Schwanzverlustes ist die wichtigste neue Entdeckung in dieser Studie der herausragende Nutzen der Schwanzregeneration für das Überleben. Die Überlebensrate der regenerierten Individuen war signifikant höher als die der schwanzlosen Individuen (Abbildung 4), was die Vorhersage der „adaptiven Hypothese der Regeneration“ bestätigt, dass die Reproduktion eines verlorenen Schwanzes adaptive Vorteile mit sich bringt. Dies ist die erste Dokumentation des Nutzens der Schwanzregeneration unter natürlichen Bedingungen, was die Erhaltung dieses Merkmals als eine evolutionär vorteilhafte Anpassung an langfristige Räuber-Beute-Interaktionen erklärt. Darüber hinaus unterschieden sich die Überlebenswahrscheinlichkeiten von Individuen mit regenerierten Schwänzen nicht signifikant von denen von Individuen mit intakten Schwänzen. Dies deutet darauf hin, dass die Kosten für die Treue bei der Regeneration relativ gering sind und ein regenerierter Schwanz trotz der unvollständigen neuralen Funktion des nachgewachsenen Anhängsels genauso gut funktioniert wie ein intakter Schwanz.

Schwänze spielen eine funktionelle Rolle bei der Fortbewegung von Eidechsen, insbesondere bei Arten mit langen Schwänzen wie Takydromus (2,5- bis 4,2-fache SVL, je nach Art). Eine frühere Studie an T. septentrionalis zeigte eine enorme Beeinträchtigung der Bewegungsleistung nach der Entfernung eines großen Teils des Schwanzes, was seine Funktion für die Beweglichkeit dieses „Grasschwimmers“ unterstützt. Bei Takydromus sind die regenerierten Schwänze in der Regel genauso lang wie die ursprünglichen und behalten die meisten ihrer ursprünglichen Funktionen bei, z. B. als physische Stütze bei der Fortbewegung durch dichtes Gras. Die Funktion des Schwanzes und die Bedeutung der Schwanzlänge bei solchen Grasschwimmern sind es wert, untersucht zu werden, wenn man den biomechanischen Kontext von Graslandhabitaten berücksichtigt.

Zusätzlich zur Fortbewegungsfunktion haben regenerierte Schwänze auch die Funktion, Raubtiere bei Angriffen abzulenken. Regenerierte Schwänze von Takydromus können vor dem ursprünglichen Bruch wieder verloren gehen, was bei einigen Individuen beobachtet wurde, die während der Langzeitzählung wiederholt gefangen wurden. Dieser Verteidigungsmechanismus ist zwar bei der Begegnung mit einem Kuhreiher nutzlos, hilft den Eidechsen aber, Angriffen von Würgern und Turmfalken zu entgehen. Diese Beobachtung könnte den Anstieg der Überlebensrate erklären, nachdem die Schwänze vollständig nachgewachsen waren.

(b) Die Kosten des Schwanzverlustes

Wir haben mit Hilfe einer langfristigen Populationszählung festgestellt, dass der Verlust des Schwanzes in der freien Wildbahn hohe Überlebenskosten verursacht. Obwohl seit Jahrzehnten von langfristigen Kosten der Schwanzautotomie ausgegangen wird, gibt es nur eine Handvoll Studien, die unter natürlichen Bedingungen durchgeführt wurden, und mehr als die Hälfte fand keine Hinweise auf eine Beeinträchtigung des Überlebens. Darüber hinaus sind diese Kosten geschlechtsspezifisch und saisonabhängig, wobei Männchen höhere Kosten zu tragen haben als Weibchen, was die Bedeutung der Unterschiede zwischen den beiden Geschlechtern und die Auswirkungen des Fortpflanzungszyklus auf die Kosten des Schwanzverlusts unterstreicht.

Durch den Vergleich der Steigungen der Überlebens- und Prädationsbeziehungen konnte die Ursache für die höhere Sterblichkeit nach dem Schwanzverlust geklärt werden. Die Steigungen bei den intakten, schwanzlosen und regenerierten Eidechsen unterschieden sich nicht signifikant, was darauf hindeutet, dass die negative Auswirkung der Prädation bei schwanzlosen Individuen nicht größer war als bei schwanzlosen Individuen. Dies deutet darauf hin, dass die Überlebenskosten des Schwanzverlustes hauptsächlich auf die physiologische Verteilung der Ressourcen innerhalb der Individuen zurückzuführen sind und nicht auf eine zweite Begegnung mit Raubtieren. Im Fall von Eutropis multifasciata zeigten die Forscher eine signifikante Abnahme der Immunkompetenz nach dem Verlust des Schwanzes, was die Wahrscheinlichkeit von Krankheiten oder Infektionen erhöhen würde. Daher kann die Autotomie mit einigen kritischen physiologischen Funktionen verbunden sein, die mit dem Überleben zusammenhängen.

Außerdem zeigten männliche und weibliche Eidechsen in dieser Studie unterschiedliche Überlebenskosten der Autotomie. Dieses Phänomen ist in der Brutzeit besonders ausgeprägt; die Überlebensrate der Männchen sinkt nach dem Verlust des Schwanzes um 33,93 % im Vergleich zu 22,56 % bei den Weibchen. Frühere Studien haben Zusammenhänge zwischen Sexualdimorphismus, Ornamentik, Parasitismus und männlicher Sterblichkeit festgestellt, und auch hier könnte die Immunfunktion eine entscheidende Rolle bei den Beziehungen zwischen diesen lebensgeschichtlichen Faktoren spielen. Unsere jüngsten Studien bestätigten einen testosteronvermittelten Kompromiss zwischen der grünen Färbung während der Brutzeit und der Immunkompetenz bei der grün gefleckten Graseidechse, die zudem mit Parasitismus und Überleben bei dieser Art in Verbindung gebracht wurden. Die hohen Überlebenskosten der Autotomie in der Brutzeit, insbesondere bei den Männchen, könnten aus komplizierten Wechselwirkungen zwischen Schwanzverlust, Immunität, Krankheitserregern und Fortpflanzung resultieren.

(c) Vogelprädatoren beeinflussen das Überleben der Eidechsen über zwei Wege

Unsere Ergebnisse zeigten, dass der Raubwürger und der Turmfalke sowohl die Autotomie als auch die Überlebensrate reduzierten, während der Kuhreiher nur die Überlebensrate beeinflusste. Dies deutet darauf hin, dass Vogelprädatoren die Population von T. viridipunctatus auf zwei Wegen kontrollieren: Die kleinen Prädatoren, Würger (17-20 cm, 27-37 g) und Turmfalken (33-39 cm, 136-314 g), fördern die kaudale Autotomie und die daraus resultierenden Überlebenskosten, während der große Prädator, der Kuhreiher (50 cm, mehr als 400 g), die Überlebensrate direkt reduziert. Der schwarze Drongo trägt das ganze Jahr über gleichmäßig zu beiden Effekten bei, allerdings in etwas geringerem Ausmaß als die anderen drei Räuber.

Die ökologische Bedeutung der Autotomierate in freier Wildbahn wird seit mehreren Jahrzehnten aufgrund gegensätzlicher Schlussfolgerungen über Autotomierate und Prädation (, Übersicht in ) ausgiebig diskutiert, und mathematische Ökologen haben vorgeschlagen, dass die Autotomierate, die Überlebensrate und der Prädationsdruck im Feld gemessen werden sollten, um diese Kontroverse zu lösen. Durch die Einbeziehung all dieser Faktoren unter natürlichen Bedingungen deuten unsere Ergebnisse stark darauf hin, dass die Bewertung der Autotomierate allein nicht ausreicht, um den Prädationsdruck zu beurteilen. Das Takydromus-Studiensystem schafft einen Rahmen für die langfristige Untersuchung von Autotomie und Räuberei und liefert eine zufriedenstellende Antwort auf diese langjährige Debatte.

Schlussfolgerung

Unsere Studie lieferte eindeutige Beweise für die Beantwortung langjähriger Fragen zur kaudalen Autotomie. Große Räuber (z. B. Kuhreiher) verursachen eine direkte Mortalität, während kleine Räuber (z. B. Würger und Turmfalken) sowohl die Autotomie als auch die Mortalität fördern. Der Verlust des Schwanzes hat bei T. viridipunctatus erhebliche Überlebenskosten verursacht, insbesondere bei den Männchen während der Brutzeit, was zu einem Rückgang der Überlebensrate um mehr als 30 % führte. Der geschlechtsspezifische Unterschied in der Auswirkung des Schwanzverlustes unterstreicht die Bedeutung der Reproduktionskosten bei dieser sexuell dichromatischen Art. Am wichtigsten ist, dass das Sterberisiko nach der Schwanzregeneration dramatisch abnahm, was den Nutzen dieser energetisch kostspieligen Reaktion zeigt und die Aufrechterhaltung dieses Merkmals als eine evolutionär vorteilhafte Strategie für langfristige Raubtier-Beute-Interaktionen weiter erklärt.

Datenzugänglichkeit

Daten sind auf Dryad verfügbar: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Autorenbeiträge

Konkurrierende Interessen

Wir erklären, dass wir keine konkurrierenden Interessen haben.

Finanzierung

Dieses Experiment wurde vom taiwanesischen Ministerium für Wissenschaft und Technologie (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 und MOST 102-2621-B-003-003-MY3) unterstützt und in Übereinstimmung mit dem taiwanesischen Gesetz zum Schutz der Wildtiere durchgeführt.

Fußnoten

Elektronisches Zusatzmaterial ist online verfügbar unter https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.