Frecuencia de los angiomiolipomas entre las masas renales no ecogénicas (> 4 mm) encontradas en la ecografía y la utilidad de la RM para el diagnóstico : American Journal of Roentgenology: Vol. 209, No. 5 (AJR)

Según nuestro conocimiento, existe la creencia no fundamentada de que una masa ecogénica observada en la ecografía es una LMA en la mayoría de los casos. Esto se ha perpetuado por la falta de investigación relevante en esta importante área. Nuestra serie de 158 masas ecogénicas en 132 pacientes, que según nuestro conocimiento es la mayor serie individual en la literatura publicada hasta la fecha, encontró que sólo el 62,0% eran de hecho LMA, siendo el 38,0% otros diagnósticos. Alrededor del 28,3% de las no LMA eran artefactos, cuyas causas potenciales incluían vasos calcificados, artefactos producidos por un flujo elevado en vasos normales visualizados ortogonalmente y pirámides renales ecogénicas. Resulta preocupante que el 13,3% de los no AML acabaran siendo CCR, con resultados potencialmente adversos si se hubiera asumido que eran AML por su aspecto ecogénico (Fig. 1).

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Fig. 1A -Hombre de 66 años con carcinoma papilar de células renales (CCR) que inicialmente se pensó que era angiomiolipoma en la ecografía. A, La imagen ecográfica sagital muestra una masa ecogénica (entre los calipers) en el polo superior del riñón izquierdo.

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Fig. 1B -Hombre de 66 años con carcinoma papilar de células renales (CCR) que inicialmente se pensó que era un angiomiolipoma en la ecografía. B, En la imagen axial de TC con contraste IV, la masa no muestra grasa.

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Fig. 1C -Hombre de 66 años con carcinoma papilar de células renales (CCR) que inicialmente se pensó que era un angiomiolipoma en la ecografía. C, El examen histopatológico (CK7-inmunoperoxidasa, ×200) de la masa fue positivo, consistente con un CCR papilar.

Hasta donde sabemos, el mayor meta-análisis realizado por Farrelly et al. de 220 masas encontró que el 55% de las masas renales ecogénicas no calcificadas vistas en la ecografía eran, de hecho, CCR. Llegaron a la conclusión de que todas las masas ecogénicas no calcificadas del parénquima renal deben ser evaluadas con TC. La ecogenicidad del CCR y de la LMA se superponen considerablemente, lo que indica que la presencia de un tumor renal hiperecoico no es patognomónica de LMA.

Ciertas características ecográficas pueden ser útiles para diferenciar el CCR de la LMA. Los bordes anecoicos o los quistes intratumorales son hallazgos ecográficos que favorecen el diagnóstico de un CCR ecogénico . En el artículo de Jinzaki et al. , que revisó 64 masas en 59 pacientes, se encontró un borde anecoico o un quiste intratumoral en el 73% y el 31% de los CCR, respectivamente, pero no en los LMA. La sombra posterior es un hallazgo ecográfico que favorece el diagnóstico de LMA, observado en el 21% de los LMA, pero no en los CCR . Estos criterios ecográficos, sin embargo, no son lo suficientemente sensibles en la diferenciación de LMA de CCR, requiriendo el uso de otras técnicas para diferenciar estas entidades, como se discute más adelante en este artículo.

Hubo una asociación estadísticamente significativa en nuestro estudio entre el sexo del paciente y si el paciente tenía LMA, con el 88,8% de los LMA encontrados en las mujeres y sólo el 11,2% en los hombres (p < 0,001). Esto apoya los hallazgos de Fittschen et al. , que publicaron la mayor revisión de la demografía de la LMA en la literatura. En el presente estudio, la edad media de los pacientes con LMA fue de 61,71 (SD, 13,25) años, similar a los resultados de Fittschen et al., que encontraron una edad media de 59,2 (SD, 15) años.

Hay varias formas de clasificar las LMA, con un criterio radiológico presentado por Jinzaki et al. . Ellos clasificaron las LMA en formas esporádicas y sindrómicas. Las formas esporádicas se dividen en LMA trifásicas que consisten en varias cantidades de músculo liso, tejido adiposo maduro y vasos sanguíneos dismórficos y la rara variante epitelioide maligna. Las formas trifásicas se subdividen, a su vez, en la LMA clásica, que es más común y muestra grasa en la TC, y el subtipo de LMA pobre en grasa (pobre en lípidos), que es poco común (5%) y no muestra grasa en la TC. Utilizaremos esta última división para perfilar la detección radiológica de los LMA.

El LMA común contiene grasa, y se puede hacer un diagnóstico fiable cuando la grasa se ve inequívocamente en una masa renal . Ha habido informes raros de CCR con densidad de grasa; sin embargo, con pocas excepciones, estos también han tenido calcificaciones dentro de la masa vista en la TC, lo que lleva a la recomendación de que las masas renales que contienen tanto calcificación como densidad de grasa en la TC deben ser presumidas como malignas y requieren escisión . Incluso una pequeña cantidad de grasa en una masa renal en la TC, confirmada por un ROI con una atenuación inferior a -10 UH en imágenes sin realce, se considera que excluye prácticamente el diagnóstico de CCR y se considera diagnóstico de LMA . Utilizando un ROI con atenuación inferior a -10 HU como umbral, la sensibilidad para la detección de LMA es del 73% y la especificidad del 100% (Figs. 2A y 2B). El uso de secciones de adquisición finas (1,5-3 mm) puede ayudar a la detección de grasa que de otro modo no sería detectable en cortes de 5 mm, esencialmente debido a la reducción de los efectos del promedio de volumen parcial.

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Fig. 2A -Mujer de 78 años con hallazgo incidental de angiomiolipoma (AML) que contiene grasa en el riñón izquierdo. A, Imagen ecográfica sagital muestra masa ecogénica (entre calipers) en polo inferior de riñón izquierdo.

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Fig. 2B -Mujer de 78 años con hallazgo incidental de angiomiolipoma (AML) que contiene grasa en el riñón izquierdo. B, Pequeña masa que contiene grasa en el riñón izquierdo se revela como AML en la imagen axial de TC sin realzar.

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Fig. 2C – Mujer de 78 años con hallazgo incidental de angiomiolipoma (AML) que contiene grasa en riñón izquierdo. C, Imagen de RM axial con eco de gradiente en T1 muestra una masa con aumento de la intensidad de señal, similar a la de la grasa subcutánea.

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Fig. 2D -Mujer de 78 años con hallazgo incidental de angiomiolipoma (AML) que contiene grasa en el riñón izquierdo. D, Imagen de RM axial no potenciada interpolada volumétrica de retención de la respiración ponderada en T1 muestra que la masa es oscura porque contiene grasa, cuya señal se ha saturado.

En la RMN, el típico AML con grasa muestra señal isointensa a la grasa en todas las secuencias de RMN . Normalmente mostrarán pérdida de señal en las secuencias con supresión de grasa (Figs. 2C y 2D). Característicamente, las LMA pequeñas con grasa masiva o macroscópica pueden ser problemáticas en la TC debido al artefacto de promediación de volumen parcial y a las limitaciones en la resolución espacial . La RM también puede ser problemática con estas masas pequeñas porque las secuencias con supresión de grasa selectiva en frecuencia pueden tener una supresión de grasa no uniforme, y la pérdida de señal dentro de un AML puede no ser evidente . Las imágenes de desplazamiento químico en fase y en fase opuesta pueden utilizarse para diagnosticar estos pequeños AML mediante el uso de las diferentes frecuencias procesionales de los protones de lípidos y agua. Cuando se realizan imágenes utilizando secuencias en fase y en fase opuesta, los vóxeles de imagen situados en la interfaz entre los protones de agua y de lípidos perderán señal y aparecerán oscuros, dando lugar a una línea oscura en la interfaz entre el riñón (esencialmente agua) y la grasa retroperitoneal. Este artefacto se debe a la presencia de protones de grasa y agua dentro del mismo vóxel de imagen, lo que resulta en la pérdida de señal, y se conoce como el «artefacto de tinta china». En el caso de una LMA con grasa macroscópica (a granel), este artefacto con la grasa retroperitoneal no se verá, porque la masa está compuesta principalmente por protones de grasa. Sin embargo, se verá en la interfaz con el riñón. Lo contrario ocurre con un CCR . Schieda et al. concluyeron que este hallazgo de imagen puede diagnosticar de forma fiable AMLs de todos los tamaños, incluyendo AMLs diminutos que miden sólo unos milímetros (Fig. 3). Este signo, sin embargo, no ayuda en el caso de un AML pobre en lípidos, que se comportará igual que un CCR en su interfase con la grasa retroperitoneal y el riñón.

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Fig. 3A -Hombre de 60 años con angiomiolipoma (AML) según revela el signo de artefacto de tinta china. A, la secuencia de resonancia magnética axial en fase opuesta con eco de gradiente en T1 no muestra el signo de artefacto de tinta china en el margen del AML con la grasa retroperitoneal adyacente.

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Fig. 3B – Hombre de 60 años con angiomiolipoma (AML) según revela el signo de artefacto de tinta china. B, secuencia de RM axial en fase opuesta con eco de gradiente en T1 muestra el signo de tinta china en el margen del AML con el parénquima renal adyacente.

Los AML pobres en lípidos, que no contienen grasa visible, representan alrededor del 5% de todos los AML . La definición patológica de una LMA pobre en lípidos es que contienen menos del 25% de grasa por campo de alta potencia . Eran difíciles de diagnosticar radiológicamente antes de la introducción de la resonancia magnética, lo que llevaba a terapias mínimamente invasivas o quirúrgicas. Una serie descubrió que 33 de 290 nefrectomías parciales realizadas por una masa sospechosa vista en la TC arrojaron un diagnóstico de LMA . Aunque no contienen grasa evidente en la TC, incluso cuando se utilizan secciones finas, una masa homogénea de alta atenuación observada en la TC sin contraste, con un realce homogéneo en la TC con contraste, es sugestiva de un AML que contiene un mínimo de grasa y abundante músculo liso, según Jinzaki et al. . En su trabajo, no encontraron ningún CCR con alta atenuación homogénea en las imágenes de TC sin realce y realce homogéneo con contraste.

En la RM, los AML pobres en lípidos son típicamente hipointensos en las imágenes ponderadas en T2 en relación con el parénquima renal . Los AML pobres en lípidos que no contienen grasa visible o voluminosa pueden contener pequeñas cantidades de grasa microscópica (es decir, grasa no voluminosa). Por lo tanto, puede existir la coexistencia intravoxel de pequeñas cantidades de grasa y agua. Esto puede verse como una pérdida de intensidad de la señal dentro de la masa en las imágenes de desplazamiento químico de fase opuesta en comparación con las imágenes de fase interna. Esto puede ser útil en el diagnóstico de los LMA pobres en lípidos, en los que no se aprecia la grasa en masa (Figs. 4 y 5). Aunque los CCR, especialmente los de células claras, pueden contener grasa microscópica y también pueden suprimirse en las imágenes de fase opuesta, los LMA muestran áreas de intensidad de señal disminuida en las imágenes de desplazamiento químico de fase opuesta en comparación con las imágenes de fase interna con más frecuencia que otros tipos de tumores histológicos; este fenómeno se observa en aproximadamente el 80% de los LMA. Además, muestran una mayor disminución de la señal, con un índice de desplazamiento químico medio superior al 35%.

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Fig. 4A -Mujer de 59 años con angiomiolipoma pobre en lípidos (AML) detectado inicialmente de forma incidental en la ecografía. A, Imagen axial de RM con eco de gradiente en fase T1 muestra una pequeña masa sutil (flecha) en la región interpolar del riñón derecho con alta intensidad de señal justo por encima de la del riñón adyacente.

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Fig. 4B -Mujer de 59 años con angiomiolipoma pobre en lípidos (AML) detectado inicialmente de forma incidental en la ecografía. B, La masa (flecha) pierde claramente la señal en la imagen axial de RM con desplazamiento químico en fase opuesta con un ratio de abandono del 60%. En el examen histopatológico se confirmó una LMA pobre en lípidos.

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Fig. 5A -Mujer de 55 años con angiomiolipoma lipídico (AML) detectado incidentalmente en la ecografía. A, Imagen de RMN axial en fase de gradiente muestra masa isointensa (flecha) que surge exofíticamente del riñón derecho en sentido anterior. Tiene un pequeño foco central de aumento de señal.

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Fig. 5B -Mujer de 55 años con angiomiolipoma pobre en lípidos (AML) detectado incidentalmente en la ecografía. B, En la imagen de RM de gradiente de fase opuesta axial, la masa (flecha) muestra caída de señal, con relación de caída del 65%. Esto es consistente con grasa microscópica.

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Fig. 5C -Mujer de 55 años con angiomiolipoma pobre en lípidos (AML) detectado incidentalmente en la ecografía. C, En el mapa del coeficiente de difusión aparente (ADC) derivado de la RM axial, la masa (flecha) es oscura con un valor de ADC bajo de 0,81.

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Fig. 5D -Mujer de 55 años con angiomiolipoma lipídico (AML) detectado incidentalmente en la ecografía. D, En el examen histológico (H y E, ×100), la masa es consistente con un AML pobre en lípidos, compuesto predominantemente por células mixoides.

También pueden utilizarse otras características para diferenciar los CCR de células claras de los AML. En primer lugar, la presencia de necrosis central puede ser útil para sugerir un CCR de células claras porque los CCR de células claras de tamaño medio a grande muestran con frecuencia necrosis central, un hallazgo que es muy raro en los LMA . Los LMA pobres en lípidos se asocian frecuentemente con una intensidad de señal T2 disminuida, mientras que los CCR de células claras suelen tener una intensidad de señal T2 aumentada en relación con el riñón. Aunque la baja intensidad de la señal T2 también se observa en los CCR papilares, éstos normalmente pueden diferenciarse de los LMA pobres en lípidos porque no suelen mostrar pérdida de señal en las imágenes de fase opuesta y, si lo hacen, la extensión de la disminución de la intensidad de la señal es menor .

El mapeo de la DWI y del coeficiente de difusión aparente también puede ser útil en la diferenciación de los AML de los CCR, ya que los AML tienen el valor medio del coeficiente de difusión aparente más bajo de los tumores renales, significativamente menor que los de los CCR no papilares, como los CCR de células claras (p < 0.048) (Fig. 5C).

A pesar de estos avances en la RM, la diferenciación prequirúrgica de los LAM pobres en lípidos de los CCR de células claras con la RM u otras técnicas de imagen puede seguir sin resolverse. En estos casos, se podría considerar la biopsia percutánea antes de la escisión quirúrgica, aunque en algunos casos puede ser necesaria la escisión quirúrgica y la evaluación histopatológica.

En nuestro equipo multidisciplinar, cualquier masa ecogénica no sombreada en el riñón de menos de 1 cm que sea asintomática es seguida con ecografías seriadas durante al menos 1 año para asegurar la estabilidad de su aspecto y dimensiones. Cualquier masa ecogénica no sombreada de cualquier tamaño que sea sintomática o mayor o igual a 1 cm es objeto de seguimiento, por lo general inicialmente con TC de sección fina. Los Criterios de Adecuación del Colegio Americano de Radiología para las masas renales sólidas resumen que la TC es la modalidad de elección para evaluar las lesiones renales indeterminadas que son sospechosas de malignidad . Forman et al. apoyan firmemente la evaluación adicional de todas las masas con características ecográficas de LMA con TC para excluir el CCR, porque encontraron que aproximadamente un tercio de los CCR de 3 cm o menos eran marcadamente ecogénicos y simulaban LMA. Nosotros, sin embargo, hemos defendido un papel cada vez mayor de la RM en la evaluación de las masas que son equívocas en la TC de sección fina. Mediante el uso de técnicas de supresión de grasa, imágenes de desplazamiento químico y DWI, creemos que podemos detectar un porcentaje de LMA pobres en lípidos que anteriormente habrían pasado a terapias mínimamente invasivas o quirúrgicas porque se asumía que eran CCR.

Hay limitaciones en nuestro estudio. Aunque nuestra serie de casos es la mayor cohorte de pacientes que hemos podido encontrar en la literatura de seguimiento de masas ecogénicas en el riñón, con 132 pacientes y 158 masas, 124 pacientes se perdieron durante el seguimiento. Esto podría haber afectado a nuestros resultados, en particular al número de pacientes con CCR. Al tratarse de un estudio retrospectivo, no se realizó ninguna evaluación de los hallazgos ecográficos específicos que pueden diferenciar la LMA del CCR. Sin embargo, esto ha sido revisado en la literatura y presentado en la discusión. Aunque hemos postulado que la RM puede reducir la frecuencia de la nefrectomía en los AML pobres en lípidos que se consideran CCR, se requiere más investigación para validar esta conclusión. Aunque en la mayoría de los casos los exámenes ecográficos de seguimiento fueron realizados por el mismo ecografista con las imágenes antiguas disponibles para una medición comparativa precisa, las imágenes fueron analizadas por uno de varios radiólogos diferentes al tratarse de un estudio retrospectivo, por lo que no hubo oportunidad de llegar a una conclusión por consenso. Por último, el período medio de seguimiento de 579 días puede no haber sido adecuado para diferenciar los CCR con crecimiento retardado de los AML, y muchos pacientes no tenían prueba patológica del diagnóstico; sin embargo, al tratarse de un estudio retrospectivo, no se pudieron obtener más datos de vigilancia de intervalos. Sin embargo, esto sólo habría subestimado la frecuencia de los CCR, reforzando aún más la necesidad de realizar un seguimiento de las masas ecogénicas observadas en la ecografía.