Fronteras en la ciencia de las plantas

Introducción

La sexualidad está bien arraigada en todas las plantas que producen semillas. Las semillas son una parte integral de las diásporas que mejoran la dispersión de las plantas y almacenan todos los nutrientes necesarios para iniciar la nueva generación. Por ello, una gran variedad de insectos, animales y hombres encuentran recursos alimenticios en muchas semillas de plantas. El desarrollo de las sociedades humanas está estrechamente ligado a la domesticación y mejora de las especies de cultivo mediante la selección artificial y la mejora genética (véase, por ejemplo, Gupta, 2004). Tanto las técnicas tradicionales como las moleculares de fitomejoramiento están diseñadas para modificar y explotar la sexualidad con el fin de crear nuevas variedades de semillas heterocigotas con combinaciones de alelos deseadas para obtener un alto rendimiento, resistencia a diferentes factores de estrés ambiental o semillas enriquecidas nutricionalmente (por ejemplo, el arroz dorado; véase Dirks et al., 2009). Sin embargo, los mismos mecanismos sexuales que se manipulan para mejorar las variedades de plantas (por ejemplo, la ingeniería de la meiosis mediante la reproducción inversa) son simultáneamente los responsables de la disminución de la heterocigosidad y la segregación de las combinaciones genéticas exitosas (Lambing et al., 2017).

La formación de una semilla implica una serie de pasos de desarrollo complejos, altamente regulados y coordinados que aún no se comprenden bien (Bradford y Nonogaki, 2007). El desarrollo sexual de las semillas se inicia con el proceso de doble fecundación, que implica la fusión de gametos femeninos y masculinos reducidos y conduce al desarrollo del embrión y del endospermo (Figura 1). La hormona auxina tiene un papel crucial durante el desarrollo inicial de las estructuras de la semilla y como desencadenante del desarrollo de la semilla independiente de la fecundación (Figueiredo y Kohler, 2018), una condición que se da de forma natural en las plantas (apomícticas) en bajas frecuencias. Los apomícticos han desarrollado mecanismos que eluden las vías sexuales (Figura 1) formando gametofitos femeninos funcionales sin meiosis (apomeiosis), desarrollando embriones sin fertilización (partenogénesis) y un endospermo funcional. Los gametofitos no reducidos pueden desarrollarse a través de dos vías principales de desarrollo: (1) se forman dos CM no reducidas mediante meiosis restitutiva o mediante división mitótica (diplosporia); (2) una célula somática no reducida del nucelo se desarrolla en un saco embrionario (aposporia). Aunque la fusión de gametos es un requisito estricto para el inicio del desarrollo de las semillas en la naturaleza, las plantas apomícticas pueden producir semillas mediante una única fecundación de los núcleos polares (pseudogamia) o sin fecundación (de forma autónoma) (Figura 1). Por lo tanto, el desarrollo de semillas sin fertilización representa un rasgo de gran relevancia económica para explotar la heterosis y preservar las combinaciones alélicas superiores (Koltunow y Grossniklaus, 2003). La producción de semillas clonales sintéticas se ha ejercido tanto en Arabidopsis como en el arroz, con el objetivo de introducir características similares a la apomixis en los cultivos (Marimuthu et al., 2011; Mieulet et al., 2016). Sin embargo, aunque se espera que los cultivos cultivados sean genéticamente uniformes de forma similar a los clones apomícticos, la introducción de la apomixis en los campos de cultivo podría traer consigo nuevas amenazas ecológicas derivadas de las ventajas biológicas que muestran las plantas apomícticas en comparación con las sexuales (por ejemplo, reproducción uniparental, transferencia unidireccional de genes; Hörandl, 2006). El escape de un gen de apomixis en un pariente silvestre puede proporcionar características inmediatas de tipo invasivo al individuo receptor, pero también otros beneficios no intencionados (es decir, pleiotrópicos) como el aumento de la aptitud o la resistencia a patógenos ya observados en casos de hibridaciones de cultivos x silvestres (Chapman y Burke, 2006).

Antes de especular sobre la bioseguridad y la ecología de un potencial cultivo apomíctico, podemos obtener información valiosa comparable a partir de las observaciones en las poblaciones naturales de plantas apomícticas. Los apomícticos presentan una variedad de alternativas de desarrollo para eludir las vías sexuales y producir semillas clonales (Figura 1). En óvulos individuales, los apomícticos pueden utilizar tanto el desarrollo sexual como el apomíctico de las semillas de forma alternativa (sólo una vía procede; Figuras 1a,b) o incluso simultáneamente (ambas vías proceden o se combinan formando un BIII; Figuras 1d,e). La comprensión de la dinámica de la apomixis en las poblaciones naturales puede proporcionar información útil para saber cómo puede comportarse un cultivo apomíctico en los campos naturales y visualizar posibles amenazas ecológicas. En los últimos años, el uso de diferentes tecnologías ha ampliado nuestra comprensión de las bases genéticas y de desarrollo de la apomixis en diferentes especies de plantas (Ozias-Akins y van Dijk, 2007; Conner et al., 2015; Hojsgaard y Hörandl, 2015) y ha aportado nueva luz sobre los pasos iniciales y la dinámica durante la fundación y propagación de nuevas poblaciones apomícticas. Aquí revisamos los principales hallazgos sobre el surgimiento y la dinámica de la apomixis en poblaciones naturales de plantas.

La fase fundacional: la aparición de un individuo apomíctico

A pesar de décadas de investigación, aún no está claro cómo se origina la apomixis de novo en las poblaciones naturales. Se pueden prever dos posibilidades principales: o bien, las semillas se dispersan desde una población fuente apomíctica, y las plántulas encontrarían una nueva población apomíctica; o bien, se produce un cambio espontáneo a la apomixis en un individuo que por lo demás se reproduce sexualmente. El primer caso es difícil de rastrear en las plantas, ya que ni la dispersión de semillas ni la del polen pueden documentarse fácilmente en las poblaciones naturales. El establecimiento de un recién llegado apomíctico en una población que, por lo demás, se reproduce sexualmente, también se ve obstaculizado por los efectos de minoría (véase más adelante) y la reducción de la fecundidad (Hörandl y Temsch, 2009). Por supuesto, el primer escenario desplaza el origen natural de la apomixis justo a otra población fuente.

Para la aparición espontánea de novo de la apomixis en poblaciones naturales, se han propuesto diferentes hipótesis. Tradicionalmente, la hibridación se consideraba el principal factor desencadenante de la aparición de la apomixis (Ernst, 1918; Asker y Jerling, 1992; Carman, 1997). Las pruebas del origen híbrido de los taxones apomícticos naturales están disponibles en un número creciente de estudios moleculares (por ejemplo, Koch et al., 2003; Paun et al., 2006; Lo et al., 2010; Beck et al., 2012; Šarhanová et al., 2017). La aparición de la apomixis en los híbridos se ha confirmado incluso para las especies diploides. De hecho, casi todas las especies apomícticas diploides naturales del género Boechera son híbridos (Kantama et al., 2007; Aliyu et al., 2010; Beck et al., 2012). Los híbridos F1 diploides sintéticos en el complejo Ranunculus auricomus de especies parentales diploides y de sexualidad obligatoria mostraron la aparición espontánea de aposporía en la primera generación híbrida (Hojsgaard et al., 2014a), y el aumento de las frecuencias de aposporía y de las primeras semillas apomícticas funcionales en la F2 diploide (Barke et al., 2018). Estos estudios también arrojan luz sobre la cuestión abierta de por qué solo unas pocas combinaciones híbridas de plantas expresarían apomixis espontánea: la hibridación parece afectar solo a un componente de la apomixis, es decir, la formación de un saco embrionario no reducido a partir de una célula inicial diplóspora o apóspora. Los otros pasos de la formación de semillas apomícticas, a saber, la partenogénesis y la formación del endospermo, no están aparentemente influenciados por la hibridación (Barke et al., 2018).

Otros autores se centraron en la poliploidización, siguiendo la observación de que casi todas las poblaciones naturales de plantas apomícticas son poliploides. La poliploidía podría dar lugar a un «choque genómico» y a cambios en la expresión génica en todo el genoma (Koltunow y Grossniklaus, 2003). Carman (1997) desarrolló la teoría más completa sobre la poliploidización como desencadenante de la apomixis natural: las fluctuaciones climáticas durante el Pleistoceno habrían provocado cambios en el área de distribución e hibridación por contacto secundario de diferentes ecotipos; los cambios subsiguientes en el calendario de los patrones de expresión génica en la cascada de megasporogénesis-megagametogénesis se modificarían de forma que la fase de megasporogénesis se saltaría, lo que daría lugar a la supresión de la sexualidad y la expresión de la apomixis. En principio, esto también podría ocurrir tras la autopoliploidización en los genes duplicados. De hecho, los estudios de desarrollo y transcriptómicos revelaron signos de asincronía de la expresión génica en el desarrollo apomíctico (por ejemplo, Polegri et al., 2010; Sharbel et al., 2010). En Paspalum notatum, la poliploidización artificial condujo a la expresión de la apomixis en dos autotetraploides sintéticos mientras que un tercer autopoliploide inducido permaneció sexual (Quarin et al., 2001). Asimismo, otras especies autopoliploides de Paspalum, por ejemplo, P. plicatulum y P. simplex, siguieron siendo sexuales después de la poliploidización artificial (Sartor et al., 2009).

En los sistemas naturales, los efectos de la poliploidía para la funcionalidad de la apomixis aún no están claros. Se ha observado un efecto positivo de la autopoliploidización en el establecimiento de mayores frecuencias de formación de semillas apomícticas en Paspalum rufum poliploidizado (Delgado et al., 2014). Se han observado efectos de dosificación alélica de regiones genómicas específicas de aposporía o diplosporía en poliploides sobre las frecuencias de aposporía/diplosporía en diferentes sistemas modelo (Ozias-Akins y van Dijk, 2007). Los efectos de dosificación pueden mejorar aún más el desarrollo de la formación de sacos embrionarios no reducidos en comparación con los reducidos meióticamente (Sharbel et al., 2010; Hojsgaard et al., 2013). Un modelo clásico de Nogler (1984) sugería que los factores que controlan la aposporía tendrían efectos letales en los gametos haploides, por lo que se requerían gametos diploides para la herencia. Sin embargo, esta hipótesis fue rechazada por los hallazgos de Barke et al. (2018) de que la aposporía puede ser heredada por gametos haploides en híbridos diploides de R. auricomus.

Además, algunos sistemas modelo parecen expresar apomixis sin ningún signo de hibridación o poliploidía. En Paspalum, muchas especies diploides presentan desarrollo de gametofito femenino no reducido en bajas frecuencias (revisado en Ortiz et al., 2013), algunas de las cuales parecen poder tener formación de semillas apomícticas (Siena et al., 2008; Ortiz et al., 2013; Delgado et al., 2014, 2016). En la especie alpina Ranunculus kuepferi, los cribados de FCSS a gran escala revelaron la formación espontánea de semillas apomícticas en bajas frecuencias en poblaciones silvestres diploides, por lo demás sexuales, en los Alpes (Schinkel et al., 2016). Estas poblaciones diploides no son híbridas, están geográficamente distantes y aisladas entre sí y de los tetraploides apomícticos; no se pudo rastrear ninguna dispersión o flujo genético aparente entre ellas en los estudios de genética de poblaciones (Cosendai et al., 2013). Un estudio más detallado de la FCSS contradijo aún más la hipótesis de un origen contagioso de la apomixis en diploides a través de la polinización a partir de tetraploides apomícticos, sino que sugirió un puente triploide femenino de formación de híbridos BIII raros, a través de gametos femeninos no reducidos producidos por plantas diploides (Schinkel et al., 2017; Figura 2). Entre los tetraploides de R. kuepferi, no se pudo encontrar ni una sola población o individuo sexualmente obligado tetraploide en toda el área de distribución de la especie, lo que contradice la idea de que el cambio a la apomixis ocurrió después de la poliploidización. Los estudios experimentales sugieren más bien que los choques de frío y los tratamientos de heladas durante el desarrollo pueden aumentar las frecuencias de formación de semillas apomícticas y también BIII en R. kuepferi diploide (Klatt et al., 2018). Aunque las frecuencias de estos eventos son bajas, podrían ser eficaces en periodos de tiempo evolutivos.

¿Qué podría desencadenar realmente la formación de sacos embrionarios no reducidos en condiciones naturales? La aparición de la aposporía en especies de plantas diploides que de otro modo serían sexuales se ha reportado en Paspalum (revisado por Ortiz et al., 2013), y en muchos géneros de Asteraceae que de otro modo no eran apomícticos (Noyes, 2007). Las iniciales apospóricas actúan como células sustitutas de los productos meióticos, o de las esporas, y la formación de células apospóricas ectópicas depende de la producción de una tétrada meiótica en Hieracium (Koltunow et al., 2011). Este puede no ser el caso en otros sistemas apomícticos como Paspalum, donde el MMC a menudo inicia el aborto antes de entrar en la división meiótica (por ejemplo, Hojsgaard et al., 2008). La comunicación célula a célula y/o el contacto directo entre la célula inicial apospórica emergente y la MC parece tener lugar antes de que la primera suprima el desarrollo de la segunda (Schmidt et al., 2014, 2015; Juranic et al., 2018). Además, la meiosis femenina restitutiva, el proceso que da lugar a la diplosporía, está relativamente extendida en las plantas. En Taraxacum, un modelo con restitución de la primera división, se pudo caracterizar el locus DIPLOSPORY (DIP) y se localizó en un cromosoma NOR (Vijverberg et al., 2010; Vasut et al., 2014). Sin embargo, la meiosis restitutiva también puede ser desencadenada por temperaturas extremas y otros factores ambientales (De Storme y Geelen, 2013; Mirzaghaderi y Hörandl, 2016). En el desarrollo de las hembras, las CM no reducidas solo tienen que desarrollarse en sacos embrionarios no reducidos para producir gametos femeninos no reducidos. Esta capacidad de formación de gametos no reducidos encaja con la hipótesis discutida por Carman (1997); Hojsgaard et al. (2014b): que todas las angiospermas pueden tener un potencial inherente para cambiar a la apomixis.

Estudios transcriptómicos comparativos en plantas sexuales y apomícticas sugirieron que muchos genes asociados al estrés están regulados diferencialmente en la etapa premeiótica a gametofítica (Sharbel et al., 2010; Schmidt et al., 2014, 2015; Shah et al., 2016; Rodrigo et al., 2017). Los fotoperiodos prolongados desencadenaron un aumento de la formación sexual de MC en plantas apomícticas facultativas y dieron lugar a la reprogramación de los perfiles de metabolitos secundarios (Klatt et al., 2016). Por lo tanto, la apomeiosis natural tiene que verse en el contexto de la condición fisiológica de la planta. Esto encaja con una hipótesis más general según la cual la sexualidad habría evolucionado y se habría establecido a principios de la evolución de los eucariotas como una herramienta de reparación del ADN tras condiciones de estrés oxidativo (Hörandl y Hadacek, 2013; Hörandl y Speijer, 2018). La hipótesis es que las condiciones ambientales fluctuantes y la respuesta al estrés son los principales desencadenantes naturales de la expresión de la vía meiótica. Este aspecto también arroja una nueva luz sobre el supuesto papel de la poliploidía en la expresión de la apomixis. En general, los poliploides regulan mejor las condiciones de estrés inducidas por el medio ambiente, mostrando un mantenimiento homeostático de la producción reproductiva bajo un elevado estrés abiótico, y por lo tanto tienen una ventaja de fitness sobre los diploides en hábitats climáticamente variables o extremos (Schoenfelder y Fox, 2015). Por lo tanto, las condiciones de bajo estrés en los tejidos reproductivos poliploides estimularían en menor medida la vía meiótica sexual en las células arcosporales, liberando así el potencial inherente de las plantas para la apomeiosis (Hörandl y Hadacek, 2013).

En las poblaciones silvestres, la aparición espontánea de la vía apomíctica plenamente funcional está probablemente limitada por el fracaso de la conexión de la formación de gametos no reducidos con la partenogénesis y la formación del endospermo. La partenogénesis en sí es un proceso que también puede ocurrir espontáneamente en las poblaciones naturales. De nuevo, la totipotencia de las células vegetales permite que la embriogénesis se inicie a partir de diferentes tipos celulares, ya sean óvulos fecundados o no fecundados, células somáticas, o incluso puede ser inducida en otros tejidos como las microsporas (Soriano et al., 2013). La embriogénesis somática está en Paspalum asociada a los genes SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR-LIKE KINASE (SERK), y la alteración de la expresión temporal y espacial de las copias del gen SERK parece estar asociada a la apomixis (Podio et al., 2014b). En las plantas apomícticas de Paspalum, las metilaciones de citosina inactivan los genes que de otro modo reprimen la partenogénesis (Podio et al., 2014a). En Pennisetum y en Brachiaria, se pudo identificar el gen ASGR-BABY BOOM-like (ASGR-BBML) para controlar la partenogénesis (Conner et al., 2015; Worthington et al., 2019). En el arroz, la expresión ectópica del gen BABY BOOM1 (BBM1) da lugar a la partenogénesis (Khanday et al., 2019). En Hieracium subg. Pilosella, los loci LOSS OF APOMEIOSIS (LOA) y LOSS OF PARTHENOGENESIS (LOP) controlan la apomixis, por lo que la expresión gametofítica de LOP es necesaria tanto para la partenogénesis como para la formación del endospermo (Koltunow et al., 2011). Los loci de endospermo y partenogénesis están vinculados pero separados (Ogawa et al., 2013). En Boechera apomíctica, la impronta genómica parece estar implicada en la expresión de la partenogénesis (Kirioukhova et al., 2018). En las especies sexuales de Boechera, los alelos paternos y maternos se expresan para la embriogénesis, mientras que en los taxones partenogenéticos, la expresión materna del gen PHERES1 aumenta drásticamente en comparación con las especies sexuales. Los cambios en la expresión se deben probablemente a la alteración de las metilaciones del ADN. La reducción de la expresión de la metiltransferasa1 (MET1) y el aumento de la expresión de las metiltransferasas de dominios (DRM2) causarán desmetilaciones de citosina, lo que resulta en los altos niveles de expresión observados de los alelos maternos de PHERES1 (Kirioukhova et al., 2018).

En las poblaciones naturales, la partenogénesis haploide se ha reportado como un evento raro de muchas plantas que rara vez tiene éxito (Asker y Jerling, 1992). Los embriones haploides probablemente sufren demasiado por tener sólo un juego de cromosomas para establecer una progenie haploide en entornos naturales. Sin embargo, la progenie polihaploide se logró en mayores frecuencias a partir de plantas madre 7x u 8x en Hieracium (Rosenbaumova et al., 2012). Los autores sugirieron la embriogénesis precoz controlada por los gametofitos como un mecanismo putativo. Las frecuencias de polihaploides en las progenies de semillas de plantas apomícticas suelen ser muy bajas (<5%) y suelen representar la menor proporción de todas las vías de desarrollo (Bicknell et al., 2003; Kaushal et al., 2008; Krahulcova et al., 2011; Schinkel et al., 2017). El momento de la polinización parece ser importante para la expresión de la partenogénesis. En muchas especies apomícticas, se han observado pro-embriones tempranos en la floración (por ejemplo, Cooper y Brink, 1949; Burson y Bennett, 1971; Hojsgaard et al., 2008), lo que indica un desarrollo partenogenético acelerado en algunos óvulos. Las polinizaciones anticipadas en P. notatum apomíctica facultativa fueron capaces de desbloquear la naturaleza recalcitrante de los óvulos no reducidos a la fertilización, aumentando la formación de progenie BIII (Martínez et al., 1994). En un experimento similar, pero utilizando materiales vegetales diferentes, Espinoza et al. (2002) pudieron demostrar experimentalmente en P. notatum que la polinización temprana (antes de la antesis) y también la tardía (después de la antesis) aumentaban las frecuencias de formación de descendencia apomíctica, mientras que la polinización durante la antesis daba lugar a mayores frecuencias de semillas sexuales. En las poblaciones de plantas naturales, la polinización durante la antesis completa es probablemente la situación «por defecto» más frecuente, ya que los insectos se verán atraídos por los despliegues florales completos, y la polinización por el viento es también más eficiente en las espiguillas completamente abiertas. Por lo tanto, la polinización durante la antesis en los apomícticos maximizaría la fertilización de los óvulos reducidos.

Los datos generales sugieren que la penetración diferencial de la partenogénesis entre los óvulos, portadores de gametofitos femeninos reducidos y no reducidos, podría desempeñar un papel relevante en la creación de la diversidad observada de las vías de formación de semillas. En este contexto, un cambio en el momento de la polinización en diploides naturales, que presentan bajas proporciones de gametofitos no reducidos, puede aumentar significativamente el éxito relativo de los gametofitos no reducidos frente a los reducidos y favorecer la formación de semillas asexuales. Esto puede explicar por qué los diploides mencionados de P. rufum (Delgado et al., 2014) o R. kuepferi alpino produjeron algunas semillas totalmente apomícticas en condiciones silvestres (Schinkel et al., 2016) y en experimentos (Klatt et al., 2018). El desarrollo acelerado de las flores es una característica común de las plantas alpinas, y una adaptación putativa a los cortos periodos de vegetación en ambientes alpinos, especialmente en las plantas de floración temprana (Körner, 2003). La R. kuepferi diploide florece directamente después del derretimiento de la nieve, un momento en el que muchos insectos polinizadores aún no están disponibles como vectores de polen. Por tanto, suponemos que la polinización retardada puede producirse fácilmente en condiciones naturales, favoreciendo el desarrollo partenogenético ocasional de óvulos no reducidos. Serán necesarios más trabajos experimentales para comprender la aparición de la partenogénesis en condiciones naturales.

La formación del endospermo está bajo un control genético o epigenético diferente y depende de la fecundación de los núcleos polares (pseudogamia) en la mayoría de los apomicetos naturales. Por lo tanto, los loci de endospermo y partenogénesis están vinculados pero separados. En las Asteraceae, los tejidos del óvulo distintos del endospermo parecen proporcionar suficientes nutrientes para el embrión (Cooper y Brink, 1949). Asimismo, las familias de plantas sin formación de endospermo en las semillas, es decir, Melastomataceae y Orchidaceae, pueden aparentemente expresar apomixis autónoma (Renner, 1989; Teppner, 1996; Zhang y Gao, 2018). Por lo tanto, la apomixis autónoma podría evolucionar cuando la fuerza selectiva para la formación del endospermo es débil. La pseudogamia, sin embargo, es predominante en la mayoría de las otras familias (Mogie, 1992) y es una restricción importante para la formación exitosa de semillas. Algunas especies son sensibles a las desviaciones de una contribución genómica 2 materna : 1 paterna en el endospermo, mientras que otras son más tolerantes (Talent y Dickinson, 2007). El desarrollo precoz del embrión combinado con una polinización tardía favorecería probablemente de forma indirecta la doble fecundación de los núcleos polares, ya que no habría óvulos receptivos cuando los tubos polínicos alcancen el micrópilo. Ambos núcleos de esperma se dirigirían a fertilizar los núcleos polares, lo que tiene, en los sacos embrionarios de tipo Polygonum, efectos positivos en el desarrollo del endospermo al mantener 2 proporciones de genoma materno: 1 paterno (ver arriba).

Tomado en conjunto, el acoplamiento de tres pasos de desarrollo para la formación funcional de semillas apomícticas probablemente se realiza con poca frecuencia en las poblaciones naturales. La necesidad de combinar mutaciones para al menos tres pasos de desarrollo hace muy improbable un origen mutagénico de la apomixis en la naturaleza, ya que cada componente individual sería seleccionado en contra (Van Dijk y Vijverberg, 2005). Parece más bien que una coincidencia de condiciones ambientales podría alterar los patrones de expresión génica del desarrollo, dando lugar a una rara formación de semillas apomícticas. Dado que la apomeiosis evita el «reajuste» meiótico de los patrones de metilación del ADN (véase Paszkowski y Grossniklaus, 2011), los estados epigenéticos alterados podrían heredarse en las semillas clonales y podrían establecer una progenie apomíctica.

La apomixis esporofítica, también llamada embrionía adventicia, incluye la embriogénesis a partir de tejidos somáticos del nucelo o de los tegumentos (Naumova, 1992). Los embriones apomícticos suelen desarrollarse a partir de varias células iniciales en paralelo o después de la embriogénesis sexual, lo que da lugar a más de una plántula dentro de una semilla (poliembrionía). Aunque la embrionía adventicia es taxonómicamente la vía de desarrollo más extendida de la apomixis (Hojsgaard et al., 2014b), los mecanismos de control genético están menos estudiados que en la apomixis gametofítica. Dado que los embriones adventicios surgen sin alterar el programa sexual, se espera que su base genética sea menos compleja y que una sola mutación pueda iniciar la embriogénesis somática. El análisis genómico y transcriptómico de las especies de Citrus reveló 11 loci candidatos asociados a la apomixis. Una inserción en la región promotora de CitRWP está asociada a la poliembrionía (Wang et al., 2017). Al igual que en la apomixis gametofítica, la embrionía adventicia suele aparecer en poliploides y/o híbridos (Alves et al., 2016; Mendes et al., 2018), pero también en diploides o paleopoliploides (Carman, 1997; Whitton et al., 2008).

La fase de establecimiento: la formación de una población apomíctica

Durante esta fase, se espera que la expresión desacoplada de los pasos de desarrollo de la apomixis antes mencionados sea funcional para el establecimiento de una población apomíctica poliploide, necesaria para la supervivencia del linaje. La activación desacoplada de la apomeiosis y la partenogénesis en un citotipo diploide conduciría a un aumento de la ploidía y a un cambio de dosis que puede ayudar a estabilizar la expresión coordinada de los elementos de apomixis y la formación de un número de individuos poliploides que producen semillas clonales. En condiciones naturales, esto ocurre sobre todo a través de un intermediario triploide que facilita la formación de poliploides pares, como en los sistemas sexuales. Sin embargo, la presencia de apomixis parcial y partenogénesis desacoplada puede tener resultados diferentes (Figura 2) y fomentar el establecimiento de nuevas poblaciones poliploides (Hojsgaard, 2018).

Efectos indirectos de la poliploidía

La poliploidización podría tener múltiples efectos indirectos y positivos en el establecimiento de individuos apomícticos: en primer lugar, la poliploidía crea una barrera reproductiva inmediata contra la población parental y progenitora diploide; en segundo lugar, la poliploidía puede causar una ruptura de los sistemas de autoincompatibilidad genética (SI) que es necesaria para establecer la autofecundidad de los apomícticos pseudogámicos; y en tercer lugar, la poliploidía podría ayudar indirectamente a establecer un citotipo apomíctico en un nuevo nicho ecológico cambiando las características fisiológicas generales y los potenciales adaptativos de las plantas.

Las interacciones de los citotipos en poblaciones con citotipos mixtos probablemente conducirán a la poliploidización de la descendencia en lugar de aumentar las frecuencias de individuos apomícticos diploides ocasionales en una población. Se puede prever el siguiente proceso: la aparición de un individuo apomíctico diploide dentro de una población sexual, por lo demás diploide y autoincompatible, conducirá inicialmente a una desventaja del citotipo minoritario (Levin, 1975), porque el polen mayoritariamente haploide de la mayoría de las plantas sexuales circundantes se transferirá a sus estigmas (Figura 2a). Los sacos embrionarios apomícticos y diploides que produzcan sin reducirse probablemente se fecundarán de forma cruzada en su mayoría y producirán una descendencia híbrida BIII triploide, lo que significa que apenas se podrá formar una progenie apomíctica diploide (Figura 2b). En las poblaciones diploides naturales, la identificación de la progenie apomíctica es difícil pero factible utilizando los enfoques moleculares apropiados (por ejemplo, Siena et al., 2008) o cribados de semillas por citometría de flujo (Schinkel et al., 2016). Las pruebas experimentales apoyan la mencionada idea de las limitaciones a la formación de progenie apomíctica diploide en la naturaleza (Siena et al., 2008; Hojsgaard et al., 2014a; Barke et al., 2018). Un caso excepcional lo representan los diploides apomícticos de Boechera. Diferentes especies dentro de Boechera muestran una compleja historia evolutiva de hibridación y poliploidía, en la que -además de la ocurrencia de triploides apomícticos- los citotipos diploides pueden ser sexuales o apomícticos, siendo estos últimos capaces de producir semillas apomícticas de forma recurrente (Aliyu et al., 2010). Para más detalles sobre el posible origen de los patrones de modo reproductivo y variación de ploidía observados en Boechera, véase Lovell et al. (2013). Una vez producidos los mencionados triploides BIII, la apomeiosis puede ser más exitosa para la formación de gametos femeninos no reducidos, ya que evita la disfunción de la meiosis y la formación de gametos aneuploides. Sin embargo, la microesporogénesis y la formación de polen fracasarán en la mayoría de los casos, produciendo una serie de gametos genética y cromosómicamente desequilibrados que harán que las fertilizaciones sean infructuosas, como se observa en los triploides sexuales (por ejemplo, Duszynska et al., 2013). Sólo se desarrollarían embriones partenogenéticos eutriploides, omitiendo además las consecuencias moleculares de los genes y cromosomas desequilibrados observados en los embriones aneuploides (Birchler y Veitia, 2012). Cuando el polen no es esencial para la formación del endospermo, como es el caso de la mayoría de las Asteraceae, entonces un linaje apomíctico triploide, estéril al polen y altamente obligado se establecería rápidamente por selección contra la vía sexual (Figura 2c). Este escenario se confirma por la aparición de diferentes poblaciones naturales de apomícticos triploides que muestran un desarrollo autónomo del endospermo en Erigeron (Noyes y Rieseberg, 2000), Hieracium (Bicknell et al., 2000), Taraxacum (Tas y van Dijk, 1999), y por un modelo matemático para los orígenes de los clones 3x Taraxacum (Muralidhar y Haig, 2017). La formación recurrente de nuevos clones de diente de león 3x puede ocurrir en poblaciones mixtas sexuales/apomícticas (Martonfiova, 2015). En los apomícticos diploides pseudogámicos, los citotipos BIII triploides probablemente no establecerían fácilmente una población a menos que se relajen los requisitos para las contribuciones genómicas de los padres, porque la formación de polen estará muy perturbada en los triploides y dificultará la formación adecuada del endospermo. Sin embargo, la fertilización de óvulos 3x no reducidos con polen haploide bien desarrollado de sexuales diploides circundantes puede dar lugar a plantas tetraploides en la siguiente generación, como se ha observado experimentalmente en la mayoría de los apomícticos (Martínez et al., 2007; Hojsgaard et al., 2014a). En los tetraploides, se espera que la meiosis y la producción de polen sean más estables, y el polen diploide estará disponible para la pseudogamia. Cuando la capacidad de apomeiosis se heredó de la madre triploide, y el acoplamiento a la partenogénesis es exitoso, una descendencia tetraploide apomíctica podría originarse a través de un puente triploide femenino (Figura 2d), como se observó en R. kuepferi (Schinkel et al., 2017), P. simplex (Urbani et al., 2002) y probablemente en todos los sistemas apomícticos donde se han registrado triploides ocasionales en poblaciones naturales. Alternativamente, si durante la fase de establecimiento de la nueva población, la apomixis no puede estabilizarse en los nuevos tetraploides, sino que la meiosis se reinstala y se acopla a la singamia (Figura 2e), entonces la poliploidización sexual podría ser la consecuencia de este híbrido BIII transitorio (Hojsgaard, 2018).

En algunos sistemas apomícticos, los citotipos sexuales son poliploides y no se encuentra evidencia de la ocurrencia de citotipos diploides en la naturaleza. Aquí podríamos considerar dos explicaciones alternativas. En un caso, los diploides sexuales podrían sufrir primero una poliploidización sexual a través de gametos masculinos no reducidos que fecunden óvulos reducidos (puente triploide masculino) (De Storme y Geelen, 2013), y luego extinguirse. La segunda posibilidad es que un apomíctico poliploide en un complejo agámico revierta a la sexualidad, mientras los sexuales diploides se extinguen, y luego produzca citotipos apomícticos de mayor ploidía repitiendo el ciclo. En ambos casos, entre los tetraploides sexuales, un mecanismo similar de formación de semillas apomícticas raras como en los diploides podría partir de poblaciones tetraploides predominantemente sexuales, como en Potentilla puberula, donde sólo los individuos individuales mostraron algo de apomixis, mientras que la apomixis predominante se produjo en los citotipos con ploidías más altas (citotipos 5x a 8x; Dobes et al., 2013). Una vez establecido el linaje apomíctico altamente poliploide, las fecundaciones cruzadas heteroploides influirán más bien negativamente en la fertilidad de los sexuales de menor ploidía, pero no en la aptitud de las plantas apomícticas de mayor ploidía (Dobes et al., 2018). Una distribución de citotipos y características reproductivas similares se observó, por ejemplo, en H. pilosella (=Pilosella officinarum; Mráz et al., 2008), en Paspalum durifolium o en P. ionanthum (Ortiz et al., 2013). El aborto de semillas en las sexuales después de la fecundación cruzada heteroploide frente a la alta aptitud femenina después de los cruces homoploides, pero también la autofecundación inducida (efectos Mentor), pueden contribuir al mantenimiento de las poblaciones sexuales diploides (Hörandl y Temsch, 2009).

Un importante efecto secundario de la poliploidización es la ruptura de los sistemas SC (SI), lo que resulta en la autofecundidad, como también es bien conocido de los poliploides sexuales (Comai, 2005; Hörandl, 2010). Los sistemas SI actúan en el estigma y en el estilo, y tienen un control genético independiente del desarrollo del saco embrionario por parte de los alelos S (de Nettancourt, 2001). Sin embargo, un importante mecanismo selectivo puede ayudar a establecer linajes clonales poliploides, pseudogámicos y autocompatibles (SC): una planta apomíctica autoincompatible no puede utilizar ni su propio polen, ni el polen de los compañeros clonales genéticamente idénticos de los alrededores, porque la configuración del alelo S será la misma en los compañeros clonales circundantes. Por el contrario, una planta pionera apomíctica autocompatible no sólo puede utilizar el polen propio para la pseudogamia, sino que también puede utilizar el polen de los compañeros de clon circundantes con genotipos idénticos para la producción de semillas (Hörandl, 2010). De este modo, el clon poliploide autocompatible recién formado se vuelve completamente independiente del polen de los progenitores sexuales circundantes (Figura 2d). Al utilizar el autopolen, también se puede conseguir más fácilmente un equilibrio adecuado del endospermo. La autofecundidad con pseudogamia evita además los efectos negativos de la autofecundación sexual, a saber, la pérdida de heterocigosidad y la depresión por endogamia (Hörandl, 2010). La autofecundidad es además beneficiosa para la fundación de nuevas poblaciones por uno o pocos fundadores, incluso después de la dispersión de semillas a larga distancia (Baker, 1967; Hörandl, 2006; Cosendai et al., 2013).

Tomados en conjunto, un par de factores internos y externos tienen que coincidir para combinar los diferentes pasos de la apomixis. En condiciones naturales, la formación funcional de semillas apomícticas en diploides probablemente requiere ciertas condiciones ecológicas alteradas, y una poliploidización exitosa para su establecimiento. La rareza de los eventos, que tienen que ser combinados, también puede causar las bajas frecuencias reales de apomixis natural en las angiospermas (ver Hojsgaard et al., 2014b para una revisión reciente).

La fase de diversificación: La expansión del área de distribución y la especiación de los apomícticos

Una vez que se establece una población de poliploides apomícticos, su supervivencia dependerá de la capacidad de los neopoliploides de superar a los diploides parentales o de trasladarse a otro hábitat. La ocupación de un nuevo nicho ecológico es en muchos casos un efecto secundario de la poliploidía. Como ya se ha comentado, la poliploidía per se altera muchas características fisiológicas y celulares, que pueden ser ventajosas en un entorno nuevo. Este aspecto ha atraído mucha atención en el pasado, y algunos autores han considerado el potencial ecológico de la poliploidía como el principal factor de la amplia distribución de algunos apomícticos (Bierzychudek, 1985). Los cambios de nicho de los poliploides en comparación con los diploides se han documentado en Crataegus alopoliploide (Coughlan et al., 2017), pero también en los autopoliploides R. kuepferi (Kirchheimer et al., 2016, 2018) y Paspalum intermedium (Karunarathne et al., 2018). Estos apomícticos no híbridos no muestran una diversificación genética pronunciada, pero sin embargo lograron ocupar hábitats fuera del rango ecológico de los diploides. Las pruebas indican que los apómicos poliploides se comportan como generalistas y son menos competitivos que los diploides especialistas en su área de distribución nativa, pero son más competitivos en las zonas periféricas de los diploides parentales (Karunarathne et al., 2018), una condición que puede preludiar la diferenciación ecológica entre los citotipos. Junto con las características biológicas inherentes a la apomixis (es decir, la seguridad reproductiva y la clonalidad), el cambio de nicho ecológico es otro factor importante para las expansiones del rango geográfico y la diversificación de los apomícticos. Si los nuevos poliploides apomícticos no pueden adaptarse a las nuevas condiciones ambientales, es probable que su potencial evolutivo se vea restringido. Mau et al. (2015) encontraron un conservadurismo de nicho generalizado entre las especies sexuales y las apomícticas, y descubrieron que la ploidía es un motor más fuerte para la divergencia de nicho en comparación con el modo reproductivo en los citotipos diploides-triploides de Boechera, pero se encontró una variación sustancial en las direcciones de diferenciación de nicho entre las especies. Así, según Mau et al. (2015), los apomícticos homoploides de Boechera están atrapados en los nichos ecológicos de sus ancestros sexuales.

Aseguramiento reproductivo y clonalidad

La autofecundidad y la apomixis permiten a las plantas formar nuevas poblaciones a partir de un único individuo (Baker, 1955). Así, las plantas se benefician doblemente de la apomixis. Por un lado, la apomixis permite los eventos fundadores y la propagación de las poblaciones de las especies tras la dispersión de las semillas. Por otro lado, la apomixis crea descendencia clonal y, por tanto, multiplica los genotipos, y es probable que los más aptos localmente se establezcan por conjuntos de semillas diferenciales y mejores aptitudes para competir. Esta doble ventaja proporciona a las plantas mejores aptitudes colonizadoras y ambas tienen un impacto relevante en la variación genética a nivel poblacional y en la distribución biogeográfica de los citotipos. Estas características combinadas contribuyen a los patrones observados de partenogénesis geográfica (por ejemplo, Kearney, 2005; Hörandl, 2006).

Partenogénesis geográfica

Los animales y las plantas asexuales suelen tener áreas de distribución más amplias que sus parientes sexuales (Kearney, 2005). En las plantas, la fuerte coocurrencia de la apomixis y la poliploidía ha hecho difícil enredar sus efectos en los patrones de colonización (Bierzychudek, 1985; Hörandl, 2006). En el caso excepcional del complejo Boechera holboellii, Mau et al. (2015) encontraron pruebas más sólidas de la divergencia de nichos ecológicos impulsada por la ploidía que por los sistemas reproductivos. A pesar de que esta observación contradice los patrones generales y bien respaldados de partenogénesis geográfica, todos los demás estudios sugieren que la apomixis podría acelerar la dispersión y facilitar la expansión del área de distribución en esos poliploides. En la especie alpina R. kuepferi, los citotipos diploides permanecieron en su zona de refugio en el suroeste de los Alpes, mientras que los tetraploides colonizaron todos los Alpes, los Apeninos y Córcega (Cosendai y Hörandl, 2010). Solo los tetraploides consiguieron adaptarse a mayores elevaciones y a un nicho climático más frío (Kirchheimer et al., 2016; Schinkel et al., 2017). Un estudio de simulación de la recolonización de los Alpes reveló fuertes efectos combinatorios de diferenciación de nicho y modo de reproducción para los tetraploides (Kirchheimer et al., 2018). De manera similar, en praderas y pastizales que no estaban asociados a cubiertas de capas de hielo durante la última glaciación, las especies también muestran patrones de distribución geográfica desigual entre los citotipos sexuales y apomícticos. En la especie de hierba P. intermedium, los citotipos diploides están menos expandidos geográficamente que los tetraploides y se localizan en zonas septentrionales, climáticamente más suaves, dentro de la distribución de la especie en Sudamérica (Karunarathne et al., 2018). Los tetraploides ocuparon las zonas del sur al enfrentarse mejor a una variación ambiental menos productiva y más dura (Karunarathne et al., 2018). Por lo tanto, en la mayoría de los sistemas vegetales, la apomixis promueve la expansión del área de distribución aprovechando las ventajas de la clonalidad y la poliploidía.

Diferenciación y especiación de las poblaciones

Como la apomixis congela la variación genética y reduce la variabilidad del genotipo, se espera que las poblaciones evolucionen de forma independiente por la reducción del flujo de genes. Con el tiempo, pueden evolucionar hasta convertirse en poblaciones que mantienen reservas genéticas lo suficientemente diferenciadas como para evitar la hibridación a través de barreras pre y postzigóticas, y las poblaciones geográficamente distantes (aisladas) pueden convertirse en subespecies o en nuevas especies (por ejemplo, Arrigo y Barker, 2012). De hecho, la diferenciación morfológica se observa dentro de los complejos apomícticos, por lo que la apomixis facultativa en las especies híbridas puede promover la selección divergente (lenta) y la formación de microespecies (es decir, un linaje apomíctico con una morfología particular y genéticamente homogénea) (por ejemplo, Burgess et al., 2014), causando graves problemas en la taxonomía. Para un análisis detallado sobre cómo tratar los taxones apomícticos y qué conceptos de especie consultar Haveman (2013), Majeský et al. (2017), Hörandl (2018). Una alternativa sería una reversión a la sexualidad en una de esas poblaciones extendidas (Hörandl y Hojsgaard, 2012). Un cambio de vuelta a la reproducción sexual en una población distante de las especies sexuales parentales de los apomícticos poliploides también permitiría una evolución independiente, la acumulación de cambios genéticos y morfológicos y la adquisición de barreras pre y postzigóticas al flujo de genes (Hojsgaard y Hörandl, 2015).

Natural VS. Sistemas de plantas apomícticas cultivadas

Los sistemas de plantas apomícticas producen clones a partir de semillas, un rasgo que ofrece un enorme potencial para el desarrollo de cultivares específicamente adaptados a los pastos para el ganado. Las poblaciones apomícticas naturales son dinámicas. La evidencia sugiere que a menudo son fundadas por un solo individuo que multiplica ese genotipo para establecer una pequeña población local. Con el tiempo, probablemente como respuesta a las condiciones edáficas locales y a la variación ambiental, la población adquiere variaciones debidas principalmente a la sexualidad residual y a las mutaciones espontáneas. Así, las poblaciones apomícticas naturales son genotípicamente diversas (por ejemplo, Daurelio et al., 2004; Paun et al., 2006).

Los cultivos están formados por individuos genéticamente muy uniformes, normalmente derivados de cruces entre líneas endogámicas o materiales vegetales heterocigotos altamente seleccionados. En este sentido, las poblaciones naturales apomícticas con compañeros clonados genéticamente uniformes y los cultivares de pedigrí de hierbas forrajeras apomícticas son cualitativamente similares, y hasta cierto punto comparables, a los campos de cultivo con niveles variables de heterocigosidad y un tipo de reproducción contrastado que implica la formación de la siguiente generación de semillas. Los procesos reproductivos de las plantas, el tiempo de floración, la formación de órganos florales, la viabilidad del polen, etc., están fuertemente influenciados por las condiciones climáticas y pueden afectar a la producción de semillas y al rendimiento de los cultivos (Hampton et al., 2016). Los factores climáticos rigen el crecimiento y el desarrollo de los cultivos y están sujetos a cambios espaciales tanto en su dirección como en su magnitud, lo que hace necesarios análisis a escala fina para discernir las respuestas espaciales diferenciales de los cultivos a la variabilidad climática y sus impactos en el rendimiento de los cultivos (Kukal e Irmak, 2018). Por lo tanto, se espera que los cultivos sexuales genéticamente puros y los cultivares apomícticos tengan respuestas similares a las condiciones ambientales variables, lo que podría ayudarnos a comprender los efectos a corto plazo de los cambios ecológicos y climáticos en la producción de semillas y el rendimiento de los cultivos, y a estimar la posible ganancia/pérdida de rendimiento de los cultivos influenciada por el clima que se espera de la transferencia de la apomixis a los cultivos principales. Dado que la mayoría de los apomícticos son facultativos, tanto en los linajes clonales naturales como en los cultivares comerciales de forraje, se espera que la formación de bajas proporciones de progenie recombinante aumente la heterogeneidad genética y la endogamia, lo que puede disminuir la productividad del forraje. Por lo tanto, al menos en la mejora del forraje, una adecuada caracterización reproductiva del material seleccionado utilizando múltiples enfoques experimentales puede beneficiar tanto a los programas de mejora, al conocer las tasas potenciales de hibridación e introgresión de rasgos, como a las estrategias de gestión de campo al estimar las proporciones de descendencia no materna esperada por generación (Hojsgaard et al., 2016).

La mayoría de los apomícticos naturales mantienen la función polínica para la pseudogamia. Para los cultivos apomícticos, esto significa que podrían actuar como donantes de polen e introgresar rodales de cultivos sexuales adyacentes (van Dijk y van Damme, 2000). Para evitar la introgresión de las variantes apomícticas en las sexuales, los cultivos apomícticos tendrían que ser estériles al polen. Sin embargo, los sistemas naturales nos muestran que la función polínica sólo puede abandonarse con la apomixis autónoma, que se da sobre todo en plantas con o sin una débil formación de endospermo (véase más arriba). Por lo tanto, las estrategias de cría de cultivares apomícticos estériles al polen pueden ser más útiles para las plantas forrajeras en las que el mayor interés del agricultor es el crecimiento vegetativo. Sin embargo, en el caso de las plantas de cultivo que se cultivan principalmente por su producción de semillas, la necesidad de pseudogamia para la correcta formación del endospermo requiere un polen funcional. Las estrategias de mejora que tienen como objetivo forzar la autogamia (por ejemplo, dentro de las espiguillas o flores cleistógamas) en las variantes de los cultivos pueden ayudar a superar este problema.

La mayoría de los cultivos domesticados dependen en gran medida del uso de altos insumos (por ejemplo, fertilizantes y herbicidas) y, por lo tanto, un escape del cultivo es menos probable que un evento de introgresión a una especie pariente silvestre (por ejemplo, Arnaud et al., 2003; Uwimana et al., 2012). En cambio, los cultivos forrajeros apomícticos son menos dependientes de los insumos y pueden tanto introducir un pariente silvestre como escapar del cultivo. Las mismas características que hacen que los cultivos apomícticos sean adecuados para el desarrollo de cultivares también los hacen mejores invasores, instigando una amenaza potencial para la biodiversidad y el riesgo medioambiental. En América Latina, por ejemplo, los pastos superiores de Brachiaria para la producción ganadera han sido ampliamente adoptados cubriendo aproximadamente 25 millones de hectáreas1, y muchas áreas de Brasil han sido registradas como invasoras (Almeida-Neto et al., 2010; bajo el nombre de Urochloa spp. en Zenni y Ziller, 2011). Se reconocen casos similares en todo el mundo, pero se sabe poco sobre los impactos adversos de estas invasiones en la biodiversidad. Un estudio comparativo sobre plantas invasoras sexuales y apomícticas mostró que estas últimas tienen capacidades similares para los cambios de nicho ecológico y el establecimiento en áreas nuevas e invadidas como las especies sexuales (Dellinger et al., 2016). Algunos casos estudiados muestran que las hierbas apomícticas dominan los hábitats invadidos y desplazan los pastizales nativos (Marshall et al., 2012; Dennhardt et al., 2016). Por lo tanto, una mejor comprensión en torno al origen y la dinámica de las poblaciones apomícticas naturales, así como la variación en la expresión de la sexualidad residual y otras fuentes de variación genética, puede ayudar a identificar y orientar acciones de gestión eficaces para los cultivos apomícticos, que actualmente podrían contribuir a la intensificación sostenible de los sistemas basados en el forraje.

Conclusión y perspectivas para futuros estudios

La apomixis es un rasgo complejo y de desarrollo que se espera que tenga un enorme impacto en la mejora vegetal si se introduce en los principales cultivos, tanto acortando el tiempo necesario para desarrollar una nueva variedad como aumentando los ingresos. Actualmente, la apomixis se explota para la creación de cultivares de forraje, pero no se dispone de informes que documenten, por ejemplo, la falta de homogeneidad genética y la erosión genética en esos cultivares. Aunque se ha eclipsado durante mucho tiempo, se empiezan a desentrañar los mecanismos responsables del surgimiento y la dinámica de la apomixis en las poblaciones naturales de plantas, los resultados potenciales de la apomixis en los sistemas naturales y su papel en la evolución de las plantas. El conocimiento de los factores genéticos y ecológicos que rigen las interacciones de desarrollo entre las vías meióticas y apomícticas, así como la dinámica de las poblaciones a escala local y regional, no sólo puede ayudarnos a descifrar las estrategias que utilizan las plantas para responder y adaptarse al medio ambiente, sino que también proporciona una valiosa información para utilizar en la gestión de los cultivos apomícticos y en las prácticas de producción.

Disponibilidad de datos

No se han producido conjuntos de datos originales para este artículo.

Contribuciones de los autores

Todos los autores enumerados han hecho una contribución sustancial, directa e intelectual al trabajo, y lo han aprobado para su publicación.

Financiación

La investigación básica de este manuscrito fue financiada por la Fundación Alemana de Investigación Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) (proyectos Ho 4395/4-1, Ho 4395/1-2 a EH y proyecto Ho5462/1-1 a DH).

Declaración de conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

Agradecimientos

Agradecemos a los editores de la serie Emidio Albertini y Fulvio Pupilli la invitación a presentar este artículo de revisión, y a los revisores sus valiosos comentarios sobre el manuscrito. Agradecemos el apoyo de los Fondos de Publicación de Acceso Abierto de la Universidad de Göttingen.

Abreviaturas

Híbrido BIII, descendencia producida por la fertilización de óvulos no reducidos; CitRWP, una proteína que contiene el dominio RWP-RK que se encuentra en los cítricos; FCSS, cribado de semillas por citometría de flujo; MC, megaspora; MMC, célula madre de la megaspora; NC, célula del nucelo; PHERES1, un factor de transcripción codificado por un gen MADS-box; SC, autocompatibilidad.

Notas de pie

1. ^ https://ciat.cgiar.org/