Microorganismos oxidantes del amoníaco: actores clave en la promoción del crecimiento de las plantas
Microorganismos oxidantes del amoníaco: actores clave en la promoción del crecimiento de las plantas
Adenike Eunice Amoo1 y Olubukola Oluranti Babalola1*
1Food Security and Safety, Faculty of Natural and Agricultural Sciences, North-West University, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, South Africa. *Autor correspondiente: [email protected]
Resumen
El nitrógeno (N) es el nutriente mineral más importante que necesitan las plantas. Aunque algunas plantas pueden utilizar directamente el N, el amonio (NH4+) y el nitrato (NO3-) son las únicas formas de N utilizables para la mayoría de las plantas. Las bacterias oxidantes del amoníaco (AOB) y las arqueas oxidantes del amoníaco (AOA) son las principales responsables de la conversión del N en formas utilizables. Debido a la importancia de los oxidantes de amoníaco (AOA), los factores que afectan a su abundancia y actividad han sido un importante foco de investigación a lo largo de los años. Esta revisión se centra en la diversidad de AOs, los factores que afectan a su abundancia y actividad en diferentes tipos de suelo y el mecanismo de nitrificación. Una mejor comprensión de los efectos combinatorios de los AOs altamente activos y los métodos para limitar la pérdida de nitrato de los suelos puede mejorar la gestión del nitrato en los suelos y mejorar el rendimiento de las plantas.
Palabras clave: Abiótico, amoníaco, biótico, diversidad, nitrificación, nitrógeno
1. Introducción
El amoníaco está presente de forma natural en el medio ambiente y puede encontrarse en el suelo, donde es una importante fuente de nitrógeno para las plantas. El amonio no suele acumularse en los suelos porque es rápidamente convertido por los microbios del suelo. El amoníaco y el amonio son sustratos energéticos primarios y son importantes fuentes de nitrógeno para los microorganismos del suelo (Daebeler et al., 2014). La oxidación del amoníaco o del amonio por parte de los organismos se conoce como nitrificación, y los microorganismos que están asociados a la rizosfera de las plantas prosperan en la filosfera. Estos organismos viven en el interior de las plantas como endófitos, en la superficie de las plantas como epífitos y en los suelos que rodean las raíces. Pueden ser beneficiosos, dañinos o perjudiciales para el crecimiento y el desarrollo de las plantas. Sin embargo, cabe destacar que la mayoría de los diferentes microorganismos colonizadores de plantas siguen un estilo de vida comensal (Knief, 2014). Los microorganismos del suelo son los que más contribuyen a la diversidad de los ecosistemas terrestres y son los principales controladores de casi todos los ciclos biogeoquímicos globales. Son esenciales en el mantenimiento de la salud de las plantas a través de sus funciones de ciclo de nutrientes y las relaciones con otros organismos (Hassan et al., 2015).
La nitrificación describe la oxidación del amonio (NH4+) o del amoníaco (NH3) a nitrato por parte de los organismos vivos y es una actividad primaria dentro del ciclo del nitrógeno (N). La oxidación de amonio a nitrato es un proceso de dos pasos que implica la transformación de amonio o amoníaco a nitrito y la conversión de nitrito a nitrato. El primer paso de la nitrificación, que limita la velocidad, es la oxidación del amoníaco a nitrito. Se creía que este proceso estaba controlado únicamente por las bacterias oxidantes del amoníaco (AOB), que se aislaron por primera vez en el siglo XIX (Prosser y Nicol, 2012). El reciente descubrimiento de las arqueas oxidantes del amoníaco ha cuestionado esta idea (Könneke et al., 2005). En el primer paso de la nitrificación, el amoníaco se convierte en hidroxilamina mediante la enzima amoníaco monooxigenasa. A continuación, la hidroxilamina se convierte en nitrito mediante la enzima hidroxilamina oxidorreductasa. Las bacterias oxidantes de nitrito que producen la enzima nitrito oxidorreductasa ayudan a la conversión de nitrito en nitrato (Kowalchuk y Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) informaron de que las arqueas oxidantes del amoníaco (AOA) eran más abundantes que las bacterias oxidantes del amoníaco en diferentes suelos europeos. Este fue el primer estudio que reveló la importancia de las AOA en la oxidación del amoníaco, y varios estudios han demostrado la importancia de las AOA en la oxidación del amoníaco del suelo en los últimos años.
La importancia del nitrógeno para las plantas no puede ser exagerada. Es el nutriente más esencial que necesitan las plantas, ya que es un componente de los ácidos nucleicos, que constituyen el ADN de todos los organismos. También es un componente de la clorofila que se utiliza para la fotosíntesis. Controla en gran medida el rendimiento de los campos, el patrón de crecimiento de las plantas y su composición química (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). No todas las plantas son capaces de utilizar directamente el nitrógeno atmosférico, y la mayoría solo son capaces de utilizar formas inorgánicas de nitrógeno, como el amonio y el nitrato. Aunque sólo está presente de forma transitoria en el suelo, el nitrato es una forma crucial de nitrógeno que puede ser asimilada por las plantas (Crawford, 1995). La oxidación del amoníaco por parte de los microbios es de gran importancia porque los oxidantes del amoníaco son responsables de la producción de aproximadamente 10 kg de N/ha de nitrato, que es aproximadamente el 90% del suministro anual de nitrógeno fijado (Smith et al., 1998).
La función de los microbios oxidantes del amoníaco no puede ser exagerada en los suelos. Esta revisión se centra en los factores que afectan a la abundancia y la actividad de los microbios oxidantes de amoníaco y discute la importancia de los microbios oxidantes de amoníaco en la nitrificación en diferentes tipos de suelo.
2. Nitrificación autotrófica
La nitrificación en el suelo está controlada por microorganismos nitrificantes autotróficos (arqueas y bacterias oxidantes de amoníaco) (Prosser y Nicol, 2012). La oxidación del amoníaco/amonio por parte de los microorganismos autótrofos es un proceso de dos pasos que implica la transformación del amonio por parte de la monooxigenasa del amoníaco en hidroxilamina (NH2OH), que posteriormente se convierte en NO2- por la hidroxilamina oxidorreductasa (De Boer y Kowalchuk, 2001). La nitrificación quimiolitotrófica se limita a un grupo comparativamente reducido de microorganismos (Head et al., 1993). La amoníaco monooxigenasa (amo) es la principal enzima responsable de la nitrificación quimiolitotrófica. La amoníaco monooxigenasa es una enzima unida a la membrana que tiene tres subunidades, amoA, amoB y amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). El gen amoA, que es un sello metabólico de los microorganismos nitrificantes autótrofos, ha sido utilizado como un proxy molecular en microbiología ambiental (Stahl y de la Torre, 2012).
3. Nitrificación heterotrófica
Se ha argumentado que la aparición de nitrificación en suelos con un pH bajo es indicativa de nitrificación heterotrófica (Zhang et al., 2015). Sin embargo, De Boer y Kowalchuk (2001) informaron de que los nitrificantes autótrofos tolerantes al ácido también podrían desempeñar ese papel. Los nitrificantes heterótrofos pueden utilizar tanto sustratos orgánicos como inorgánicos. Los indicadores reales de la nitrificación heterotrófica pueden haber sido malinterpretados, ya que algunos nitrificantes heterotróficos también tienen capacidades desnitrificantes y acumulan poco o ningún nitrato (Matheson et al., 2003). Stutzer y Hartleb (1896) investigaron y dieron cuenta de un hongo que tenía la capacidad de producir nitrato. Posteriormente se han implicado muchos otros organismos heterótrofos en la oxidación de diferentes compuestos de nitrógeno en cultivo (Schimel et al., 1984). Diferentes estudios han demostrado la importancia de la nitrificación heterótrofa. La nitrificación por heterótrofos difiere notablemente de la nitrificación autótrofa porque no está asociada al crecimiento celular (Zhang et al., 2015).
4. Diversidad de oxidantes de amoníaco
Numerosos microorganismos, incluyendo bacterias, arqueas e incluso hongos, tienen capacidad de oxidación de amoníaco. Los AOB están ampliamente distribuidos en el suelo. La conversión de amoníaco en nitrito, que es el primer paso y el que limita la tasa de nitrificación, está controlada por AOB quimiolitoautótrofos, y estos organismos tienen la capacidad de hacer un uso eficaz de este proceso como su única fuente de energía (Matsuno et al., 2013). Se han reportado varias bacterias como oxidantes de amoníaco, incluyendo Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012)y Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Los géneros Nitrosomonas y Nitrosospira son miembros de un grupo monofilético en la subdivisión β de las Proteobacterias (Matsuno et al., 2013). El género Nitrosococcus pertenece a la γ-subdivisión de las Proteobacterias y los miembros de este género sólo oxidan el amoníaco en ambientes marinos (Teske et al., 1994). Paracoccus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha y Alcaligenes faecalis son bacterias nitrificantes heterótrofas (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).
La presencia del gen amoA en la especie no cultivada Crenarchaeota fue revelada a través de estudios metagenómicos complementarios de agua de mar (Venter et al., 2004) y suelo (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, que se aisló del sustrato rocoso de un tanque de acuario marino tropical, fue el primer AOA identificado. Es el primer nitrificante quimiolitoautótrofo identificado y el primer mesófilo identificado en el grupo marino I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). Los AOA son miembros del nuevo filo Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). Se identificaron por primera vez como miembros de Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Otros nitrificadores arqueológicos son Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum y Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Se creía que la nitrificación sólo era producida por bacterias y arqueas. Sin embargo, algunos hongos como Aspergillus flavus, Penicillium y Absidia cylindrospora, han sido implicados en este proceso (Zhu et al., 2015).
4.1. Mecanismo de oxidación del amoníaco por microorganismos oxidantes del amoníaco
La nitrificación se divide en dos procesos, la nitritación y la nitratación. La nitritación es el primer paso de la nitrificación y puede dividirse en tres pasos: (1) la oxidación del amoníaco en hidroxilamina que tiene lugar con la ayuda de la enzima amoníaco monooxigenasa (amo); (2) la reducción de la hidroxilamina en nitrito; y (3) la conversión de electrones, iones de hidrógeno libres y oxígeno en agua. La nitritación provoca la acidificación del medio ambiente.
La nitratación es el segundo paso de la nitrificación y en este proceso interviene la enzima nitrito oxidorreductasa, producida por las bacterias nitrito-oxidantes (NOB). La nitratación se divide en dos pasos: (1) la oxidación del nitrito en nitrato por la enzima nitrito oxidorreductasa; y (2) el ensamblaje de oxígeno, protones y electrones en el agua. Cuando la tasa de nitritación es más rápida que la de nitratación, el nitrito se acumula y da lugar a la proliferación de óxido nitroso. Cuando la nitratación es más rápida, sólo se produce una pequeña cantidad de nitrito (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Figura 1)
Figura 1. El mecanismo de la nitrificación
4.2. Función y actividad de los microbios oxidantes de amoníaco en diferentes tipos de suelo
La diversidad de microorganismos del suelo es extremadamente grande y la estructura, el crecimiento y la actividad de las comunidades microbianas en los suelos pueden ser evaluados por factores bióticos y abióticos. En diferentes sistemas edáficos, la modulación de los factores ambientales provoca cambios en las comunidades de microbios oxidantes del amoníaco (Shen et al., 2012).
4.2.1. pH
Varios factores, como los cambios en el uso del suelo, la deposición de ácidos y el fuego, influyen significativamente en el pH de los suelos. Las comunidades microbianas, y los ciclos biogeoquímicos que median, se ven significativamente afectados por el pH del suelo. Los hongos prosperan más que las bacterias en los suelos con pH bajo, y el pH del suelo influye en gran medida en la diversidad bacteriana y la estructura de la comunidad. Estudios anteriores han demostrado que la estructura de la comunidad de microbios que oxidan el amoníaco está muy influenciada por el pH (Zhang et al., 2012). Por lo tanto, el pH del suelo es un indicador de la abundancia relativa de los microorganismos oxidantes del amoníaco presentes en los suelos, la única propiedad del suelo con capacidad para hacerlo (Prosser y Nicol, 2012).
El pH del suelo es bajo para aproximadamente el 30% de la superficie total de la tierra en el mundo, y aproximadamente el 54% de la tierra que es adecuada para el cultivo en el mundo tiene suelo ácido (Che et al., 2015). Como resultado de las bajas concentraciones de nitrato en los suelos ácidos (pH del agua < 5), a principios del siglo XX se creía que la nitrificación no se producía en dichos suelos (Noyes y Conner, 1919). A mediados del siglo XX, se supo que la nitrificación podía tener lugar en tales suelos y que el bajo pH del suelo no dificulta la actividad de los microorganismos nitrificantes (Robertson, 1982). Sin embargo, en los suelos acidificados, la intensidad de la nitrificación es menor que la que se puede alcanzar en suelos con valores de pH más altos (Yao et al., 2011). Una disminución de la disponibilidad de NH3 provoca un descenso exponencial del pH del suelo (De Boer y Kowalchuk, 2001). Además, la fertilidad de los suelos ácidos es baja debido a la existencia de metales tóxicos y a la escasez de nutrientes, lo que posiblemente influye en los microorganismos nitrificantes del suelo (AOB y AOA). Existen excepciones a esta generalización (Yao et al., 2011)que pueden atribuirse al hecho de que los organismos nitrificantes tolerantes al ácido pueden ser activos tanto en suelos con valores de pH altos como bajos, mientras que aquellos organismos que no son tolerantes al ácido sólo funcionan en suelos con un pH más alto.
Estudios recientes han demostrado que los AOA son los oxidantes de amoníaco más activos en suelos ácidos, aunque se han sugerido diferentes mecanismos para la actividad de los AOB en dichos ambientes (Zhang et al., 2012). Diversos estudios han cuantificado la importancia comparativa de la nitrificación heterotrófica y autotrófica en suelos forestales o de pastos con pH bajo. (Tabla 1)
Tabla 1: Efecto del pH sobre la población microbiana nitrificante en diferentes tipos de suelo
Se han comprobado diversos mecanismos por los que el pH del suelo afecta a la actividad y crecimiento de grupos funcionales de microbios mediante una combinación de estudios fisiológicos y de microcosmos del suelo (Nicol et al., 2008, De Boer y Kowalchuk, 2001).
4.2.2. Biodisponibilidad de nutrientes
Las actividades de los microorganismos nitrificantes pueden verse restringidas por la disponibilidad de una gama limitada de sustratos y es una característica importante que controla la nitrificación heterotrófica (Zhang et al., 2014). Existen dos vías por las que se produce la producción de nitrato a partir de amoníaco en el suelo, bien a través de la acción de los nitrificadores quimioautótrofos o bien mediante la nitrificación heterótrofa, que está controlada por bacterias u hongos nitrificantes heterótrofos (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). Dependiendo de la disponibilidad de sustratos en el suelo, los hongos nitrificantes tienen la capacidad de cambiar a otras vías de nitrificación (Aarnio y Martikainen, 1992). La contribución de la nitrificación heterótrofa puede ser determinada por la relación C/N del sustrato de N. La posesión de una elevada relación C/N por parte de los compuestos orgánicos de N, que intensifica la biodisponibilidad del C, puede estimular el crecimiento de las bacterias heterótrofas, lo que provoca la inhibición y el desplazamiento del crecimiento de las bacterias nitrificantes y la actividad de los nitrificantes autótrofos. La inhibición de la competencia microbiana es una posible consecuencia de la producción de subproductos por parte de los hongos nitrificantes. Los sustratos inorgánicos y orgánicos pueden utilizarse eficazmente como fuentes de nitrificación. Los compuestos de nitrógeno de diferentes fuentes pueden funcionar como sustratos para la nitrificación heterótrofa. Los compuestos orgánicos de nitrógeno se han utilizado como sustratos para la nitrificación heterotrófica en suelos ácidos (Zhang et al., 2014).
Los sustratos en el suelo son determinantes de la vegetación que se puede encontrar en un área particular. La eficiencia de reabsorción de N de los distintos tipos de vegetación es diferente y, debido a ello, los distintos grupos de plantas tienen diferentes concentraciones de N y diferentes relaciones C/N. La población vegetal de una determinada localidad influye en las actividades de los microorganismos presentes en el suelo y en el ciclo de los nutrientes (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).
Se ha argumentado que la influencia y la disponibilidad de los sustratos en la nitrificación son más importantes que el pH. La adición de sustratos en diferentes tratamientos puede provocar cambios notables en el pH del suelo. Por ejemplo, Zhang et al. (2014)informaron de cambios significativos en el pH del suelo tras la adición de sustratos. Las bajas concentraciones de amonio pueden frenar el crecimiento de los AOA o hacer que la concentración de N de los ecosistemas sea baja (Könneke et al., 2005). La demanda de NH3 para el crecimiento microbiano difiere entre AOA y AOB. La abundancia de AOB disminuye con la profundidad del suelo, mientras que el AOA muestra poca variación (Leininger et al., 2006). Se cree que el crecimiento de los AOB se ve favorecido cuando las condiciones del suelo son fértiles, mientras que los AOA tienen preferencia por los entornos oligotróficos o de baja fertilidad (Erguder et al., 2009). Los AOB prosperan en condiciones de alta disponibilidad de NH3, mientras que los AOA prefieren condiciones de bajo NH3 (Di et al., 2010). La respuesta de la nitrificación a la disponibilidad de NH4+ puede determinarse mediante la cinética de Michaelis-Menten, y este modelo se ha utilizado para caracterizar algunos nitrificantes en el suelo (Stark y Firestone, 1996).
4.2.3. Temperatura Temperatura
Los microorganismos del suelo son muy sensibles a las altas temperaturas. La actividad microbiana generalmente aumenta con el aumento de la temperatura en el rango típico de temperatura ambiente (Gilliam et al., 2015).La sensibilidad de la mineralización de la materia orgánica del suelo a la temperatura se ve afectada por el tipo y la disponibilidad del sustrato (von Lützow y Kögel-Knabner, 2009). La temperatura del suelo puede influir en la cantidad de nitrógeno que está presente en el suelo para el uso de las plantas y determina el destino de este nitrógeno (Thangarajan et al., 2015). La temperatura es un factor determinante del funcionamiento de los procesos biológicos que intervienen en la transformación del nitrógeno en los suelos. Al igual que todos los demás microorganismos, los nitrificantes responden a los cambios de temperatura, y la tasa de nitrificación en el suelo está muy influenciada por la temperatura. A temperaturas del suelo inferiores a 10ºC, la ocurrencia de amonificación en lugar de nitrificación es mayor (Emmer y Tietema, 1990). Debido al impacto de las diferentes comunidades microbianas en la nitrificación, el impacto de la temperatura en los diferentes horizontes del suelo podría ser disímil (Schütt et al., 2014).
La ecuación de Arrhenius o la función Q10 pueden describir la tasa de mineralización del nitrógeno en respuesta a la temperatura (Kladivko y Keeney, 1987). La respuesta de la nitrificación a la temperatura está correlacionada con las zonas climáticas (Malhi y McGill, 1982). Las condiciones climáticas de las regiones más cálidas favorecen la nitrificación con una temperatura óptima de 35 °C, y el proceso sigue teniendo lugar a temperaturas de hasta 50 °C (Myers, 1975). Los patrones globales de almacenamiento de nitrógeno del suelo y la estabilidad de la materia orgánica del suelo pueden no ser los únicos factores determinantes de cómo la mineralización del nitrógeno del suelo responde al cambio climático. La relación entre la recalcitrancia de la materia orgánica y la función de respuesta a la temperatura también podría ser un factor (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002) investigaron la variación entre suelos en respuesta a la temperatura de la mineralización neta del nitrógeno y la nitrificación. Informaron de que el clima regional determina la relación entre la temperatura y la oxidación del amoníaco. Thangarajan et al. (2015)estudiaron la influencia de la temperatura en la transformación del nitrógeno entre las fuentes de nitrógeno orgánico e inorgánico. Informaron de que 2 4°C es la temperatura óptima en todos los suelos estudiados excepto en uno. Su estudio demostró una relación entre la temperatura óptima para la nitrificación y las condiciones ambientales. Además, los experimentos en microcosmos realizados por Tourna et al. (2008) demostraron que la estructura de la comunidad de arqueas oxidantes de amoníaco aumentaba a medida que se incrementaban las temperaturas de incubación.
En ecosistemas de alta latitud y altitud, los procesos de la estación fría contribuyen significativamente a la mineralización anual del nitrógeno en el suelo (Schütt et al., 2014). Aunque las bacterias nitrificantes autótrofas no prosperan a temperaturas frías (Cookson et al., 2002), la actividad microbiana en el suelo puede dar un registro satisfactorio de la mineralización neta de nitrógeno (30 50%) durante todo el año, ya que los microorganismos permanecen fisiológicamente activos en las películas de agua no congeladas (Kielland et al., 2006). Utilizando métodos microbiológicos y moleculares, Schadt et al. (2003) informaron de que el pico de biomasa microbiana del suelo de la tundra se produce cuando está bajo la nieve. Se ha demostrado que el anabolismo y el catabolismo persisten entre -4 y +9 °C, y estos procesos pueden conducir a una expansión de la demanda microbiana de nitrógeno, especialmente en los suelos boreales (Drotz et al., 2010). A temperaturas inferiores a 5 °C, la intensidad de la actividad de los microorganismos en los suelos templados puede disminuir (Pietikäinen et al., 2005). Sin embargo, Schütt et al. (2014) informaron de la observación de la nitrificación bruta a bajas temperaturas (-4 – 8°C), lo que sugiere que los microorganismos nitrificantes son funcionales a tales temperaturas.
La temperatura óptima para la actividad de nitrificación de los oxidantes de amoníaco ha sido reportada por diferentes estudios, que van desde 20 – 37°C (Stark, 1996). Justice y Smith (1962) informaron que la tasa de nitrificación a 25°C era mayor que a 35°C. Contenido de agua en el suelo
En muchos entornos, la actividad de los microorganismos puede verse limitada por la humedad, ya que se produce una reducción de la actividad enzimática en muchos microbios cuando la accesibilidad al agua es baja (Stark y Firestone, 1995). La humedad es un factor ambiental importante que influye en la mineralización del nitrógeno en el suelo a través de su efecto en la accesibilidad de los sustratos a los nitrificantes, impactando en su fisiología y metabolismo (Norton y Stark, 2011, Marcos et al., 2016). Las tasas de nitrificación neta se elevan a medida que aumenta el contenido de agua del suelo. Sin embargo, el exceso de agua en los suelos también conduce a la limitación de oxígeno, lo que reduce la tasa de nitrificación (Norton y Stark, 2011). Cuando el suelo está seco, las películas de agua presentes en los poros del suelo se vuelven delgadas, inhibiendo el movimiento de los sustratos hacia los nitrificadores (Stark y Firestone, 1995). La relación entre la humedad y la producción de nitratos en el suelo es fuerte y positiva porque, aunque la nitrificación es un proceso aeróbico, el metabolismo microbiano y la difusión de los sustratos se ven potenciados por la humedad del suelo (Osborne et al., 2016). Los oxidantes de amoníaco se ven afectados negativamente por la limitación del agua del suelo de varias maneras. Por ejemplo, las células microbianas ven restringida la cantidad de amoníaco disponible; el crecimiento y el metabolismo de las células microbianas se ven afectados negativamente debido al aumento de las concentraciones de solutos; y la actividad microbiana se vuelve baja porque el potencial hídrico intracelular también disminuye (Hu et al., 2015). Varios estudios han demostrado un aumento en la abundancia del gen amoA en respuesta al agua del suelo (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)
5. Conclusiones
El amoníaco es ubicuo en la naturaleza y es un sustrato utilizado para producir nitrato. Las bacterias y arqueas oxidantes del amoníaco son los principales actores que participan en la conversión del amoníaco en nitratos. El nitrato es la única forma de nitrógeno que puede ser utilizada por la mayoría de las plantas. Algunos factores, como el pH, la disponibilidad de sustrato, la temperatura y el contenido de humedad, pueden dificultar la actividad y determinar la abundancia de los oxidantes del amoníaco. Para obtener un rendimiento y un crecimiento óptimos de las plantas, estos factores deben tenerse en cuenta y optimizarse.
Queda mucho por descubrir en relación con los oxidantes del amoníaco. El cultivo de diferentes oxidantes de amoníaco eficaces y el uso de un consorcio de tales microbios para aumentar la producción de nitrato es un área de investigación que debería estudiarse activamente. También deberían investigarse formas más eficaces de reducir la pérdida de nitrato del suelo.
Agradecimientos
La AEA desea agradecer a la Universidad del Noroeste la beca de postgrado. Este trabajo se basa en la investigación apoyada por la Fundación Nacional de Investigación de Sudáfrica (Grants Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).
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