La regeneración de la cola después de la autotomía revive la supervivencia: un caso de una población de lagartijas monitorizada a largo plazo bajo depredación aviar

Introducción

La autotomía, el desprendimiento voluntario de un apéndice para evitar ser atrapado, es quizás el comportamiento antidepredador más dramático y energéticamente costoso en los animales. Se ha observado en diversos taxones animales, tanto invertebrados como vertebrados, que se desprenden de diversas partes del cuerpo. Además del conocido beneficio de supervivencia inmediato de esta táctica, los costes para el individuo tras el desprendimiento también han recibido mucha atención en las últimas décadas, lo que ha aumentado nuestra comprensión de la dinámica de coste-beneficio de la autotomía y su trayectoria evolutiva.

La autotomía caudal en lagartos es quizás el caso más famoso de una táctica de desprendimiento del cuerpo, y ha intrigado a los científicos durante más de 100 años . Las especies de al menos dos tercios de las familias de lagartos tienen la capacidad de perder y regenerar sus colas . Durante este proceso, los músculos que se contraen parten la débil estructura de la vértebra de la cola, lo que hace que ésta se separe del cuerpo y permita al lagarto huir de las garras de un depredador. La cola después de la autotomía actúa como una distracción que se retuerce y contonea para atraer la atención del depredador lejos del dueño de la cola . Muchos estudios anteriores han demostrado que la autotomía de la cola podría aumentar la tasa de supervivencia inmediata cuando los lagartos se encuentran con depredadores , y estudios posteriores también sugirieron que el riesgo de depredación podría aumentar la evolución de la autotomía .

A pesar del interés a largo plazo en la pérdida de la cola en los lagartos, algunas cuestiones siguen siendo objeto de debate. En primer lugar, el grado de asociación entre la frecuencia de la autotomía caudal y la presión de depredación en condiciones naturales es controvertido. En las últimas décadas, los investigadores han debatido la relevancia ecológica de la tasa de autotomía en la naturaleza de la siguiente manera: ¿refleja la presión de depredación real? ¿O refleja la «ineficiencia» de la depredación (, revisado en )? Los resultados inconsistentes sobre la relación entre la tasa de autotomía en el campo y la presión de depredación revelan que el debate está en marcha. Dado que la tasa de autotomía de campo de los lagartos está influenciada por las fluctuaciones temporales y estacionales de las abundancias de múltiples depredadores, la asociación entre la tasa de autotomía de campo y la presión de depredación quedaría oscurecida si los investigadores sólo se centran en una escala temporal corta. Sorprendentemente, los estudios a largo plazo sobre la autotomía en lagartos son extremadamente raros.

En segundo lugar, aunque los costes de la pérdida y regeneración de la cola han sido bien estudiados en cautividad, las consecuencias a largo plazo han sido menos exploradas en la naturaleza. Muchos estudios han documentado los impactos intrínsecos de la pérdida de la cola, incluyendo el deterioro energético, la disminución de la agilidad y/o la actividad ( revisado en ), y la pérdida de la oportunidad de desprenderse de la cola en un encuentro posterior con los depredadores . Se supone que todos estos factores contribuyen al coste final: una disminución del éxito de apareamiento y de la supervivencia. Sin embargo, la mayoría de los estudios realizados en el laboratorio o en entornos artificiales o seminaturales sólo mostraron un efecto durante un breve periodo de tiempo tras la pérdida de la cola. Sólo unos pocos estudios se han centrado en las consecuencias a largo plazo de la autotomía en la naturaleza, especialmente en lo que se refiere a la supervivencia. La rareza de los estudios de campo y sus resultados incoherentes han perpetuado la ambigüedad de los costes a largo plazo de la pérdida de la cola. Por ejemplo, los resultados contradictorios de los estudios de Uta stansburiana (evidencia positiva en pero no en ) indican que la comprensión del efecto a largo plazo de la autotomía en la supervivencia sigue siendo difícil de entender.

De manera similar a la autotomía, las consecuencias a largo plazo de la regeneración también se han abordado raramente. La regeneración es un proceso energéticamente costoso que podría ejercer serios costes sobre un individuo, pero este rasgo se mantiene ampliamente en una variedad de taxones de escamosos, lo que insinúa el beneficio potencial de esta estrategia. La hipótesis adaptativa de la regeneración predice que el rebrote de una estructura de cobertizo podría aliviar el coste de supervivencia de la autotomía, pero se sabe poco sobre este beneficio tras la regeneración en condiciones naturales.

Los estudios demográficos de campo a largo plazo proporcionan una solución directa a estos debates. En este estudio, llevamos a cabo un experimento de captura-marcado-recaptura (CMR) de 7 años en una población silvestre de la lagartija de hierba sexualmente dicromática, Takydromus viridipunctatus. Los miembros del género Takydromus son «nadadores de hierba» con una forma corporal alargada y una cola extremadamente larga (entre 2,5 y 4,2 veces la longitud del hocico, dependiendo de la especie). Estos lagartos habitan en praderas abiertas y muestran un comportamiento único para dormir en el que se posan casi exclusivamente en las largas, suaves y finas hojas de Miscanthus u otras gramíneas. Se cree que este comportamiento evita la depredación por parte de roedores, musarañas y serpientes del suelo durante la noche. Estas lagartijas no suelen ser territoriales, formando densidades de población extremadamente altas en microhábitats adecuados sin una competencia pronunciada entre machos, lo que limita la posibilidad de que las interacciones intraespecíficas provoquen la pérdida de la cola. Por último, nunca se ha observado que los búhos simpáticos (Otus spp.) depreden este lagarto. Todas estas observaciones apoyan la conclusión de que las aves diurnas son probablemente los principales depredadores que contribuyen a la mortalidad de la lagartija colilarga y a la pérdida de la cola (material suplementario electrónico, figura S1).

En este estudio, incorporamos datos sobre la supervivencia de la lagartija y la autotomía caudal con los datos sobre la dinámica contemporánea de cuatro de los principales depredadores de aves de un megadatos nacional de observación de aves. Nuestros objetivos fueron (i) inspeccionar la abundancia de depredadores frente a la pérdida de la cola de las lagartijas y las tasas de supervivencia para determinar la relación entre la autotomía en el campo y la eficiencia de la depredación, (ii) estimar las tasas de supervivencia de los individuos con y sin cola para entender las consecuencias a largo plazo de la autotomía en la supervivencia, y (iii) examinar el alivio del coste de supervivencia de la autotomía mediante la regeneración de la cola para determinar el beneficio de esta táctica evolutiva. Con más de 20 000 capturas de más de 11 000 lagartos individuales durante los últimos años, este es uno de los primeros estudios a largo plazo de la relación coste-beneficio de la autotomía de la cola y la regeneración en la naturaleza.

Material y métodos

(a) Sistema de estudio de los lagartos

El lagarto de hierba de manchas verdes, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), es un pequeño lacerdote (SVL de aproximadamente 48 mm en adultos; ) con un prominente dicromatismo sexual. La temporada de cría dura desde principios de mayo hasta finales de septiembre, momento en el que se produce la coloración de cortejo estacional en los machos (manchas verdes intensas en sus lados laterales), y pueden observarse en las hembras marcas de mordedura en forma de V de la cópula. El seguimiento a largo plazo de una población cerrada de T. viridipunctatus comenzó en 2006 en el cabo Jinshan del norte de Taiwán, un promontorio costero rodeado por el océano y regiones desarrolladas; por tanto, la probabilidad de dispersión es relativamente baja. La vegetación del cabo es principalmente pastizales (las especies dominantes son Miscanthus sinensis, Bidens pilosa y Wedelia triloba) con un mosaico de parches de bosque secundario. Hay relativamente pocos depredadores terrestres; nunca se han registrado carnívoros, y la abundancia de serpientes es muy baja.

Desde mayo de 2006, se han llevado a cabo encuestas mensuales de lagartijas CMR una noche al mes, y los datos utilizados en este estudio cubren 7 años, desde febrero de 2007 hasta agosto de 2013. De siete a doce trabajadores de campo experimentados buscaron en varios transectos de un total de 800 m de longitud y capturaron a mano todos los individuos observados mientras dormían sobre hojas de Miscanthus. Las lagartijas capturadas se pesaron con una precisión de 0,01 g utilizando una balanza electrónica, y se midieron sus longitudes de cuello (SVL) con una precisión de 0,01 mm utilizando un calibrador digital. Para todos los individuos, registramos su sexo, clase de edad e índice de autotomía de la cola (véase más adelante) antes de marcarlos de forma única mediante el recorte de los dedos del pie, que se cree que es el método más eficiente y menos estresante para marcar este tipo de lagartijas pequeñas. Nuestro estudio anterior sugirió que no había ningún sesgo sistemático en el procedimiento de captura.

Debido a la alta densidad de población en el lugar de muestreo, el número medio de individuos capturados durante cada evento de muestreo fue de aproximadamente 233, pero superó los 500 en algunas ocasiones. Durante el periodo de censo de 7 años, hubo 20 552 capturas de 11 415 individuos; la tasa de recaptura en la región de censo oscila entre el 0,4 y el 0,6 durante la temporada de cría.

(b) Evaluación de la autotomía de la cola

Definimos tres categorías de autotomía basadas en la longitud, el color y la respuesta neural de las colas. Los individuos se registraron como «sin cola» si habían experimentado una pérdida reciente de la misma, que podía distinguirse por una cola herida, con costras o recién regenerada. Los individuos se clasificaron como «regenerados» si tenían una cola más corta y de diferente color con una respuesta neural débil o ausente a la palpación de la cola, mientras que las colas «intactas» no se habían desprendido previamente. En los siguientes análisis, el índice de autotomía se aplicó como variable de respuesta en el análisis de regresión múltiple de la relación entre la autotomía y la presión de depredación y como una de las variables predictoras en la estimación de la supervivencia.

(c) Evaluación de la abundancia de depredadores

La Federación China de Aves Silvestres ha recogido un megadatos a largo plazo de todas las especies de aves de Taiwán de observadores de aves e investigadores de todo el país. En nuestro lugar de estudio, las siguientes cuatro especies de aves son los principales depredadores de T. viridipunctatus: el drongo negro (Dicrurus macrocercus, residente), la garcilla bueyera (Bubulcus ibis, migrante de verano), el cernícalo común (Falco tinnunculus, migrante de invierno) y el alcaudón pardo (Lanius cristatus, ausente solo en verano); por lo tanto, seleccionamos todos los registros de la base de datos de estas cuatro especies del norte de Taiwán desde 2007 hasta 2013. Considerando que la autotomía es consecuencia de la depredación reciente, sumamos los registros de cada una de las cuatro aves desde 30 días antes de un evento de captura para estimar la abundancia reciente (pasada) de depredadores para examinar la asociación entre la depredación y las tasas de autotomía. Por otro lado, sumamos los registros de las cuatro aves hasta la siguiente ocasión de captura para estimar la abundancia de depredadores posterior (futura) para el análisis de supervivencia.

Utilizamos el análisis de componentes principales (PC) para reducir los cuatro depredadores de las aves en dos componentes principales como índices de presión de depredación y luego utilizamos estos índices como variables predictoras para probar sus efectos sobre la autotomía caudal y las tasas de supervivencia. Los dos primeros componentes principales de las presiones de depredación recientes y posteriores explicaron el 85% de la varianza total, y sus dos valores propios fueron superiores a 1 (material suplementario electrónico, tabla S1). La abundancia de alcaudones y cernícalos fue prominente en el PC1, mientras que la mayor carga en el PC2 fue la abundancia de garcillas bueyeras; el drongo negro contribuyó uniformemente a ambos PCs (material suplementario electrónico, tabla S1).

(d) Correlación entre la autotomía caudal y la presión de depredación

Examinamos la asociación entre la presión de depredación y la autotomía caudal en T. viridipunctatus utilizando un análisis de regresión logística. Teniendo en cuenta el dicromatismo sexual y la época de cría del lagarto, incorporamos el sexo, la época y los dos componentes principales de la presión de depredación reciente como variables predictoras, utilizando la autotomía reciente (sin cola frente a intacta) como variable de respuesta nominal para construir los modelos de regresión. En primer lugar, utilizamos procedimientos de selección directa (las probabilidades de entrada y salida eran iguales a 0,10) para elegir los predictores útiles de entre las cuatro variables predictoras. A continuación, examinamos la significación del modelo con las variables elegidas y sus interacciones, e inspeccionamos la relación entre la tasa de autotomía y los predictores. Los datos de los individuos juveniles y recapturados se excluyeron de este análisis para evitar los efectos potencialmente confusos del tamaño y la repetición del muestreo. Las estadísticas se realizaron en JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Análisis de supervivencia

Ejecutamos el modelo Cormack-Jolly-Seber (CJS) en el programa MARK para estimar la tasa de supervivencia y probar los efectos de los predictores. El modelo CJS estima simultáneamente la supervivencia (φ) y la probabilidad de recaptura (p) entre ocasiones de captura, lo que permite a los usuarios incorporar variables categóricas y/o continuas como predictores para explicar ambas probabilidades. En este estudio, la tasa de supervivencia mensual se trató como una función lineal del índice de autotomía caudal y de los dos componentes principales de la abundancia de depredadores subsiguientes, al tiempo que se consideraron los efectos del sexo y la estación (reproductiva y no reproductiva)

La probabilidad de captura variable en el tiempo se apoyó primero en la comparación de todos los modelos posibles y, a continuación, probamos la importancia de los efectos de los predictores categóricos y de los predictores continuos sobre la supervivencia con probabilidad de captura variable en el tiempo en dos etapas diferentes (véase el material suplementario electrónico para más detalles). En primer lugar, construimos 19 modelos con diferentes conjuntos de predictores categóricos, incluyendo el índice de autotomía, la estación (reproductiva y no reproductiva) y el sexo (material suplementario electrónico, tabla S2), para conocer los efectos de los predictores categóricos. En segundo lugar, basándonos en el criterio de información de Akaike, utilizamos dos de los modelos mejor soportados (φsex+a+s+sex×a+a×spt y φa+s+a×spt) para construir 38 modelos que incluían predictores continuos, los dos componentes principales de la abundancia posterior de depredadores (material suplementario electrónico, tabla S3), y luego probamos los efectos de la depredación. Comprobamos la significación de los predictores en los modelos bien soportados con una prueba de razón de verosimilitud. Teniendo en cuenta la posible influencia de la depredación total y el tamaño corporal en la supervivencia, también examinamos su efecto en la supervivencia (véase el material suplementario electrónico para más detalles).

Resultados

(a) Autotomía de la cola y abundancia de depredadores

Se seleccionaron un total de 9 396 puntos de datos que comprendían solo adultos (5 380 individuos) capturados desde febrero de 2007 hasta agosto de 2013 de un total de 20 552 puntos de datos del censo de 7 años (material suplementario electrónico, figura S2a). La tasa de autotomía difirió significativamente entre sexos y entre los distintos meses (figura 1a; F12,145 = 11,54, p < 0,0001; sin interacción sexo × mes), y fue significativamente mayor en las hembras que en los machos (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; media: 0,2465 ± 0,0094 frente a 0,1935 ± 0,0094). En ambos sexos, las tasas de autotomía fueron menores en verano (julio-agosto) que en invierno y primavera (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

La abundancia de los cuatro depredadores aviares también fluctuó anualmente (figura 1b-e; material suplementario electrónico, figura S2b-e). Los dos visitantes invernales, el alcaudón común y el cernícalo vulgar, mostraron una tendencia a la baja similar a finales de la primavera y estuvieron totalmente ausentes en verano. El drongo negro, un residente común en Taiwán, se registró durante todo el año con poca fluctuación. Como reproductor de verano y visitante transitorio, la garcilla bueyera mostró una alta abundancia en la época de cría y una baja abundancia en la época no reproductiva, con algunos picos extremos en los meses de migración.

(b) Correlación entre la tasa de autotomía y la abundancia de depredadores

La asociación entre la tasa de autotomía y la presión de depredación fue estacionalmente dependiente y específica del sexo (figura 2). El sexo, la estación y el primer componente de la presión de depredación reciente (PC1, que representa la abundancia de alcaudones y cernícalos) fueron significativos en el procedimiento de selección hacia delante (material suplementario electrónico, tabla S4). Sin embargo, el segundo componente de la presión de depredación reciente (PC2, que representa la abundancia de garcillas bueyeras) no se correlacionó con la tasa de autotomía (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; material suplementario electrónico, tabla S4). La interacción de tres vías de los predictores elegidos fue significativa (modelo total: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × sexo × estación: χ2 = 4,27, p = 0,0389, tabla 1), lo que sugiere que todos los predictores se asociaron con la autotomía caudal en T. viridipunctatus de forma complicada. En la época de cría, tanto las tasas de autotomía de los machos como las de las hembras se correlacionaron positivamente con la abundancia reciente de alcaudones y cernícalos pardos (PC1), y esta asociación fue más fuerte en los machos que en las hembras (tabla 1 y figura 2), como ilustra la mayor pendiente de la curva de los machos. Por el contrario, durante la época no reproductiva, la relación entre PC1 y la tasa de autotomía fue negativa (figura 2). En la época de cría, la asociación negativa era específica del sexo, ya que era más fuerte para los machos en comparación con las hembras (tabla 1 y figura 2).

(c) Correlación entre la supervivencia y la abundancia de depredadores

La tasa de supervivencia se asoció negativamente con las dos PC de presión de depredación posteriores. Estas asociaciones fueron estacionales y dependientes de la autotomía (figura 3). El modelo mejor soportado, φa+s+a×s+p12+s×p12, incluyó el índice de autotomía, la estación, ambos PCs de depredación posteriores y los términos de interacción (material suplementario electrónico, tabla S3). Ambas PC de abundancia de depredadores mostraron asociaciones estacionales con la supervivencia de T. viridipunctatus. La PC1 (alcaudones y cernícalos) se asoció negativamente con la tasa de supervivencia mensual en la temporada no reproductiva, mientras que la asociación se debilitó en la temporada reproductiva. Por el contrario, la PC2 (garcillas bueyeras) se correlacionó negativamente con la tasa de supervivencia en la época de cría, pero no tuvo ningún efecto durante la época de no cría (tabla 2b y figura 3). La asociación entre la supervivencia y los alcaudones/cernícalos se esperaba porque estas aves también contribuyen a la tasa de autotomía en el campo. Sin embargo, las garcillas bueyeras sólo se asociaron con la supervivencia pero no con la tasa de autotomía, lo que sugiere que ser atacado por una garceta podría causar una mortalidad directa en las lagartijas sin la posibilidad de escapar por la pérdida de la cola. Debido a la uniformidad de ocurrencia entre las diferentes estaciones, la contribución del drongo negro quedó enmascarada por la de los tres anteriores depredadores y no mostró un patrón claro en nuestros análisis. No hubo diferencias significativas entre las pendientes de las categorías de autotomía, lo que sugiere que los individuos sin cola no eran más vulnerables a los depredadores.

(d) Coste de supervivencia de la pérdida de la cola

El coste de supervivencia de la pérdida de la cola fue significativo en nuestro análisis de supervivencia (figura 4). El modelo mejor soportado, φsex+a+s+sex×a+a×spt (material suplementario electrónico, tabla S2), indicó que la supervivencia estaba asociada con el índice de autotomía, el sexo y la estación. Además, los efectos de la autotomía sobre la supervivencia difieren entre sexos y entre las estaciones de cría y de no cría (tabla 2a y figura 4). En la época no reproductiva, la tasa de supervivencia mensual de las hembras sin cola fue aproximadamente un 8,74% inferior a la de las hembras con cola, mientras que los machos se enfrentaron a un descenso de la supervivencia del 17,38% (hembras intactas: 0,8636 ± 0,0086, hembras sin cola: 0,7762 ± 0,0256; machos intactos: 0,8759 ± 0,0074, machos sin cola: 0,7021 ± 0,0296; figura 4a,b). En la época de cría, los descensos de supervivencia de los individuos sin cola fueron aún más intensos en ambos sexos: un descenso del 22,56% en las hembras y del 33,93% en los machos (hembras intactas: 0,7922 ± 0,0106, hembras sin cola: 0,5666 ± 0,0302; machos intactos: 0,8096 ± 0,0100, machos sin cola: 0,4703 ± 0,0389; figura 4a,b). Este resultado indica un coste de supervivencia crucial de la autotomía, especialmente en los machos durante la época de cría.

(e) Beneficio de la regeneración de la cola

Encontramos un enorme beneficio de supervivencia de la regeneración de la cola en ambos sexos que también dependía de la estación (tabla 2a y figura 4). En la época no reproductiva, hubo un aumento de la supervivencia del 7,53% entre las hembras con cola regenerada y las que no la tenían (hembras sin cola: 0,7762 ± 0,0256; hembras regeneradas: 0,8514 ± 0,0090) y un aumento del 14,72% en los machos (machos sin cola: 0,7021 ± 0,0296; machos regenerados: 0,8493 ± 0,0088). En la época de cría, las diferencias de supervivencia entre los individuos regenerados y los individuos sin cola en ambos sexos fueron aún mayores: 25,40% en las hembras y 34,78% en los machos (hembras sin cola: 0,5666 ± 0,0302, hembras regeneradas: 0,8206 ± 0,0109; machos sin cola: 0,4703 ± 0,0389, machos regenerados: 0,8181 ± 0,0111; figura 4a,b). La gran diferencia en la supervivencia entre los individuos sin cola y los regenerados sugiere un enorme alivio del coste de supervivencia de la pérdida de la cola tras la regeneración. Además, no hubo diferencias significativas en la supervivencia entre los individuos con colas regeneradas y los que tenían colas intactas en ambos sexos y estaciones (figura 4a,b).

Discusión

(a) El beneficio de la regeneración de la cola

Además de los graves costes de la pérdida de la cola, el descubrimiento más novedoso de este estudio es el prominente beneficio de la regeneración de la cola para la supervivencia. La tasa de supervivencia de los individuos regenerados fue significativamente mayor que la de los individuos sin cola (figura 4), apoyando la predicción de la «hipótesis adaptativa de la regeneración» de que reproducir una cola perdida confiere beneficios adaptativos. Esta es la primera documentación del beneficio de la regeneración de la cola en condiciones naturales, lo que explica el mantenimiento de este rasgo como una adaptación evolutivamente beneficiosa a las interacciones a largo plazo entre depredadores y presas. Además, las probabilidades de supervivencia de los individuos con colas regeneradas no fueron significativamente diferentes de las de los individuos con colas intactas. Esto sugiere que el coste de fidelidad de la regeneración es relativamente pequeño y que una cola regenerada funciona tan bien como una intacta, a pesar de la función neural incompleta del apéndice regenerado.

Las colas juegan un papel funcional en la locomoción de las lagartijas, particularmente en especies con colas largas como Takydromus (2,5-4,2 veces el SVL, dependiendo de la especie). Un estudio anterior sobre T. septentrionalis mostró un enorme deterioro del rendimiento locomotor tras la extirpación de una gran proporción de la cola, lo que respaldaba su función en la agilidad de este «nadador de hierba». En Takydromus, las colas regeneradas suelen ser tan largas como las originales y conservan la mayor parte de las funciones originales, como los apoyos físicos al desplazarse por la hierba densa. La función de la cola y el significado de la longitud de la cola en estos nadadores de hierba son dignos de investigación teniendo en cuenta el contexto biomecánico de los hábitats de hierba.

Además de las funciones de locomoción, las colas regeneradas también recuperan la función de distraer a los depredadores durante los ataques. Las colas regeneradas de Takydromus pueden volver a perderse antes de la rotura inicial, y esto se observó en algunos individuos que fueron recapturados repetidamente durante el censo a largo plazo. Este mecanismo de defensa, aunque inútil cuando se encuentra con una garcilla bueyera, ayuda a las lagartijas a escapar de los ataques de los alcaudones y cernícalos. Esta observación puede explicar el aumento de la tasa de supervivencia después de que las colas volvieran a crecer completamente.

(b) El coste de la pérdida de la cola

Encontramos un gran coste de supervivencia tras la pérdida de la cola en la naturaleza mediante un censo poblacional a largo plazo. Aunque durante décadas se ha asumido un coste a largo plazo de la autotomía caudal, sólo se han realizado un puñado de estudios en condiciones naturales, y en más de la mitad no se encontraron pruebas de que la supervivencia se viera afectada . Además, este coste es específico del sexo y depende de la estación del año, ya que los machos experimentan un coste más grave que las hembras, lo que pone de manifiesto la importancia de las diferencias intrínsecas entre los dos sexos y el impacto del ciclo reproductivo en el coste de la pérdida de la cola.

La comparación de las pendientes de las relaciones entre supervivencia y depredación aclaró el origen de la mayor mortalidad tras la pérdida de la cola. Las pendientes entre los lagartos intactos, sin cola y regenerados no eran significativamente diferentes, lo que sugería que el efecto negativo de la depredación no era mayor en los individuos sin cola que en los individuos con cola. Esto implica que el coste de supervivencia de la pérdida de la cola proviene principalmente de la asignación fisiológica de recursos dentro de los individuos y no de un segundo encuentro con los depredadores. En el caso de Eutropis multifasciata, los investigadores mostraron una disminución significativa de la inmunocompetencia tras la pérdida de la cola, lo que aumentaría la probabilidad de enfermedad o infección. Por lo tanto, la autotomía puede asociarse con algunas funciones fisiológicas críticas que están vinculadas a la supervivencia.

Además, los lagartos machos y hembras mostraron diferentes costes de supervivencia de la autotomía en este estudio. Este fenómeno es especialmente prominente en la temporada de cría; la supervivencia de los machos disminuye en un 33,93% después de la pérdida de la cola en comparación con el 22,56% en las hembras. Estudios anteriores han encontrado asociaciones entre el dimorfismo sexual, la ornamentación, el parasitismo y la mortalidad con sesgo masculino, y la función inmunitaria podría desempeñar de nuevo un papel crucial en las relaciones entre estos factores de la historia vital. Nuestros estudios recientes confirman la existencia de un equilibrio mediado por la testosterona entre la coloración verde nupcial y la inmunocompetencia en el lagarto de hierba de manchas verdes, que se relaciona además con el parasitismo y la supervivencia en esta especie. El grave coste de supervivencia de la autotomía en la época de cría, especialmente en los machos, podría ser el resultado de complicadas interacciones entre la pérdida de la cola, la inmunidad, los patógenos y la reproducción.

(c) Los depredadores aviares influyen en la supervivencia de las lagartijas por dos vías

Nuestros resultados mostraron que el alcaudón común y el cernícalo vulgar redujeron tanto la autotomía como la tasa de supervivencia, mientras que la garceta bovina sólo influyó en la tasa de supervivencia. Esto sugiere que los depredadores aviares controlan la población de T. viridipunctatus por medio de dos vías: los depredadores pequeños, los alcaudones (17-20 cm, 27-37 g) y los cernícalos (33-39 cm, 136-314 g), promueven la autotomía caudal y los consiguientes costes de supervivencia, mientras que el depredador grande, la garceta bovina (50 cm, más de 400 g), reduce la supervivencia directamente. El drongo negro contribuye uniformemente a ambos efectos durante todo el año, pero en una magnitud ligeramente inferior a la de los otros tres depredadores.

El significado ecológico de la tasa de autotomía en la naturaleza ha sido ampliamente debatido durante varias décadas, debido a las inferencias contrarias sobre la tasa de autotomía y la depredación (, revisión en ), y los ecologistas matemáticos han sugerido que la tasa de autotomía, la tasa de supervivencia y la presión de la depredación deben medirse en el campo para abordar esta controversia . Al incorporar todos estos factores en condiciones naturales, nuestros resultados sugieren fuertemente que sólo evaluar la tasa de autotomía es insuficiente para evaluar la presión de depredación. El sistema de estudio de Takydromus establece un marco para el estudio a largo plazo de la autotomía y la depredación y proporciona una respuesta satisfactoria a este debate de larga duración.

Conclusión

Nuestro estudio encontró una clara evidencia para responder a las preguntas de larga data sobre la autotomía caudal. Los grandes depredadores (es decir, las garcillas bueyeras) causan una mortalidad directa, mientras que los pequeños depredadores (es decir, los alcaudones y los cernícalos) promueven tanto la autotomía como la mortalidad. La pérdida de la cola en T. viridipunctatus tuvo un grave coste de supervivencia, sobre todo en los machos durante la época de cría, lo que supuso una disminución de la supervivencia superior al 30%. La diferencia relacionada con el sexo en el impacto de la pérdida de la cola puso de manifiesto la importancia de los costes reproductivos en esta especie sexualmente dicromática. Y lo que es más importante, el riesgo de mortalidad disminuyó drásticamente tras la regeneración de la cola, demostrando el beneficio de esta respuesta energéticamente costosa y explicando aún más el mantenimiento de este rasgo como una estrategia evolutivamente beneficiosa para las interacciones depredador-presa a largo plazo.

Accesibilidad a los datos

Los datos están disponibles en Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Contribuciones de los autores

Intereses en competencia

Declaramos que no tenemos intereses en competencia.

Financiación

Este experimento fue apoyado por el Ministerio de Ciencia y Tecnología de Taiwán (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 y MOST 102-2621-B-003-003-MY3) y se realizó de acuerdo con la Ley de Conservación de la Vida Silvestre de Taiwán.

Notas al pie

El material suplementario electrónico está disponible en línea en https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.