Evolución, Diversificación y Biogeografía de los Saltamontes (Orthoptera: Acrididae)

Melanoplinae (146 géneros, 1.172 especies) es la subfamilia más grande del Nuevo Mundo, que está bien caracterizada por un palio grueso y cercos masculinos específicos para cada especie y complejo fálico. De todas las subfamilias de saltamontes, Melanoplinae es la que ha recibido más atención en términos de filogenética, y todos los estudios anteriores la han recuperado consistentemente como un grupo monofilético (Chapco et al. 2001, Amédégnato et al. 2003, Chintauan-Marquier et al. 2011, Chintauan-Marquier et al. 2014, Woller et al. 2014). Entre los melanoplines, hay una enorme cantidad de diferencias interespecíficas en la morfología genital (Hubbell 1932, Cohn y Cantrall 1974), principalmente en los machos, pero las hembras de algunos géneros también muestran diferencias específicas de especie en la genitalidad (Cigliano y Ronderos 1994). Los melanoplines no muestran ningún comportamiento de cortejo pre-copulatorio, como el visual o el acústico. En cambio, el comportamiento de apareamiento parece ser coercitivo, en el que los machos se acercan sigilosamente y saltan sobre las hembras para iniciar la cópula (Otte 1970). Un estudio reciente de Woller y Song (2017) examinó la morfología interna de la cópula en Melanoplus rotundipennis (Scudder, 1878) utilizando tecnología de micro-TC y aclaró la función de muchos componentes genitales tanto en machos como en hembras. La mayoría de las especies de la subfamilia viven en pastizales y compiten con el ganado de pastoreo, y algunas especies tienen una considerable importancia económica en los pastizales de América del Norte y América del Sur (Pfadt 1988, Cigliano et al. 2002). Muchas especies de melanoplines también están adaptadas a hábitats alpinos en América del Sur en los Andes (Cigliano y Amédégnato 2010, Pocco et al. 2015, Scattolini et al. 2018) y en América del Norte en las Montañas Rocosas (Knowles 2001).

Clado D

El clado D (naranja en las Figs. 3 y 4) representa un grupo de subfamilias morfológicamente bien diferenciadas que se han diversificado en el Viejo Mundo. Excepto la parafilética Catantopinae, las otras cuatro subfamilias incluidas en este clado se mostraron monofiléticas con fuerte apoyo nodal. En nuestra filogenia, este clado se divide en dos clados más pequeños: 1) Eyprepocnemidinae, Calliptaminae y Euryphyminae; 2) Cyrtacanthacridinae y Catantopinae.

Eyprepocnemidinae, Calliptaminae, y Euryphyminae han demostrado consistentemente tener afinidades entre sí sobre la base de la morfología (Dirsh 1975, Rowell y Hemp 2017), pero nuestro estudio es el primero en proponer claramente que constituyen un linaje monofilético. No se sabe mucho sobre la biología de las especies pertenecientes a estas subfamilias, salvo las especies de importancia agrícola, como la langosta italiana (Calliptamus italicus (Linnaeus, 1758)) y varias especies de plagas menores de Eyprepocnemidinae (COPR 1982). La mayoría de las especies parecen estar asociadas a matorrales o bosques, y varias especies pueden caracterizarse como geófilas, estando a menudo asociadas a suelos desnudos. Aunque cada subfamilia tiene una morfología distinta que la define, los saltamontes de este grupo tienen los ojos algo agrandados, las alas traseras a menudo coloreadas y las patas traseras a menudo de colores brillantes (al menos en la parte interna). En nuestra filogenia, los Calliptaminae y los Euryphyminae se muestran más estrechamente relacionados entre sí que con los Eyprepocnemidinae. Tanto los calliptamines como los euryphymines son de pequeño tamaño y de coloración críptica, parecida a la del suelo, y suelen alimentarse de plantas leñosas. En cierto modo, su coloración general recuerda a la de muchos edipodinos. Calliptaminae (12 géneros, 93 especies) se caracteriza fácilmente por los cercos masculinos en forma de pinza, que son alargados y fuertemente incurvados. La función de estos cercos exagerados es desconocida, pero posiblemente se utilizan para sujetar a las hembras durante la cópula. Curiosamente, el epifalo en los caliptaminos no posee lophi, que funcionan como órganos de agarre en otras especies de saltamontes (Randell 1963, Dirsh 1973, Woller y Song 2017). Es posible que la elaboración de los cercos masculinos se corresponda con la reducción de los lophi. El grupo estrechamente relacionado Euryphyminae (23 géneros, 87 especies) se limita principalmente al sur de África y se caracteriza por cercos masculinos con una gran articulación basal y una placa supraanal fuertemente esclerotizada. A diferencia de los caliptaminos, los euriptaminos tienen lóbulos bien desarrollados. Además, el epifalo está dividido en el centro, de forma similar a los observados en Oxyinae (Dirsh 1973, Rowell y Hemp 2017). Eyprepocnemidinae (26 géneros, 159 especies) es el grupo más diverso entre las tres subfamilias, y se caracteriza por un dorso plano del pronoto, cercos masculinos curvados hacia abajo y áncoras articuladas del epifalo. La mayoría de los eyprepocnemidines están asociados a bosques o selvas, pero se sabe que algunas especies son plagas de importancia económica (COPR 1982).

La subfamilia Catantopinae (341 géneros, 1.077 especies) solía ser un grupo comodín para incluir cualquier especie de saltamontes con el proceso prosternal, pero ahora su definición se ha reducido a cualquier especie acridia del Viejo Mundo y de Australia con el proceso prosternal que no encaja bien con otras subfamilias. Muchos de los géneros de catantopinas son monotípicos o incluyen un pequeño número de especies. Dado que la definición de su subfamilia no se basa en ningún rasgo morfológico distintivo, se esperaba que Catantopinae fuera parafilética, que es lo que recuperamos, aunque nuestro muestreo de taxones más allá de los taxones australianos fue bastante escaso. Todos los catantopinos de Australia, excepto Stenocatantops Dirsh, 1953 y Xenocatantops Dirsh, 1953 forman un grupo monofilético con fuerte apoyo nodal (Figs. 3 y 4). Alrededor del 85% de la fauna australiana de acridios (~300 sp.) pertenece a Catantopinae y hay una increíble cantidad de diversidad morfológica entre estos catantopinos australianos (Key y Colless 1993, Rentz et al. 2003). El hecho de que especies morfológicamente diversas confinadas dentro de Australia formen un clado sugiere una importante radiación adaptativa, equivalente a la radiación de los marsupiales.

La subfamilia Cyrtacanthacridinae (37 géneros, 165 especies) incluye algunos de los saltamontes más grandes, que también poseen algunas de las capacidades de vuelo más fuertes, lo que les da su nombre común de saltamontes con alas de pájaro. El grupo está bien definido por los lóbulos rectangulares del mesoesternón y su monofilia ha sido apoyada previamente en base a una filogenia morfológica (Song y Wenzel 2008), así como en el presente estudio. Esta subfamilia incluye algunas de las especies de langostas más importantes del mundo desde el punto de vista económico, como la langosta del desierto (Schistocerca gregaria (Forskål, 1775)), la langosta centroamericana (Schistocerca piceifrons (Walker, 1870)), la langosta sudamericana (Schistocerca cancellata (Serville, 1838)) y la langosta roja (Nomadacris septemfasciata (Serville, 1838)).

Biogeografía histórica de Acrididae

La familia Acrididae en su conjunto tiene una distribución cosmopolita. Históricamente, muchos ortópteros supusieron que el origen de Acrididae era África porque allí hay una gran diversidad de otras familias relacionadas, como Pneumoridae, Pamphagidae, Pyrgomorphidae y Lentulidae (Carbonell 1977, Jago 1979, Amedegnato 1993). El hecho de que la fauna sudamericana de saltamontes no fuera estudiada en profundidad hasta la década de 1970 y que la mayoría de los ortópteros europeos se centraran inicialmente en la fauna del Viejo Mundo probablemente también contribuyó a este pensamiento. Por ejemplo, Amedegnato (1993), que estudió ampliamente los saltamontes sudamericanos, sostuvo que los Acrididae se originaron en el Viejo Mundo y divergieron de los Romaleidae debido a la separación de África y Sudamérica. Sin embargo, nuestro análisis biogeográfico, junto con las estimaciones del tiempo de divergencia, muestran un patrón de diversificación y radiación mucho más dinámico, y arroja una nueva e interesante luz sobre la evolución de estos saltamontes.

Nuestro estudio sugiere que el origen de Acrididae es Sudamérica, lo cual es una hipótesis novedosa (Fig. 5). Lo inferimos basándonos en el grupo monofilético formado por Tristiridae (endémico de Sudamérica), Romaleidae (ampliamente distribuido en Sudamérica, extendiéndose a Centroamérica y Norteamérica), Ommexechidae (endémico de Sudamérica) y Acrididae. Los otros grupos externos que incluimos en este estudio están todos restringidos al Viejo Mundo y ninguna de las especies pertenecientes a estas familias del Viejo Mundo muestra ninguna afinidad morfológica con Acrididae. El estudio anterior de Flook y Rowell (1997) que agrupaba a Proctolabinae (subfamilia endémica del Nuevo Mundo de Acrididae) con la familia del Viejo Mundo Pamphagidae se debe probablemente al pequeño muestreo de caracteres moleculares (930 pb de ARNr mitocondrial) y al escaso muestreo de taxones que no incluía ninguna de las familias endémicas del Nuevo Mundo. Incluso los autores mencionaron que esta relación era muy inesperada porque la relación no tenía sentido en términos de morfología genital masculina.

Nuestro análisis biogeográfico utilizando BioGeoBEARS (Fig. 5) sugiere que el ancestro común de Tristiridae, Romaleidae, Ommexechidae y Acrididae divergió de sus parientes del Viejo Mundo a finales del Cretácico debido a la vicarianza cuando el continente sudamericano se separó de África. Este ancestro común dio lugar a las familias actuales dentro de Sudamérica, que estuvo esencialmente aislada hasta la aparición del Istmo de Panamá, que actualmente se estima que tuvo lugar alrededor de 20 MYA (Montes et al. 2015, Bacon et al. 2016), aunque esta fecha más antigua no es universalmente aceptada (O’Dea et al. 2016). Estimamos que los Acrididae se originaron a principios del Paleógeno en América del Sur.

El linaje más temprano que diverge dentro de Acrididae incluye las subfamilias endémicas sudamericanas Marelliinae, Pauliniinae, Ommatolapidinae, Leptysminae y Rhytidochrotinae. Con la excepción de Rhytidochrotinae, que se distribuye principalmente en los bosques montañosos de Colombia (Descamps y Amédégnato 1972), las restantes subfamilias están ampliamente distribuidas en la cuenca del Amazonas y en el norte de Sudamérica, y algunas de ellas han ampliado su área de distribución hasta Centroamérica. Esta distribución parece estar relacionada con lo que se ha llamado la región «panamazónica» (Hoorn et al. 2010), una gran región que incluía las actuales cuencas del Amazonas, Orinoco, Magdalena y el río Paraná durante el Paleógeno. Esta vasta zona se caracterizaba por la diversidad de la fauna que allí existía, cuyos elementos están ahora restringidos a la Amazonia. Además, la diversificación de estas subfamilias podría estar también asociada a los grandes humedales de lagos poco profundos y pantanos que se desarrollaron en la Amazonia occidental, originados paralelamente a la intensificación del levantamiento de los Andes (Mioceno medio tardío) (Hoorn et al. 2010). Estos nuevos ambientes acuáticos, el «sistema de Pebas», pueden haber favorecido la diversificación de las subfamilias asociadas a los hábitats pantanosos, los bosques húmedos y las copas de los árboles. Es interesante que estos saltamontes continúen asociados a los nichos en los que pueden haber evolucionado sus ancestros, en lugar de los hábitats terrestres y de pradera más típicos que favorecen la mayoría de los demás acridios, lo que puede sugerir la conservación del nicho ecológico ancestral dentro de este linaje.

Durante el período inicial de diversificación dentro de Sudamérica, parece haber habido una única colonización transatlántica a África por el ancestro común de los clados B, C y D (Fig. 5), que tuvo lugar a principios del Paleógeno (~57 MYA). Aunque América del Sur y África ya estaban separadas en ese momento, estos dos continentes estaban más cerca en comparación con la configuración actual y la dispersión a través del punto más estrecho entre los dos continentes podría haber sido posible. De hecho, hay una serie de organismos, como los anfibios y los reptiles, que muestran patrones similares (George y Lavocat 1993). En ese momento, el norte de África estaba cubierto de selvas tropicales, no muy diferentes de los hábitats originales que los saltamontes ancestrales experimentaron en el norte de Sudamérica. Una vez en África, estos acrídidos ancestrales podrían haber irradiado rápidamente, dando lugar a numerosos linajes, que finalmente se diferenciaron en lo que ahora reconocemos como diferentes subfamilias. Sin embargo, actualmente tenemos varias subfamilias más en el Nuevo Mundo repartidas por la filogenia, además de las cinco subfamilias del clado A (en verde en la Fig. 5). Este patrón sugiere que debe haber habido algunos eventos de recolonización desde el Viejo Mundo hacia el Nuevo Mundo. Nuestro estudio plantea la hipótesis de que hubo al menos tres olas distintas de recolonización a lo largo de la diversificación de Acrididae.

La primera ola de recolonización del Nuevo Mundo fue probablemente una colonización transatlántica hacia el oeste por el ancestro común de Copiocerinae, Proctolabinae y Melanoplinae que tuvo lugar a principios del Eoceno. No está claro cómo este ancestro común pudo recolonizar Sudamérica desde África, pero la distancia entre los dos continentes era lo suficientemente estrecha como para que se produjera una dispersión inusual hacia el oeste. Al llegar, probablemente al norte de Sudamérica, este ancestro común dio lugar a lo que finalmente se convertiría en las tres subfamilias. Se sabe que muchos proctolabios están asociados a la familia de plantas Solanaceae (Rowell 1978, 2013). Recientemente se ha planteado la hipótesis de que el origen de las solanáceas se sitúa en el Eoceno (Särkinen et al. 2013) y esta familia presenta una gran diversidad en el Neotrópico, lo que proporciona cierto apoyo a la diversificación de Proctolabinae. En comparación con Copiocerinae y Proctolabinae, que son subfamilias endémicas relativamente pequeñas y confinadas al Neotrópico, Melanoplinae es una subfamilia mucho más diversa que irradia por América del Sur, Central y del Norte, y se extiende hasta Eurasia. Muchas de sus especies están asociadas a praderas o hábitats alpinos. Amédégnato et al. (2003) realizaron un análisis filogenético molecular de Melanoplinae e incluyeron las tribus Melanoplini (Norteamérica), Podismini (Eurasia), Dichroplini (Sudamérica) y Jivarini (Sudamérica). Recuperaron la ubicación basal de las tribus sudamericanas y plantearon una hipótesis biogeográfica que sugiere que el centro de origen de esta subfamilia fue América del Sur, tras lo cual se diversificó a través de América del Norte y luego hacia Eurasia. Chintauan-Marquier et al. (2011) encontraron un patrón biogeográfico similar, pero estimaron la fecha de divergencia de la subfamilia en 69 MYA, que es anterior a nuestra estimación del origen de Acrididae. Woller et al. (2014) incluyeron varios miembros de Dactylotini (América Central) que no estaban bien representados en los estudios anteriores y recuperaron la colocación basal de Jivarini, seguida de Dichroplini. Nuestro estudio confirma el origen sudamericano de los Melanoplinae y amplía la inferencia al sugerir que el tronco ancestral que dio lugar a los Melanoplinae y a las otras dos subfamilias relacionadas se originó en realidad en África. Estimamos que el ancestro común de Melanoplinae divergió de las otras dos subfamilias a principios del Eoceno (~43 MYA), dando lugar a Jivarini y Dichroplini. A continuación, este ancestro se expandió hacia el norte para dar lugar a Dactylotini y Melanoplini en América del Norte, y siguió expandiéndose hacia el oeste a través del puente terrestre de Behring para dar lugar a Podismini en el este de Eurasia. Varios miembros de Podismini llegaron a Europa y se especiaron en las cordilleras (Kenyeres et al. 2009), de forma similar a como Melanoplus se especió en las Montañas Rocosas de Norteamérica (Knowles 2001). El origen del Jivarini, que se distribuye exclusivamente en los Andes Centrales (Cigliano y Amédégnato 2010), coincide con el primer levantamiento de este rasgo geológico, que se desarrolló lentamente desde mediados del Eoceno y alcanzó un pico en el Oligoceno tardío y Mioceno temprano (~23 MYA) (Gregory-Wodzicki 2000, Garzione et al. 2008, Hoorn et al. 2010). Por lo tanto, las tierras altas de los Andes pueden haber servido como una ruta de migración para Melanoplinae hacia América del Norte.

La segunda ola de recolonización del Nuevo Mundo fue realizada por varios linajes dentro del complejo Acridinae-Gomphocerinae-Oedipodinae. Este clado está específicamente asociado a la graminivoría (Uvarov 1966, Pfadt 1988) y su diversificación se corresponde estrechamente con la evolución y expansión de las praderas y los hábitats abiertos (Song et al. 2015). Basándose en fósiles de polen y fitolitos, Strömberg (2011) estimó que los pastizales se hicieron abundantes en el oeste de Eurasia, Norteamérica y el sur de Sudamérica durante el Eoceno. Aunque el clado Acridinae-Gomphocerinae-Oedipodinae en su conjunto es cosmopolita, más del 70% de su diversidad (~1.790 spp.) se da en el Paleártico (norte de África, Europa y Asia templada) y en la región de Etiopía (África subsahariana), conteniendo la primera región más del 48% de la diversidad. Este patrón de diversidad, unido a nuestro análisis biogeográfico y a la diversificación de las praderas, sugiere fuertemente que este grupo se originó en la región paleártica, desde la cual diferentes linajes expandieron sus áreas de distribución, colonizando nuevas regiones. Además, la selección sexual sobre los cantos producidos por estridulación o crepitación podría haber desempeñado otro papel importante en la promoción de la rápida especiación en este clado. Nuestro análisis indicó que hubo numerosos eventos de recolonización desde el Viejo Mundo al Nuevo Mundo a lo largo de la diversificación de este clado (Fig. 5). La relativa escasez de este clado en el Neotrópico (sólo el 6,5% de la diversidad) parece sugerir que las principales rutas de recolonización fueron probablemente de Eurasia a Norteamérica, ya sea a través de la ruta de Thulean (o de vuelos de dispersión a través de Groenlandia) o a través de Beringia desde el este de Eurasia a Norteamérica. Además, podría haber habido factores ecológicos, como la inadecuación de los hábitats y los climas tropicales, que podrían haber impedido la colonización del Neotrópico.

La tercera oleada de recolonización del Nuevo Mundo se produjo en la subfamilia Cyrtacanthacridinae del Viejo Mundo. El género Schistocerca Stål, 1873 es el único género de esta subfamilia que tiene representantes tanto en el Viejo como en el Nuevo Mundo, mientras que todos los demás géneros aparecen únicamente en el Viejo Mundo (Amedegnato 1993, Song 2004). Además, dentro de Schistocerca, la infame langosta del desierto (S. gregaria) es la única especie que aparece en África, mientras que el resto del género se encuentra en toda América del Norte, Central y del Sur. Estudios moleculares recientes han situado sistemáticamente a la langosta del desierto en la base de la filogenia de Schistocerca (Lovejoy et al. 2006, Song et al. 2013, Song et al. 2017), lo que indica que el género se originó en África, y su diversidad actual es el resultado de una espectacular colonización transatlántica seguida de una rápida radiación. Song et al. (2017) estimaron que el género divergió de sus parientes alrededor de 6-7 MYA, cuando la distancia entre África y Sudamérica era esencialmente idéntica a la actual. En 1988, hubo un gran enjambre de langostas del desierto que cruzó con éxito el Océano Atlántico desde el oeste de África hasta las Indias Occidentales (Kevan 1989, Rosenberg y Burt 1999), lo que sugiere que tal vuelo de larga distancia podría haber sido posible en el pasado. Taxonómicamente, hay otros dos géneros de Cyrtacanthacridinae en el Nuevo Mundo: Halmenus Scudder, 1893 en las Galápagos y Nichelius Bolívar, 1888 en Cuba. El primero es un pequeño género braquíptero con cuatro especies (Snodgrass 1902), pero estudios filogenéticos recientes encontraron que el género está estrechamente relacionado con otras dos especies de Schistocerca totalmente aladas en las Galápagos (Lovejoy et al. 2006, Song et al. 2013, Song et al. 2017). Esto sugiere que Halmenus es simplemente una Schistocerca braquipétrea, y actualmente, estamos planeando una revisión taxonómica para sinonimizar Halmenus con Schistocerca para reflejar este hallazgo. Nichelius sólo se conoce a partir de la serie tipo de tres especímenes y no se ha recogido durante los últimos 100 años (Amedegnato 1993). Los especímenes tipo se parecen sospechosamente a Schistocerca, por lo que es muy posible que sea un miembro aberrante de Schistocerca. Por lo tanto, es posible postular que efectivamente hubo una única colonización transatlántica por parte de la Schistocerca ancestral, que dio lugar a la diversidad actual en el Nuevo Mundo.

En Australia, encontramos quizás la radiación adaptativa más dramática entre todos los linajes de saltamontes. Nuestro análisis biogeográfico sugiere que hubo un único evento de colonización por parte del ancestro común de un linaje dentro de Catantopinae que entró en Australia a mediados o finales del Eoceno. A mediados del Eoceno, Australia ya era una isla aislada sin ninguna conexión importante con otras masas terrestres. Cuando los catantopinos ancestrales llegaron a Australia, debieron encontrar vastas zonas de hábitats complejos donde ningún otro acridio había entrado antes. Las catantopinas australianas se han diversificado en desiertos, praderas, matorrales, selvas tropicales y hábitats alpinos. También es posible encontrar numerosas especies en este linaje que han convergido para parecerse a los miembros de otras subfamilias de acridios de todo el mundo (Rentz et al. 2003), reflejando fuertemente la diversificación de los marsupiales a partir de los mamíferos placentarios. Australia fue posteriormente colonizada por Acridinae, Oedipodinae, Cyrtacanthacridinae y Oxyinae, pero estos representan colectivamente sólo un pequeño porcentaje de la diversidad de saltamontes (68 spp.) en el continente en comparación con Catantopinae (300+ spp.).

Observaciones finales

A pesar de la familiaridad e importancia económica de los Acrididae, nunca se había propuesto una filogenia a gran escala de esta familia hasta ahora. Nuestro estudio representa un paso crucial para entender la evolución y diversificación de estos insectos. Hemos recuperado la monofilia de Acrididae y hemos propuesto que la familia se originó en Sudamérica basándonos en pruebas sustanciales, en contra de la creencia popular de que su centro de origen es África. También hemos demostrado que Acrididae divergió a principios del Cenozoico y representa uno de los linajes de divergencia más reciente dentro de Orthoptera, que se originó a principios del Pérmico (Song et al. 2015). Debido a la edad relativamente joven de Acrididae, nuestra hipótesis es que su actual distribución cosmopolita se logró en gran medida por la dispersión seguida de una radiación relativamente rápida en muchos casos. Estimamos que ha habido una serie de eventos de colonización y recolonización (tres olas principales) entre el Nuevo Mundo y el Viejo Mundo a lo largo de la diversificación de Acrididae y, por lo tanto, la diversidad actual en cualquier región dada es un reflejo de esta compleja historia. Aunque descubrimos varios patrones intrigantes, es cierto que nuestra filogenia se basa en menos del 2% de la diversidad actual de Acrididae. Por lo tanto, aún queda mucho por descubrir si se sigue resolviendo la filogenia de los Acrididae mediante un mayor muestreo de taxones y caracteres en el futuro. Esperamos que nuestro estudio pueda ser utilizado como una base sólida para entender la evolución de estos fascinantes saltamontes y que sea la base para futuros estudios taxonómicos.

Datos complementarios

Los datos complementarios están disponibles en Insect Systematics and Diversity online.

Agradecimientos

Agradecemos a numerosos colaboradores que proporcionaron valiosos especímenes utilizados en este estudio: la difunta Christiane Amedegnato, Corinna Bazelet, Antoine Foucart, Claudia Hemp, Taewoo Kim, Kate Umbers y Michael Whiting. También agradecemos a varios colegas que nos proporcionaron apoyo logístico y experiencia durante nuestras expediciones de campo: Corinna Bazelet, Stephen Cameron, Joey Mugleston, Michael Samways y You Ning Su. Un gran número de estudiantes ha contribuido a la generación de datos moleculares a lo largo de este proyecto: Gabriella Alava, Grace Avecilla, Beka Buckman, James Leavitt, Matthew Moulton, Tyler Raszick y Steve Gotham. Agradecemos a Charlie Johnson y Richard Metz del Servicio de Genómica y Bioinformática de Texas A&M AgriLife Research por la generación de datos NGS y el procesamiento de datos. Los comentarios de dos revisores anónimos mejoraron significativamente el texto. El trabajo de campo en Sudáfrica y Australia fue realizado por el autor principal bajo los números de permiso CRO 177/08CR y CRO 178/08CR (Cabo Oriental) y un número de licencia SF007010 (Australia Occidental). Este trabajo fue apoyado por la National Science Foundation (números de subvención DEB-1064082 y IOS-1253493 a H.S.) y el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (Hatch Grant TEX0-1-6584 a H.S).

Referencias citadas

© The Author(s) 2018. Publicado por Oxford University Press en nombre de Entomological Society of America. Todos los derechos reservados. Para obtener permisos, envíe un correo electrónico a: [email protected].
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