Allopolyploidy

Evidence of Hybrid Speciation

Allopolyploid speciation is the most commonly known route to hybrid speciation. Esto no es sorprendente, ya que el 40-70% de las especies vegetales son poliploides. Una revisión de la ploidía en las plantas sugiere que la poliploidía estuvo implicada en los eventos de especiación de ~2-4% de las plantas con flores y del 7% de los helechos (Otto y Whitton, 2000). Quizá los ejemplos más conocidos sean los numerosos cultivos alopoliploides que el ser humano ha domesticado (como el trigo, el algodón, el tabaco, la fresa y la colza). También hay múltiples ejemplos de especies alopoliploides de formación reciente (<200 años; por ejemplo, Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott y Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al, 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009), y Tragopogon (Soltis et al., 2004)), que han proporcionado información sobre los tipos de cambios genéticos implicados en el origen de las especies híbridas (Matyášek et al., 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, véase también Soltis y Soltis, 2009 para una revisión).

La especiación alopoliploide parece implicar a menudo la hibridación de especies recientemente introducidas y potencialmente invasoras, como se observa en las flores de Mimulus monkey introducidas en Escocia hace solo 140 años (Vallejo-Marin, 2012; Figura 2(a)). La hibridación entre Mimulus guttatus y Mimulus luteus en su área de distribución nativa en Norteamérica da lugar a una descendencia estéril, vegetativamente vigorosa y triploide. Mimulus peregrinus se encuentra en Escocia, donde coexisten las dos especies introducidas, y es vegetativamente vigoroso como los híbridos triploides, pero tiene el doble de cromosomas (poliploide) y es altamente fértil (Vallejo-Marin y Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). La secuenciación genómica poblacional de M. peregrinus confirmó que el genoma es un mosaico de los dos progenitores, y que la alopoliploidía ha evolucionado de forma independiente al menos dos veces desde las introducciones de las especies (Vallejo-Marin et al., 2015).

En los animales, la especiación alopoliploide parece ser rara, ya que no hay una sobrerrepresentación de especies con recuentos cromosómicos pares (Otto y Whitton, 2000). En general, la ploidía es poco común en los animales que se reproducen sexualmente, probablemente debido a la presencia de cromosomas sexuales y a una inadecuada compensación de dosis, los mecanismos que equilibran los productos génicos entre los sexos, que pueden desequilibrarse en los poliploides (Orr, 1990). Sin embargo, en los peces la poliploidía es muy común y parece haber evolucionado repetidamente (Leggatt e Iwama, 2003). El origen repetido de la poliploidía y la frecuente hibridación entre peces poliploides en la naturaleza sugiere que la alopoliploidía puede ser más común en los peces que en otros animales. Como era de esperar, la mayoría de los ejemplos de alopoliploides en animales suelen ser partenogenéticos o autorreproductores, como los insectos palo (Bacillus) y los caracoles de agua dulce (Bulinus truncatus) (Otto y Whitton, 2000). La rana arbórea gris alopoliploide con las llamadas de apareamiento distintas mencionadas anteriormente es también un claro ejemplo de alopoliploide que se reproduce sexualmente, en el que la evolución de la preferencia de las hembras por la llamada híbrida podría dar lugar rápidamente a la especiación. Quizá la mejor prueba de la especiación de la alopoliploidía en los animales proceda de las cepas de laboratorio de polillas de la seda híbridas tetraploides (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Estos híbridos tetraploides fueron creados en laboratorio utilizando una estrategia de «puente triploide» que implica la fusión de gametos raros y no reducidos (diploides) de una especie con un gameto haploide normal de la otra especie para formar una descendencia híbrida tetraploide fértil. Aunque estos híbridos se diseñan sintéticamente y no constituyen necesariamente una especie distinta, este ejemplo demuestra una posible ruta hacia la alopoliploidía en los animales.

De forma similar a la alopoliploidía, la HHS se ha notificado más comúnmente en plantas que en animales. Sin embargo, el número de especies supuestamente híbridas ha aumentado drásticamente en una amplia gama de organismos que demuestran las numerosas vías de especiación híbrida, como por ejemplo: reordenamientos cromosómicos en especies de levaduras híbridas (Greig et al., 2002), cambio de elección de huésped en moscas híbridas de la madreselva (Rhagoletis) (Schwarz et al., 2005), el rendimiento superior de peces ciprínidos híbridos intermedios (Gila seminude) en el río Virgin (Demarais et al., 1992), la invasión de peces escorpión híbridos (grupo Cottus gobio) en las aguas turbias del río Rin (Nolte et al., 2005), la divergencia de plantas hospedadoras y las diferencias altitudinales en mariposas alpinas híbridas intermedias (Lycaeides) (Gompert et al., 2006; Nice et al., 2013), el establecimiento alopátrico de margaritas híbridas en las Islas Británicas (Senecio squalidus) (James y Abbott, 2005), las señales de apareamiento «cola de espada» derivadas de la hibridación en Xiphophorus (Schumer et al., 2013; Meyer et al, 2006), la introgresión de las señales de apareamiento del color de las alas en las mariposas Heliconius híbridas (Sánchez et al., 2015; Salazar et al., 2010), la ordenación de las incompatibilidades genéticas y la elección de pareja basada en el plumaje en los gorriones italianos híbridos (Hermansen et al., 2014; Bailey et al., 2015), y el establecimiento de Penstemon clevelandii híbrido genotípico adaptado a los bordes de las rocas en el sur de California (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).

En las plantas, hay más de 20 ejemplos bien documentados de HHS (Rieseberg, 1997; Gross y Rieseberg, 2005), y la mejor evidencia proviene de múltiples especies híbridas de girasoles del desierto (Helianthus). La hibridación entre el girasol común (Helianthus annuus) y el girasol de las praderas (Helianthus petiolaris) condujo al establecimiento de al menos tres especies híbridas homoploides adaptadas al desierto: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003) y Helianthus paradoxus (Welch y Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; Figura 2 (b)). La segregación transgresiva de la variación de las dos especies parentales dio lugar a individuos con una composición genómica en mosaico y un «vigor híbrido» que les permitió persistir en entornos extremos en los que los progenitores no pudieron, lo que parece ser un resultado común de la hibridación (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Los cruces de laboratorio permitieron reconstruir las disposiciones cromosómicas y los fenotipos transgresores encontrados en las especies del desierto (por ejemplo, el tamaño pequeño de las hojas, la latencia de las semillas y la alta tolerancia a la sequía y a la sal), lo que apoya las predicciones del modelo de especiación híbrida del genoma en mosaico (Rieseberg et al., 2003a; Figura 2). Para estas especies de girasol del desierto, los reordenamientos cromosómicos y el aislamiento ecológico parecen haber sido la clave para su establecimiento (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross y Rieseberg, 2005, 2004).

Las mariposas Heliconius, en particular el complejo de especies Heliconius melpomene/cydno, proporcionan uno de los casos más examinados de HHS. H. melpomene y H. cydno son especies estrechamente relacionadas y de colores divergentes que se solapan geográficamente en América Central y el norte de los Andes. En la naturaleza, están aisladas ecológicamente (es decir, divergencia en las preferencias de plantas hospedadoras de las larvas y plantas alimenticias de los adultos) y altitudinalmente, así como por la esterilidad de las hembras híbridas F1 (revisado en Jiggins, 2008). Sin embargo, los machos híbridos son fértiles y el retrocruzamiento facilita la introgresión entre las especies (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa es una especie híbrida putativa de H. cydno y H. melpomene que tiene un patrón de color intermedio, entra en contacto geográfico con H. melpomene (Salazar et al., 2005) y se agrupa filogenéticamente en el complejo de especies de H. cydno (basándose en las secuencias de genes nucleares y en marcadores de todo el genoma) (Quek et al., 2010; Flanagan et al., 2004; Beltrán et al., 2007). En la naturaleza, H. huerippa se aísla de sus progenitores mediante la elección de pareja basada en el patrón de color (Mavarez et al., 2006). Sorprendentemente, los retrocruzamientos de primera generación que se asemejan a H. huerippa también prefieren compañeros con su propio patrón de color, lo que sugiere que al menos un aislamiento reproductivo parcial puede evolucionar rápidamente en los híbridos de Heliconius (Melo et al., 2009). Se construyó un modelo evolutivo espacial, individual y multilocus para examinar explícitamente la probabilidad del escenario HHS para H. huerippa (Duenez-Guzman et al., 2009). El modelo mostró un claro apoyo a la posibilidad de un origen híbrido de H. heurippa cuando la hibridación inicial es seguida por un período prolongado de separación geográfica de la especie progenitora.

La evidencia genómica sugiere que H. huerripa puede ser una especie de rasgos híbridos. El mapeo genético ha identificado los loci del patrón de color responsables de las diferencias en el patrón de color entre H. heurripa y sus progenitores. Los análisis genómicos de la población a través de estos loci de patrón de color y las regiones neutrales, no implicadas en la variación del patrón de color, revelan una composición genómica híbrida, con relativamente pocos alelos derivados de H. melpomene en un fondo predominantemente H. cydno (Salazar et al., 2010). En los loci del patrón de color, H. hueurippa es homocigota para las mismas combinaciones alélicas de H. melpomene y H. cydno que produjeron el patrón de color similar a H. huerippa en los retrocruzamientos de laboratorio. Aunque los datos hasta ahora apoyan el HHS de H. huerippa (sin embargo, véase Brower, 2012 para una crítica), la composición genómica en mosaico observada en H. heurripa también podría ser el resultado de la variación ancestral de clasificación incompleta (véase la Figura 1(d)). Sin embargo, a diferencia de la mayoría de los patrones de color de Heliconius, H. heurippa tiene un patrón de color único no mimético que no se encuentra en ninguna otra especie de Heliconius, lo que hace poco probable que haya sido una forma ancestral. Otras pruebas provienen de otro miembro del complejo de especies de H. cydno, Heliconius timareta, donde las pruebas genómicas sugieren que la introgresión de un nuevo patrón de coloración de las alas, procedente de la especie simpátrica H. melpomene, ha dado lugar a un nuevo linaje híbrido reproductivamente aislado de H. timareta que tiene un patrón de coloración similar al de melpomene (Dasmahapatra et al., 2012). En el laboratorio, los individuos retrocruzados con el patrón de color reconstruido de H. timerata florencia mostraron claramente que los machos preferían acercarse y cortejar a las hembras con el mismo patrón de color híbrido, proporcionando un excelente caso de especiación de rasgos híbridos (Sánchez et al., 2015; Figura 2(b)). Una vez más, parece que con solo unas pocas generaciones de cruces, la hibridación y la introgresión de patrones de color de advertencia que también actúan como señales de apareamiento pueden dar lugar al establecimiento de un linaje híbrido homocigótico y de verdadera reproducción. Estos ejemplos demuestran la eficacia de los «rasgos mágicos» en la diversificación evolutiva y destacan la importancia de la hibridación durante la radiación adaptativa.