Morfología y taxonomía de Aphanizomenon spp. (Cyanophyceae) y especies relacionadas en el río Nakdong, Corea del Sur

Dentro del género Aphanizomenon, Komárek y Komárková (2006) y Komárek (2013) distinguieron tres grupos para su clasificación. El primer grupo (i) incluye la especie tipo Aph. flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault 1888 y Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar 2008, junto con Aph. yezoense, Aph. paraflexuosum, Aph. flexuosum, Aph. solvenicum, Aph. platense y Aph. hungaricum. Los tricomas de los taxones Aph. flos-aquae y Aph. klebahnii siempre formaron fascículos macroscópicos y microscópicos, y éstos fueron capaces de causar floraciones intensas en aguas estancadas eutróficas (Hindák 2000). Aph. flos-aquae era una especie común con Microcystis spp. y Anabeana spp. y el principal componente de la floración del agua en el río Nakdong (Park et al. 2015; Yu et al. 2014). Mientras que Aph. klebahnii se describió por primera vez en Corea del Sur. El grupo (ii) incluía especies con tricomas ligeramente curvados o flexuosos. Las células terminales eran estrechas, alargadas e hialinas con punta aguda. Los aquinetes estaban alejados de los heterocitos. Este grupo incluía a Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005, junto con C. elenkinii, Aph. tropicalis, Aph. capricorni y Aph. ussatchevii. C. issatschenkoi se describió por primera vez en el río Nakdong. El grupo (iii) estaba compuesto por especies descritas como morfotipo de Aphanizomenon gracile con tricomas rectos, solitarios y con extremos estrechos, que pertenecen a la vecindad de Dolichospermum según las secuencias moleculares. Aph. skujae Komárková-Legnerová et Cronberg 1992 pertenecía a este grupo, junto con Aph. gracile, Aph. Schindleri, Aph. manguinii, Aph. chinense y Aph. sphaericum. La identificación de las especies es el primer informe en Corea del Sur.

Las cuatro especies investigadas en el río Nakdong se clasificaron en el género Aphanizomenon (Aph. flos-aquae, Aph. klebahnii, Aph. skujae) y en el género Cuspidothrix (C. issatschenkoi). Las características morfológicas de los tricomas, heteróclitos y acinetos de las muestras naturales recogidas en el río Nakdong se muestran en las Figs. 2 y 3 y en la Tabla 1 y las investigadas a partir de los estudios citados se muestran en la Fig. 4.

Fotografías del género Aphanizomenon de muestras naturales recogidas en el río Nakdong. a Aph. flos-aquae. b Aph. klebahnii. c Aph. skujae. d Cuspidothrix issatschenkoi

Sistemática del género Aphanizomenon y género Cuspidothrix

Clase Cyanophyceae Sachs 1874

Orden Nostocales Borzi 1914

Familia Nostocaceae C.A. Agardh 1824 ex Korchner 1898

Género Aphanizomenon Morren ex Bornet et Flahault 1888

Aphanizomenon flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault 1888

Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar 2008

Aphanizomenon skujae Komárková-Legnerová et Cronberg 1992

Género Cuspidothrix Rajaniemi et al. 2005

Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005

Morfología y taxonomía de especies individuales

Aphanizomenon flos-aquae Ralf ex Bornet et Flahault (Fig. 2a; Fig. 3A-1~D-1)

(Smith 1950, p. 585, fig. 503; Hirose et al. 1977, p. 85, pl. 36 3a-3d; Komárek y Kováčik 1989, fig. 8; John et al. 2002, p. 96, pl. 18g-j; Rajanieimi et al. 2005b, Fig. 7. a; Komárek y Komárková 2006, Fig. 6; Komárek 2013, p. 688, Fig. 853)

Sinónimos: Aphanizomenon incurvum Morren 1835; Aphnizomenon cyaneum Ralfs 1850; Aphanizomenon holsaticum Richter 1896; Aphanizomenon americanum Reinhard 1941

Esta especie era común en el agua dulce asiática no solo en Corea del Sur (Park et al. 2015; Ryu et al. 2016), sino también en China (Wu et al. 2010; Ma et al. 2015) y en Japón (Takano e Hino 2009; Yamamoto 2009). Las muestras estudiadas se recogieron en todas las estaciones. La especie se caracterizó por una tendencia a agregar tricomas en fascículos paralelos que pueden alcanzar un tamaño macroscópico de hasta 2 cm. Los tricomas de la especie eran rectos o doblados, cilíndricos y ligeramente constreñidos en las paredes transversales. Otros rasgos morfológicos son la isopolaridad y los extremos cilíndricos-redondeados (Fig. 2a). Los tricomas se desintegraban fácilmente al agitar o fijar la solución durante el examen microscópico (Fig. 5). Las células eran de cilíndricas a ligeramente barriladas, isodiamétricas con protoplasto verde oliva y numerosos aerotopos, de 4-12,1 × 3,6-5,6 μm; las células terminales eran alargadas y de hasta 19,1 de longitud, sin aerotopo, casi hiladas, generalmente con restos característicos de citoplasma en forma de irregular (Fig. 3A-1). Los heterocitos eran intercalares, solitarios (hasta 3) en un tricoma, cilíndricos y de 6,6-8,5 × 5-8,5 μm. La variabilidad morfológica de los akinetes de las muestras naturales recogidas en el río Nakdong era bastante menor. Komárek (2013) informó de que los akinetes eran de 40-220 × 6-10,8 μm, aunque en su mayoría eran de 30-62 × 5,2-7,5 μm, intercalares, cilíndricos largos y distantes del heteróclito (Tabla 1).

Ecología: Esta especie es planctónica en el embalse eutrófico (Komárek 2013). Ha mostrado un crecimiento positivo dentro de un amplio rango de temperaturas (16-25 °C) (Preussel et al. 2009) y puede crecer por debajo de 10 °C (Üveges et al. 2012). Tiene una ventaja competitiva en situaciones de baja intensidad de luz (Mehnert et al. 2010). Recogimos este espécimen en cuerpos de agua de estado mesotrófico o eutrófico (rango de fósforo total 0,017-0,040 mg L-1).

Material examinado: Sangju (jun. 2015, oct. 2015, dic. 2015, nov. 2015, ene. 2015, may. 2016), Daegu (jun. 2015, oct. 2015, dic. 2015, nov. 2015, ene. 2016, feb. 2016, mar. 2016, abr. 2016, may. 2016), Haman (jun. 2015, oct. 2015, dic. 2015, nov. 2015, ene. 2016, feb. 2016, mar. 2016, abr. 2016, mayo 2016)

Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar (Fig. 2b; Fig. 3A-2~D-2)

(Hirose et al. 1977, p. 85, pl. 36 4a-4b; Komárek y Kováčik 1989, fig. 9; Komárek 2013, p. 690, Fig. 855)

Sinónimos: Aphanizomenon flos-aquae var. klebahnii Elenkin 1909; Aphnizomenon klebahnii Elenkin 1909 (Nomen alternat.)

Las floraciones de esta especie se han observado con frecuencia en los lagos japoneses (Yamamoto 2009); sin embargo, la especie no se ha registrado en Corea del Sur. Los tricomas sueltos de la especie se agrupaban en paralelo en fascículos fusiformes y tenían una longitud de hasta 2 mm. Los tricomas eran cilíndricos rectos o ligeramente arqueados; casi no se estrechaban en las paredes transversales o lo hacían muy ligeramente; eran isopolares, en ambos extremos con células cilíndricas alargadas; y no se estrechaban (Fig. 2b). Las células eran cilíndricas o ligeramente en forma de barril, isodiamétricas, con protoplasto verde oliva con numerosos aerotopos, y de 3,9-8,3 × 3,6-4,9 μm; las células terminales eran alargadas, de hasta 12 μm de longitud, sin aerotopos, y con el citoplasma restante en forma de granulación fina (Fig. 3A-2). Los heterocitos eran solitarios, intercalares, de 1 a 2 en el tricoma, ovalados a cilíndricos, y de 5,5-6,7 × 3,2-4,0 μm. Los aquinetes se desarrollaban asimétricamente en el tricoma, eran intercalares, solitarios o raramente en pares, cilíndricos alargados y de 26-39 × 4,5-5,9 μm (Tabla 1). Esta especie era muy similar a la especie, Aph. flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault, concretamente en la forma, el tamaño y el color de las células, la célula terminal y los heterocitos. Sin embargo, esta especie se diferencia de Aph. flos-aquae únicamente por el tamaño y la forma de los fascículos, que es macroscópica en Aph. flos-aquae y microscópica en Aph. klebahnii (Fig. 6, Tabla 1).

Ecología: Esta especie es planctónica en embalses eutróficos hasta hipertróficos (Komárek 2013). Está adaptada a las altas temperaturas del agua (Yamamoto y Nakahara 2006). Recogimos este espécimen en cuerpos de agua de estado mesotrófico o eutrófico (rango de fósforo total 0,028-0,036 mg L-1).

Material examinado: Daegu (oct. 2015, nov. 2015), Haman (oct. 2015, feb. 2016)

Aphanizomenon skujae Komárková-Legnerová et Cronberg (Fig. 2c; Fig. 3A-3, B-3, D-3)

(Komárek y Komárková 2006, Fig. 17)

Sinónimos: Aphanizomenon cf. flos-aquae var. klebahnii sensu Skuja 1956

La identificación de esta especie es el primer informe en Corea del Sur. Los tricomas de la especie eran solitarios, finos, rectos, doblados o irregularmente curvados, y sin mucílago (Fig. 2c). Las células eran generalmente con aerotopos, particularmente en la parte central, hacia los extremos a veces más hialinos, 4,8-8,4 × 1,2-2,5 μm; las células terminales eran estrechas y alargadas, conteniendo una menor cantidad de pigmento y aerotopos esporádicos. Las células terminales eran de punta roma (Fig. 3A-3). No se encontraron heterocitos en las muestras naturales recogidas en el río Nakdong. Los acinetes eran de ovalados a cilíndricos con extremos redondeados, visiblemente más anchos que las células vegetativas, y con una relación de anchura acinete/tricoma a menudo superior al doble. La variabilidad morfológica de los acinetos de las muestras naturales recogidas en el río Nakdong era bastante pequeña. Komárek (2013) informó de que eran de 20-34 × 2,7-4,7 μm, pero sobre todo de 7,6-11,8 × 3,8-4,6 μm. Los akinetes van de 1 a 2 en número (raramente hasta 3) en una fila, con exospora lisa e incolora; el contenido era verdoso y granular (Tabla 1).

Ecología: Esta especie es planctónica en los lagos. Se distribuye en el norte y en las partes más frías de la zona templada de Eurasia (Komárek 2013). Recogimos este ejemplar en cuerpos de agua de estado oligotrófico (fósforo total 0,009 mg L-1).

Material examinado: Sangju (Jun. 2015)

Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005 (Fig. 2d; Fig. 3A-4~C-4)

(John et al. 2002, p. 96, pl. 18k; Rajanieimi et al. 2005b, Fig. 7. c; Komárek y Komárková 2006, Fig. 31; Figueiredo et al. 2011, Fig. 1. a-c; Ballot et al. 2010. Fig. 1; Komárek 2013, p. 668, Figs. 822-823)

Sinónimos: Aphanizomenon issatschenkoi Usačev 1938

La presencia de esta especie ha sido reportada en aguas dulces de muchos países europeos (Kastovsky et al. 2010) y en Asia, incluyendo China (Wu et al. 2010; Ballot et al. 2010), Japón (Watanabe 1985) y Singapur (Pham et al. 2011). En Corea del Sur, esta especie ha sido descrita una sola vez hasta una fecha reciente en el río Han (Park 2004) y se describe por primera vez en el río Nakdong. La especie se caracterizó por sus tricomas solitarios, doblados o ligeramente enrollados. Los tricomas eran isopolares, cilíndricos en la parte central y continuamente estrechados o puntiagudos hacia los extremos (tricomas desarrollados). Otros rasgos morfológicos son la ausencia o ligera constricción de las paredes transversales y la subsimetría (Fig. 2d). Las células eran de cilíndricas a cilíndricas largas, generalmente con escasos aerotopos, de 4,4-7,0 × 2,5-3,3 μm; la célula terminal era casi hialina y marcadamente puntiaguda. La célula terminal con forma de pelo era en general más estrecha que las células vegetativas y continuamente alargada (Fig. 3A-4). Los heterocitos eran solitarios, intercalares, 1-2 (raramente 3) en un tricoma, cilíndricos, y 6,6-8,7 × 3,4-3,7 μm. No se encontraron Akinetes en las muestras naturales recogidas en el río Nakdong. Esta especie se reconocía fácilmente por los tricomas con células terminales en forma de pelo. Sin embargo, las poblaciones jóvenes de campo de esta especie sin heteróclitos pueden ser fácilmente identificadas erróneamente como la muy similar Rapidiopsis mediterranea Skuja o como las etapas de vida no heterocíticas de Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya y Subba Raju (Moustaka-Gouni et al. 2010).

Ecología: Esta especie es esporádicamente planctónica en embalses mesotróficos y eutróficos (Komárek 2013). Ha mostrado un crecimiento positivo dentro de un rango moderado de temperaturas (22-28 °C) (Dias et al. 2002). También se ha observado que prospera en agua dulce, así como en aguas oligohalinas y salobres (Marshall et al. 2005). Recogimos este ejemplar en masas de agua de estado eutrófico (rango de fósforo total 0,032-0,043 mg L-1).

Material examinado: Haman (oct. 2015, nov. 2015, abr. 2016)