Allopolyploïdie

Preuves de spéciation hybride

La spéciation allopolyploïde est la voie la plus connue de la spéciation hybride. Cela n’est pas surprenant, 40 à 70% des espèces végétales étant polyploïdes. Un examen de la ploïdie chez les plantes suggère que la polyploïdie a été impliquée dans les événements de spéciation de ~2-4% des plantes à fleurs et 7% des fougères (Otto et Whitton, 2000). Les exemples les plus familiers sont peut-être les nombreuses cultures allopolyploïdes que les humains ont domestiquées (notamment le blé, le coton, le tabac, la fraise et le colza). Il existe également de multiples exemples d’espèces allopolyploïdes de formation récente (<200 ans ; par exemple, Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott et Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al, 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009) et Tragopogon (Soltis et al., 2004)), qui ont permis de mieux comprendre les types de changements génétiques impliqués dans l’origine des espèces hybrides (Matyášek et al, 2007 ; Lim et al., 2008 ; Tate et al., 2009 ; Ainouche et al., 2004a ; Salmon et al., 2005, voir également Soltis et Soltis, 2009 pour une revue).

La spéciation allopolyploïde semble souvent impliquer l’hybridation d’espèces récemment introduites, potentiellement invasives, comme on le voit dans les fleurs de Mimulus monkey introduites en Écosse il y a seulement 140 ans (Vallejo-Marin, 2012 ; Figure 2(a)). L’hybridation entre Mimulus guttatus et Mimulus luteus dans leur aire de répartition indigène en Amérique du Nord donne lieu à une descendance triploïde stérile et vigoureuse sur le plan végétatif. Mimulus peregrinus se trouve en Écosse où les deux espèces introduites coexistent et est végétativement vigoureux comme les hybrides triploïdes, mais possède deux fois plus de chromosomes (polyploïde) et est hautement fertile (Vallejo-Marin et Lye, 2013 ; Vallejo-Marin, 2012). Le séquençage génomique de population de M. peregrinus a confirmé que le génome est en mosaïque à partir des deux progéniteurs, et que l’allopolyploïdie a évolué indépendamment au moins deux fois depuis les introductions d’espèces (Vallejo-Marin et al., 2015).

Chez les animaux, la spéciation allopolyploïde semble être rare, car il n’y a pas de surreprésentation des espèces avec un nombre pair de chromosomes (Otto et Whitton, 2000). En général, la ploïdie est rare chez les animaux à reproduction sexuée, probablement en raison de la présence de chromosomes sexuels et d’une mauvaise compensation de dosage, les mécanismes qui équilibrent les produits génétiques entre les sexes, qui peuvent devenir déséquilibrés chez les polyploïdes (Orr, 1990). Cependant, chez les poissons, la polyploïdie est très courante et semble avoir évolué à plusieurs reprises (Leggatt et Iwama, 2003). L’origine répétée de la polyploïdie et l’hybridation fréquente entre les poissons polyploïdes dans la nature suggèrent que l’allopolyploïdie pourrait être plus courante chez les poissons que chez les autres animaux. Comme on pouvait s’y attendre, la plupart des exemples d’allopolyploïdes chez les animaux sont souvent parthénogénétiques ou autoreproducteurs, comme les insectes à bâtonnets (Bacillus) et les escargots d’eau douce (Bulinus truncatus) (Otto et Whitton, 2000). La rainette grise allopolyploïde avec les cris d’accouplement distincts mentionnés précédemment est également un exemple clair d’allopolyploïde se reproduisant sexuellement, où l’évolution de la préférence des femelles pour le cri hybride pourrait rapidement entraîner une spéciation. La meilleure preuve de spéciation allopolyploïde chez les animaux provient peut-être des souches de laboratoire de papillons de nuit à soie hybrides tétraploïdes (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Ces hybrides tétraploïdes ont été créés en laboratoire à l’aide d’une stratégie de  » pont triploïde  » qui implique la fusion de gamètes rares et non réduits (diploïdes) d’une espèce avec un gamète haploïde normal de l’autre espèce pour former une progéniture hybride tétraploïde fertile. Bien que ces hybrides soient fabriqués synthétiquement et ne constituent pas nécessairement une espèce distincte, cet exemple démontre une voie possible vers l’allopolyploïdie chez les animaux.

Similaire à l’allopolyploïdie, la SHH a été plus souvent signalée chez les plantes que chez les animaux. Cependant, le nombre d’espèces hybrides putatives a augmenté de façon spectaculaire dans un large éventail d’organismes qui démontrent les nombreuses voies de spéciation hybride, telles que : les réarrangements chromosomiques dans les espèces de levures hybrides (Greig et al., 2002), le changement de choix d’hôte dans les mouches hybrides chèvrefeuille-magot (Rhagoletis) (Schwarz et al…, 2005), la surperformance de cyprinidés hybrides intermédiaires (Gila seminude) dans la rivière Virgin (Demarais et al., 1992), l’invasion de chabots hybrides (groupe Cottus gobio) dans les eaux troubles du Rhin (Nolte et al., 2005), la divergence des plantes hôtes et les différences altitudinales chez les papillons alpins hybrides intermédiaires (Lycaeides) (Gompert et al., 2006 ; Nice et al, 2013), l’établissement allopatrique de pâquerettes hybrides sur les îles britanniques (Senecio squalidus) (James et Abbott, 2005), les signaux d’accouplement  » queue d’épée  » dérivés de l’hybridation chez Xiphophorus (Schumer et al., 2013 ; Meyer et al, 2006), l’introgression d’indices d’accouplement liés à la couleur des ailes chez les papillons hybrides Heliconius (Sanchez et al., 2015 ; Salazar et al., 2010), le tri des incompatibilités génétiques et le choix d’accouplement basé sur le plumage chez les bruants italiens hybrides (Hermansen et al, 2014 ; Bailey et al., 2015), et l’établissement d’un Penstemon clevelandii hybride génotypique adapté au bord des rochers en Californie du Sud (Straw, 1955 ; Wolfe et al., 1998).

Dans les plantes, il existe plus de 20 exemples bien documentés de SHH (Rieseberg, 1997 ; Gross et Rieseberg, 2005), la meilleure preuve provenant de multiples espèces hybrides de tournesols du désert (Helianthus). L’hybridation entre le tournesol commun (Helianthus annuus) et le tournesol des prairies (Helianthus petiolaris) a conduit à l’établissement d’au moins trois espèces hybrides homoploïdes adaptées au désert : Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003), et Helianthus paradoxus (Welch et Rieseberg, 2002 ; Rieseberg et al., 2003a ; Figure 2 (b)). La ségrégation transgressive des variations provenant des deux espèces parentales a donné naissance à des individus présentant une composition génomique en mosaïque et une  » vigueur hybride  » qui leur a permis de persister dans des environnements extrêmes où les géniteurs ne pouvaient pas le faire, ce qui semble être un résultat courant de l’hybridation (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Les croisements en laboratoire ont permis de reconstituer les arrangements chromosomiques et les phénotypes transgressifs observés chez les espèces du désert (par exemple, petite taille des feuilles, dormance des graines et haute tolérance à la sécheresse et au sel), ce qui confirme les prédictions du modèle de spéciation hybride à génome mosaïque (Rieseberg et al., 2003a ; figure 2). Pour ces espèces de tournesol du désert, les réarrangements chromosomiques et l’isolement écologique semblent avoir été la clé de leur établissement (Gross et al., 2007 ; Gross et al., 2003 ; Gross et Rieseberg, 2005, 2004).

Les papillons Heliconius, en particulier le complexe d’espèces Heliconius melpomene/cydno, fournissent l’un des cas de SHH les plus minutieusement examinés. H. melpomene et H. cydno sont des espèces étroitement apparentées, aux couleurs divergentes, qui se chevauchent géographiquement en Amérique centrale et dans le nord des Andes. Dans la nature, elles sont isolées écologiquement (c’est-à-dire qu’elles divergent dans les préférences de plantes hôtes des larves et de plantes alimentaires des adultes) et altitudinalement, ainsi que par la stérilité des femelles hybrides F1 (revue dans Jiggins, 2008). Cependant, les mâles hybrides sont fertiles et le rétrocroisement facilite l’introgression entre les espèces (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa est une espèce hybride putative de H. cydno et H. melpomene qui présente un motif de couleur intermédiaire, entre en contact géographique avec H. melpomene (Salazar et al., 2005) et se regroupe phylogénétiquement dans le complexe d’espèces H. cydno (sur la base de séquences de gènes nucléaires et de marqueurs pangénomiques) (Quek et al., 2010 ; Flanagan et al., 2004 ; Beltrán et al., 2007). Dans la nature, H. huerippa est isolé de ses progéniteurs par le choix du partenaire basé sur le motif de couleur (Mavarez et al., 2006). De manière surprenante, les rétrocroisements de première génération qui ressemblent à H. huerippa préfèrent également les partenaires ayant leur propre motif de couleur, ce qui suggère qu’une isolation reproductive au moins partielle peut être capable d’évoluer rapidement chez les hybrides d’Heliconius (Melo et al., 2009). Un modèle d’évolution multilocus personnalisé, spatial et basé sur les individus a été construit pour examiner explicitement la probabilité du scénario HHS pour H. huerippa (Duenez-Guzman et al., 2009). Le modèle a montré un soutien clair pour la possibilité d’une origine hybride de H. heurippa lorsque l’hybridation initiale est suivie d’une période prolongée de séparation géographique de l’espèce progénitrice.

Les preuves génomiques suggèrent que H. huerripa pourrait être une espèce à trait hybride. La cartographie génétique a identifié les loci de motifs de couleur responsables des différences de motifs de couleur entre H. heurripa et ses progéniteurs. Les analyses génomiques des populations à travers ces loci de motifs de couleur et les régions neutres, non impliquées dans la variation des motifs de couleur, révèlent une composition génomique hybride, avec relativement peu d’allèles dérivés de H. melpomene dans un fond à prédominance H. cydno (Salazar et al., 2010). Sur les loci du motif de couleur, H. hueurippa est homozygote pour les mêmes combinaisons alléliques de H. melpomene et H. cydno qui ont produit le motif de couleur semblable à celui de H. huerippa dans les rétrocroisements en laboratoire. Bien que les données jusqu’à présent soutiennent la SHH de H. huerippa (cependant, voir Brower, 2012 pour une critique), la composition génomique mosaïque observée chez H. heurripa pourrait également résulter de la variation ancestrale incomplète du tri (voir Figure 1(d)). Cependant, contrairement à la plupart des motifs de couleur des Heliconius, H. heurippa présente un motif de couleur unique non mimétique que l’on ne retrouve chez aucune autre espèce d’Heliconius, ce qui rend peu probable qu’il s’agisse d’une forme ancestrale. D’autres preuves proviennent d’un autre membre du complexe d’espèces H. cydno, Heliconius timareta, où des preuves génomiques suggèrent que l’introgression d’un nouveau motif de couleur des ailes, provenant de l’espèce sympatrique H. melpomene, a donné lieu à une nouvelle lignée hybride isolée sur le plan reproductif de H. timareta qui présente un motif de couleur semblable à celui de melpomene (Dasmahapatra et al., 2012). En laboratoire, des individus rétrocroisés avec le motif de couleur reconstruit de H. timerata florencia ont montré que les mâles préféraient clairement s’approcher et courtiser les femelles avec le même motif de couleur hybride, fournissant un excellent cas de spéciation de traits hybrides (Sanchez et al., 2015 ; Figure 2(b)). Une fois de plus, il semble qu’avec seulement quelques générations de croisements, l’hybridation et l’introgression de motifs de couleur d’avertissement qui agissent également comme des indices d’accouplement peuvent aboutir à l’établissement d’une lignée hybride homozygote et véritablement reproductrice. Ces exemples démontrent l’efficacité des  » traits magiques  » dans la diversification évolutive et soulignent l’importance de l’hybridation pendant la radiation adaptative.