La régénération de la queue après autotomie relance la survie : un cas d’une population de lézards surveillée à long terme sous prédation aviaire

Introduction

L’autotomie, la perte volontaire d’un appendice pour échapper au piégeage , est peut-être le comportement anti-prédateur le plus spectaculaire et le plus coûteux énergétiquement chez les animaux. Elle a été observée chez divers taxons animaux, dont des invertébrés et des vertébrés qui détachent diverses parties de leur corps. En plus du bénéfice de survie immédiat bien connu de cette tactique, les coûts pour l’individu après le détachement ont également reçu beaucoup d’attention au cours des dernières décennies, ce qui a augmenté notre compréhension de la dynamique coût-bénéfice de l’autotomie et de sa trajectoire évolutive .

L’autotomie caudale chez les lézards est peut-être le cas le plus célèbre d’une tactique de détachement du corps, et il a intrigué les scientifiques pendant plus de 100 ans . Les espèces d’au moins deux tiers des familles de lézards ont la capacité de perdre et de régénérer leur queue . Au cours de ce processus, les muscles qui se contractent fendent la structure fragile de la vertèbre caudale, ce qui permet à la queue de se séparer du corps et au lézard de fuir l’emprise d’un prédateur. La queue post-autotomie agit comme une distraction qui se tortille et s’agite pour attirer l’attention du prédateur loin du propriétaire de la queue . De nombreuses études antérieures ont montré que l’autotomie de la queue pourrait augmenter le taux de survie immédiat lorsque les lézards rencontrent des prédateurs , et des études ultérieures ont également suggéré que le risque de prédation pourrait favoriser l’évolution de l’autotomie .

Malgré l’intérêt à long terme pour la perte de la queue chez les lézards, certaines questions restent sujettes à débat. Premièrement, le degré d’association entre la fréquence de l’autotomie caudale et la pression de prédation dans des conditions naturelles est controversé. Au cours des dernières décennies, les chercheurs ont débattu de la pertinence écologique du taux d’autotomie dans la nature comme suit : reflète-t-il la pression réelle de prédation ? Ou reflète-t-il l' »inefficacité » de la prédation (, revue dans ) ? Les résultats contradictoires concernant la relation entre le taux d’autotomie sur le terrain et la pression de prédation montrent que le débat se poursuit. Comme le taux d’autotomie de terrain des lézards est influencé par les fluctuations temporelles et saisonnières de l’abondance de multiples prédateurs, l’association entre le taux d’autotomie de terrain et la pression de prédation serait obscurcie si les chercheurs ne se concentraient que sur une courte échelle de temps. Étonnamment, les études à long terme de l’autotomie chez les lézards sont extrêmement rares.

Deuxièmement, bien que les coûts de la perte et de la régénération de la queue aient été bien étudiés en captivité, les conséquences à long terme ont été moins bien explorées dans la nature . De nombreuses études ont documenté les impacts intrinsèques de la perte de la queue, y compris l’affaiblissement énergétique, la diminution de l’agilité et/ou de l’activité ( revue dans ), et la perte de l’opportunité de se débarrasser de la queue lors d’une rencontre ultérieure avec un prédateur . Tous ces facteurs sont supposés contribuer au coût final – une diminution du succès de l’accouplement et de la survie . Néanmoins, la plupart des études réalisées en laboratoire ou dans des environnements artificiels ou semi-naturels n’ont montré un effet que pendant une courte période après la perte de la queue. Seule une poignée d’études ont porté sur les conséquences à long terme de l’autotomie dans la nature, notamment en ce qui concerne la survie. La rareté des études de terrain et leurs résultats incohérents ont perpétué l’ambiguïté des coûts à long terme de la perte de la queue. Par exemple, les résultats contradictoires des études sur Uta stansburiana (preuve positive dans mais pas dans ) indiquent que la compréhension de l’effet à long terme de l’autotomie sur la survie reste insaisissable.

Similaire à l’autotomie, les conséquences à long terme de la régénération ont également rarement été abordées. La régénération est un processus énergétiquement coûteux qui pourrait exercer des coûts sérieux sur un individu, mais ce trait est largement maintenu dans une variété de taxons de squamata, ce qui laisse entrevoir l’avantage potentiel de cette stratégie. L’hypothèse adaptative de la régénération prédit que la repousse d’une structure de mue pourrait atténuer le coût de survie de l’autotomie, mais on sait peu de choses sur ce bénéfice après régénération dans des conditions naturelles.

Les études démographiques de terrain sur une longue échelle de temps apportent une solution directe à ces débats. Dans cette étude, nous avons mené une expérience de capture-marquage-recapture (CMR) de 7 ans sur une population sauvage du lézard des herbes à points verts sexuellement dichromatique, Takydromus viridipunctatus. Les membres du genre Takydromus sont des « nageurs d’herbe » au corps allongé et à la queue extrêmement longue (2,5 à 4,2 fois la longueur museau-vent (SVL), selon l’espèce). Ces lézards habitent les prairies ouvertes et présentent un comportement de sommeil unique dans lequel ils se perchent presque exclusivement sur les feuilles longues, douces et fines du miscanthus ou d’autres graminées. On pense que ce comportement empêche la prédation par les rongeurs, les musaraignes et les serpents depuis le sol la nuit. Ces lézards sont généralement non territoriaux, formant des densités de population extrêmement élevées dans des microhabitats appropriés, sans compétition mâle-mâle prononcée, ce qui limite le potentiel d’interactions intraspécifiques pouvant entraîner la perte de la queue. Enfin, on n’a jamais observé de chouettes sympatriques (Otus spp.) s’attaquant à ce lézard. Toutes ces observations soutiennent la conclusion que les oiseaux diurnes sont probablement les principaux prédateurs contribuant à la mortalité et à la perte de queue du lézard des herbes à points verts (matériel supplémentaire électronique, figure S1).

Dans cette étude, nous avons incorporé des données sur la survie des lézards et l’autotomie caudale avec les données sur la dynamique contemporaine de quatre prédateurs majeurs d’oiseaux provenant d’un méga-dataset national d’observation des oiseaux. Nos objectifs étaient (i) d’inspecter l’abondance des prédateurs en fonction de la perte de la queue des lézards et des taux de survie afin de déterminer la relation entre l’autotomie sur le terrain et l’efficacité de la prédation, (ii) d’estimer les taux de survie des individus avec et sans queue afin de comprendre les conséquences à long terme de l’autotomie sur la survie, et (iii) d’examiner l’atténuation du coût de survie de l’autotomie par la régénération de la queue afin de déterminer l’avantage de cette tactique évolutive. Avec plus de 20 000 captures de plus de 11 000 lézards individuels au cours des dernières années, il s’agit de l’une des premières études à long terme de la relation coût-bénéfice de l’autotomie de la queue et de la régénération dans la nature.

Matériel et méthodes

(a) Système d’étude des lézards

Le lézard des herbes à points verts, T. viridipunctatus (Squamata : Lacertidae), est un petit lacertid (SVL d’environ 48 mm chez les adultes ; ) avec un dichromatisme sexuel proéminent. La saison de reproduction s’étend de début mai à fin septembre, période pendant laquelle les mâles se colorent pour la parade nuptiale (taches vertes intenses sur les côtés latéraux) et les femelles présentent des marques de morsure en forme de V dues à la copulation. Le suivi à long terme d’une population fermée de T. viridipunctatus a commencé en 2006 au Cap Jinshan dans le nord de Taiwan, un promontoire côtier entouré par l’océan et des régions développées ; ainsi, la probabilité de dispersion est relativement faible. La végétation du cap est principalement constituée de prairies (les espèces dominantes sont Miscanthus sinensis, Bidens pilosa, et Wedelia triloba) avec une mosaïque de parcelles de forêt secondaire. Il y a relativement peu de prédateurs terrestres ; aucun carnivore n’a jamais été enregistré, et l’abondance des serpents est très faible.

Depuis mai 2006, des enquêtes mensuelles sur les lézards CMR ont été menées une nuit par mois, et les données utilisées dans cette étude couvrent 7 ans, de février 2007 à août 2013. Sept à 12 travailleurs de terrain expérimentés ont fouillé plusieurs transects d’une longueur totale de 800 m et capturé à la main tous les individus observés alors qu’ils dormaient sur des feuilles de miscanthus. Les lézards capturés ont été pesés à 0,01 g près à l’aide d’une balance électronique, et leur SVL a été mesuré à 0,01 mm près à l’aide d’un pied à coulisse numérique. Pour tous les individus, nous avons enregistré le sexe, la classe d’âge et l’indice d’autotomie de la queue (voir ci-dessous) avant de les marquer de manière unique en coupant les orteils, ce qui est considéré comme la méthode la plus efficace et la moins stressante pour marquer ce type de petit lézard. Notre étude précédente a suggéré qu’il n’y avait pas de biais systématique dans la procédure de capture .

En raison de la forte densité de population sur le site d’échantillonnage, le nombre moyen d’individus capturés lors de chaque événement d’échantillonnage était d’environ 233 mais dépassait 500 à certaines occasions. Au cours de la période de recensement de 7 ans, il y a eu 20 552 captures de 11 415 individus ; le taux de recapture dans la région de recensement varie de 0,4 à 0,6 pendant la saison de reproduction.

(b) Évaluation de l’autotomie de la queue

Nous avons défini trois catégories d’autotomie basées sur la longueur, la couleur et la réponse neurale des queues. Les individus ont été enregistrés comme  » sans queue  » s’ils avaient subi une perte récente de la queue, qui pouvait être distinguée par une queue blessée, croûteuse ou nouvellement régénérée. Les individus ont été classés comme « régénérés » s’ils avaient une queue plus courte et de couleur différente avec une réponse neurale faible ou absente à la palpation de la queue, tandis que les queues « intactes » n’avaient pas été perdues auparavant. Dans les analyses suivantes, l’indice d’autotomie a été appliqué comme variable de réponse dans l’analyse de régression multiple de la relation entre l’autotomie et la pression de prédation et comme l’une des variables prédictives dans l’estimation de la survie.

(c) Évaluation de l’abondance des prédateurs

Un méga-dataset à long terme de toutes les espèces d’oiseaux à Taïwan a été collecté par la Fédération chinoise des oiseaux sauvages auprès des observateurs d’oiseaux et des chercheurs dans tout le pays. Sur notre site d’étude, les quatre espèces d’oiseaux suivantes sont les principaux prédateurs de T. viridipunctatus : le drongo noir (Dicrurus macrocercus, résident), l’aigrette garzette (Bubulcus ibis, migrateur estival), le faucon crécerelle (Falco tinnunculus, migrateur hivernal) et la pie-grièche brune (Lanius cristatus, absente uniquement en été) ; nous avons donc sélectionné tous les enregistrements de la base de données de ces quatre espèces dans le nord de Taïwan entre 2007 et 2013. Considérant que l’autotomie est la conséquence d’une prédation récente, nous avons additionné les enregistrements de chacun des quatre oiseaux pendant les 30 jours précédant un événement de capture pour estimer l’abondance récente (passée) des prédateurs afin d’examiner l’association entre la prédation et les taux d’autotomie. D’autre part, nous avons additionné les enregistrements des quatre oiseaux jusqu’à la prochaine occasion de capture pour estimer l’abondance ultérieure (future) des prédateurs pour l’analyse de la survie.

Nous avons utilisé l’analyse en composantes principales (PC) pour réduire les quatre oiseaux prédateurs en deux composantes principales comme indices de la pression de prédation, puis nous avons utilisé ces indices comme variables prédictives pour tester leurs effets sur les taux d’autotomie caudale et de survie. Les deux premières composantes principales des pressions de prédation récentes et ultérieures expliquaient 85% de la variance totale, et leurs deux valeurs propres étaient supérieures à 1 (matériel électronique supplémentaire, tableau S1). Les abondances des pies-grièches et des crécerelles étaient proéminentes dans la PC1, tandis que la charge majeure dans la PC2 était l’abondance des aigrettes garzettes ; le drongo noir contribuait de manière égale aux deux PC (matériel électronique supplémentaire, tableau S1).

(d) Corrélation entre l’autotomie caudale et la pression de prédation

Nous avons examiné l’association entre la pression de prédation et l’autotomie caudale chez T. viridipunctatus en utilisant une analyse de régression logistique. Compte tenu du dichromatisme sexuel et de la saison de reproduction du lézard, nous avons intégré le sexe, la saison et les deux composantes principales de la pression de prédation récente comme variables prédictives, en utilisant l’autotomie récente (sans queue versus intacte) comme variable de réponse nominale pour construire les modèles de régression. Nous avons d’abord utilisé des procédures de sélection directe (les probabilités d’entrée et de sortie étaient toutes deux égales à 0,10) pour choisir les prédicteurs utiles parmi les quatre variables prédictives. Nous avons ensuite examiné la signification du modèle avec les variables choisies et leurs interactions, et inspecté la relation entre le taux d’autotomie et les prédicteurs. Les données des individus juvéniles et recapturés ont été exclues de cette analyse pour éviter les effets potentiellement confondants de la taille et de l’échantillonnage répété. Les statistiques ont été réalisées dans JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Analyse de survie

Nous avons mis en œuvre le modèle Cormack-Jolly-Seber (CJS) dans le programme MARK pour estimer le taux de survie et tester les effets des prédicteurs. Le modèle CJS estime simultanément la survie (φ) et la probabilité de recapture (p) entre les occasions de capture, ce qui permet aux utilisateurs d’incorporer des variables catégoriques et/ou continues comme prédicteurs pour expliquer les deux probabilités. Dans cette étude, le taux de survie mensuel a été traité comme une fonction linéaire de l’indice d’autotomie caudale et des deux composantes principales de l’abondance des prédateurs ultérieurs tout en considérant les effets du sexe et de la saison (reproduction et non reproduction)

La probabilité de capture variant dans le temps a d’abord été soutenue en comparant tous les modèles possibles, puis nous avons testé la signification des effets des prédicteurs catégoriques et des prédicteurs continus sur la survie avec une probabilité de capture variant dans le temps en deux étapes différentes (voir le matériel électronique supplémentaire pour plus de détails). Premièrement, nous avons construit 19 modèles avec différents ensembles de prédicteurs catégoriels, y compris l’indice d’autotomie, la saison (reproduction et non-reproduction) et le sexe (matériel supplémentaire électronique, tableau S2), pour connaître les effets des prédicteurs catégoriels. Deuxièmement, sur la base du critère d’information d’Akaike, nous avons utilisé deux des modèles les mieux étayés (φsex+a+s+sex×a+a×spt et φa+s+a×spt) pour construire 38 modèles comprenant des prédicteurs continus, les deux composantes principales de l’abondance ultérieure des prédateurs (matériel supplémentaire électronique, tableau S3), puis nous avons testé les effets de la prédation. Nous avons testé la signification des prédicteurs dans les modèles bien étayés avec un test de rapport de vraisemblance. Compte tenu de l’influence potentielle de la prédation totale et de la taille du corps sur la survie, nous avons également examiné leur effet sur la survie (voir le matériel supplémentaire électronique pour plus de détails).

Résultats

(a) Autotomie des queues et abondance des prédateurs

Un total de 9 396 points de données comprenant uniquement des adultes (5 380 individus) capturés de février 2007 à août 2013 a été sélectionné parmi un total de 20 552 points de données du recensement sur 7 ans (matériel électronique supplémentaire, figure S2a). Le taux d’autotomie différait significativement entre les sexes et entre les différents mois (figure 1a ; F12,145 = 11,54, p < 0,0001 ; aucune interaction sexe × mois), et était significativement plus élevé chez les femelles que chez les mâles (F1,145 = 15.73, p = 0,0001 ; moyenne : 0,2465 ± 0,0094 contre 0,1935 ± 0,0094). Chez les deux sexes, les taux d’autotomie étaient plus faibles en été (juillet-août) qu’en hiver et au printemps (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

L’abondance des quatre prédateurs aviaires a également fluctué chaque année (figure 1b-e ; matériel supplémentaire électronique, figure S2b-e). Les deux visiteurs hivernaux, la pie-grièche brune et le faucon crécerelle, ont montré une tendance similaire à la baisse à la fin du printemps et étaient totalement absents en été. Le drongo noir, un résident commun à Taiwan, a été enregistré tout au long de l’année avec peu de fluctuation. En tant que nicheur estival et visiteur de passage, l’aigrette garde-bœufs a montré une forte abondance pendant la saison de reproduction et une faible abondance pendant la saison non reproductive, avec quelques pics extrêmes pendant les mois de migration.

(b) Corrélation entre le taux d’autotomie et l’abondance des prédateurs

L’association entre le taux d’autotomie et la pression de prédation dépendait de la saison et du sexe (figure 2). Le sexe, la saison et la première composante de la pression de prédation récente (PC1, représentant l’abondance des pies-grièches et des crécerelles) étaient significatifs dans la procédure de sélection avancée (matériel supplémentaire électronique, tableau S4). Cependant, la deuxième composante de la pression de prédation récente (PC2, représentant l’abondance des aigrettes garzettes) n’était pas corrélée avec le taux d’autotomie (Wald/score : χ2 = 0.00004, d.f. = 1, p = 0.9948 ; matériel supplémentaire électronique, tableau S4). L’interaction à trois voies des prédicteurs choisis était significative (modèle total : χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001 ; PC1 × sexe × saison : χ2 = 4,27, p = 0,0389, tableau 1), ce qui suggère que tous les prédicteurs étaient associés à l’autotomie caudale chez T. viridipunctatus de manière compliquée. Pendant la saison de reproduction, les taux d’autotomie des mâles et des femelles étaient positivement corrélés avec l’abondance récente de pies-grièches brunes et de crécerelles (PC1), et cette association était plus forte chez les mâles que chez les femelles (tableau 1 et figure 2), comme l’illustre la pente plus forte de la courbe des mâles. En revanche, pendant la saison non reproductive, la relation entre PC1 et le taux d’autotomie était négative (figure 2). En saison de reproduction, l’association négative était spécifique au sexe car elle était plus forte pour les mâles par rapport aux femelles (tableau 1 et figure 2).

(c) Corrélation entre la survie et l’abondance des prédateurs

Le taux de survie était négativement associé aux deux PC de pression de prédation ultérieurs. Ces associations étaient saisonnières et dépendantes de l’autotomie (figure 3). Le modèle le mieux étayé, φa+s+a×s+p12+s×p12, impliquait l’indice d’autotomie, la saison, les deux PC de prédation ultérieure et les termes d’interaction (matériel supplémentaire électronique, tableau S3). Les deux PC d’abondance des prédateurs ont montré des associations saisonnières avec la survie de T. viridipunctatus. Le PC1 (pies-grièches et crécerelles) a été associé négativement au taux de survie mensuel pendant la saison non reproductive, tandis que l’association est devenue plus faible pendant la saison reproductive. En revanche, la PC2 (aigrettes garzettes) a été corrélée négativement avec le taux de survie pendant la saison de reproduction mais n’a eu aucun effet pendant la saison non reproductive (tableau 2b et figure 3). L’association entre la survie et les pies-grièches/crécerelles était attendue car ces oiseaux contribuent également au taux d’autotomie sur le terrain. Cependant, les aigrettes garzettes n’étaient associées qu’à la survie mais pas au taux d’autotomie, ce qui suggère que le fait d’être attaqué par une aigrette pourrait causer une mortalité directe chez les lézards sans possibilité de s’échapper par la perte de la queue. En raison de l’occurrence uniforme entre les différentes saisons, la contribution du drongo noir a été masquée par celle des trois prédateurs précédents et n’a pas montré un modèle clair dans nos analyses. Il n’y avait pas de différence significative entre les pentes des catégories d’autotomie, ce qui suggère que les individus sans queue ne sont pas plus vulnérables aux prédateurs.

(d) Coût de survie de la perte de la queue

Le coût de survie de la perte de la queue était significatif dans notre analyse de survie (figure 4). Le modèle le mieux étayé, φsex+a+s+sex×a+a×spt (matériel supplémentaire électronique, tableau S2), a indiqué que la survie était associée à l’indice d’autotomie, au sexe et à la saison. En outre, les effets de l’autotomie sur la survie différaient entre les sexes et entre les saisons de reproduction et de non-reproduction (tableau 2a et figure 4). Pendant la saison non reproductive, le taux de survie mensuel des femelles sans queue était inférieur d’environ 8,74 % à celui des femelles avec queue, tandis que les mâles étaient confrontés à une baisse de 17,38 % de leur survie (femelles intactes : 0,8636 ± 0,0086, femelles sans queue : 0,7762 ± 0,0256 ; mâles intacts : 0,8759 ± 0,0074, mâles sans queue : 0,7021 ± 0,0296 ; figure 4a,b). Pendant la saison de reproduction, le déclin de la survie des individus sans queue était encore plus intense chez les deux sexes : un déclin de 22,56% chez les femelles et de 33,93% chez les mâles (femelles intactes : 0,7922 ± 0,0106, femelles sans queue : 0,5666 ± 0,0302 ; mâles intacts : 0,8096 ± 0,0100, mâles sans queue : 0,4703 ± 0,0389 ; figure 4a,b). Ce résultat indique un coût de survie crucial de l’autotomie, en particulier chez les mâles pendant la saison de reproduction.

(e) Bénéfice de la régénération de la queue

Nous avons constaté un énorme bénéfice de survie de la régénération de la queue chez les deux sexes qui dépendait également de la saison (tableau 2a et figure 4). Pendant la saison non reproductive, il y avait une augmentation de 7,53 % de la survie entre les femelles avec des queues régénérées et celles sans queue (femelles sans queue : 0,7762 ± 0,0256 ; femelles régénérées : 0,8514 ± 0,0090) et une augmentation de 14,72 % chez les mâles (mâles sans queue : 0,7021 ± 0,0296 ; mâles régénérés : 0,8493 ± 0,0088). Pendant la saison de reproduction, les différences de survie entre les individus régénérés et les individus sans queue dans les deux sexes étaient encore plus grandes : 25,40% chez les femelles et 34,78% chez les mâles (femelles sans queue : 0,5666 ± 0,0302, femelles régénérées : 0,8206 ± 0,0109 ; mâles sans queue : 0,4703 ± 0,0389, mâles régénérés : 0,8181 ± 0,0111 ; figure 4a,b). La grande différence de survie entre les individus sans queue et les individus régénérés suggère une énorme atténuation du coût de survie de la perte de la queue suite à la régénération. En outre, il n’y avait aucune différence significative dans la survie entre les individus avec des queues régénérées et ceux avec des queues intactes dans les deux sexes et les saisons (figure 4a,b).

Discussion

(a) Le bénéfice de la régénération de la queue

En plus des coûts sévères de la perte de la queue, la découverte la plus nouvelle dans cette étude est le bénéfice proéminent de la régénération de la queue pour la survie. Le taux de survie des individus régénérés était significativement plus élevé que celui des individus sans queue (figure 4), soutenant la prédiction de  » l’hypothèse adaptative de la régénération  » selon laquelle la reproduction d’une queue perdue confère des avantages adaptatifs. Il s’agit de la première documentation du bénéfice de la régénération de la queue dans des conditions naturelles, ce qui explique le maintien de ce trait en tant qu’adaptation évolutivement bénéfique aux interactions prédateur-proie à long terme. De plus, les probabilités de survie des individus avec des queues régénérées n’étaient pas significativement différentes de celles des individus avec des queues intactes. Cela suggère que le coût de fidélité de la régénération est relativement faible et qu’une queue régénérée fonctionne aussi bien qu’une queue intacte, malgré la fonction neuronale incomplète de l’appendice régénéré.

Les queues jouent un rôle fonctionnel dans la locomotion des lézards , en particulier chez les espèces avec de longues queues comme Takydromus (2,5-4,2 fois la SVL, selon les espèces). Une étude précédente sur T. septentrionalis a montré une énorme perte de performance locomotrice après l’ablation d’une grande partie de la queue, ce qui confirme sa fonction dans l’agilité de ce « nageur d’herbe ». Chez Takydromus, les queues régénérées sont généralement aussi longues que les originales et conservent la plupart des fonctions d’origine, comme les supports physiques lors des déplacements dans l’herbe dense. La fonction de la queue et la signification de la longueur de la queue chez ces nageurs d’herbe méritent d’être étudiées compte tenu du contexte biomécanique des habitats de prairie.

En plus des fonctions de locomotion, les queues régénérées récupèrent également la fonction de distraction des prédateurs lors des attaques. Les queues régénérées de Takydromus peuvent à nouveau être perdues en avant de la cassure initiale, et cela a été observé chez certains individus qui ont été recapturés de manière répétitive lors du recensement à long terme. Ce mécanisme de défense, bien qu’inutile lors de la rencontre avec une aigrette garzette, aide les lézards à échapper aux attaques des pies-grièches et des crécerelles. Cette observation peut expliquer l’augmentation du taux de survie après la repousse complète des queues.

(b) Le coût de la perte de la queue

Nous avons trouvé un grand coût de survie suite à la perte de la queue dans la nature au moyen d’un recensement à long terme de la population. Bien qu’un coût à long terme de l’autotomie caudale ait été supposé depuis des décennies, seule une poignée d’études ont été réalisées dans des conditions naturelles, et plus de la moitié n’ont trouvé aucune preuve de l’altération de la survie . En outre, ce coût est spécifique au sexe et dépend de la saison, les mâles subissant un coût plus grave que les femelles, ce qui souligne l’importance des différences intrinsèques entre les deux sexes et l’impact du cycle de reproduction sur le coût de la perte de la queue.

La comparaison des pentes des relations survie-prédation a permis de clarifier la source de la mortalité plus élevée après la perte de la queue. Les pentes parmi les lézards intacts, sans queue et régénérés n’étaient pas significativement différentes, ce qui suggère que l’effet négatif de la prédation n’était pas plus important chez les individus sans queue que chez les individus avec queue. Cela impliquait que le coût de survie de la perte de la queue provenait principalement de l’allocation physiologique des ressources au sein des individus plutôt que d’une seconde rencontre avec les prédateurs. Dans le cas d’Eutropis multifasciata, les chercheurs ont montré une diminution significative de l’immunocompétence après la perte de la queue, ce qui augmenterait la probabilité de maladie ou d’infection. Par conséquent, l’autotomie peut être associée à certaines fonctions physiologiques critiques qui sont liées à la survie .

De plus, les lézards mâles et femelles ont montré des coûts de survie différents de l’autotomie dans cette étude. Ce phénomène est particulièrement important pendant la saison de reproduction ; la survie des mâles diminue de 33,93 % après la perte de la queue, contre 22,56 % chez les femelles. Des études précédentes ont trouvé des associations entre le dimorphisme sexuel, l’ornementation, le parasitisme et la mortalité masculine, et la fonction immunitaire pourrait à nouveau jouer un rôle crucial dans les relations entre ces facteurs d’histoire de vie. Nos études récentes ont confirmé un compromis médié par la testostérone entre la coloration verte nuptiale et l’immunocompétence chez le lézard vert, qui a été lié au parasitisme et à la survie chez cette espèce. Le coût de survie sévère de l’autotomie pendant la saison de reproduction, en particulier chez les mâles, pourrait résulter d’interactions compliquées entre la perte de la queue, l’immunité, les agents pathogènes et la reproduction.

(c) Les prédateurs aviaires influencent la survie des lézards par deux voies

Nos résultats ont montré que la pie-grièche brune et la crécerelle commune réduisaient à la fois l’autotomie et le taux de survie, tandis que l’aigrette garzette n’influençait que le taux de survie. Cela suggère que les prédateurs aviaires contrôlent la population de T. viridipunctatus par deux voies : les petits prédateurs, les pies-grièches (17-20 cm, 27-37 g) et les crécerelles (33-39 cm, 136-314 g), favorisent l’autotomie caudale et les coûts de survie subséquents, tandis que le grand prédateur, l’aigrette bovine (50 cm, plus de 400 g), réduit directement la survie. Le drongo noir contribue uniformément aux deux effets tout au long de l’année, mais à une magnitude légèrement inférieure à celle des trois autres prédateurs.

La signification écologique du taux d’autotomie dans la nature a été largement débattue pendant plusieurs décennies, en raison de déductions contraires sur le taux d’autotomie et la prédation (, revue dans ), et les écologistes mathématiques ont suggéré que le taux d’autotomie, le taux de survie et la pression de prédation devraient être mesurés sur le terrain pour répondre à cette controverse . En incorporant tous ces facteurs dans des conditions naturelles, nos résultats suggèrent fortement que la seule évaluation du taux d’autotomie est insuffisante pour évaluer la pression de prédation. Le système d’étude Takydromus établit un cadre pour l’étude à long terme de l’autotomie et de la prédation et apporte une réponse satisfaisante à ce débat de longue date.

Conclusion

Notre étude a trouvé des preuves claires pour répondre aux questions de longue date sur l’autotomie caudale. Les grands prédateurs (c’est-à-dire les aigrettes des bovins) provoquent une mortalité directe, tandis que les petits prédateurs (c’est-à-dire les pies-grièches et les crécerelles) favorisent à la fois l’autotomie et la mortalité. Il y avait un coût de survie sévère de la perte de la queue chez T. viridipunctatus, particulièrement chez les mâles pendant la saison de reproduction, qui a conduit à une diminution de plus de 30% de la survie. La différence liée au sexe dans l’impact de la perte de la queue a mis en évidence l’importance des coûts de reproduction chez cette espèce sexuellement dichromatique. Plus important encore, le risque de mortalité a considérablement diminué après la régénération de la queue, démontrant le bénéfice de cette réponse énergétiquement coûteuse et expliquant davantage le maintien de ce trait comme une stratégie bénéfique pour l’évolution des interactions prédateur-proie à long terme.

Accessibilité des données

Les données sont disponibles sur Dryad : http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Contributions des auteurs

Intérêts concurrents

Nous déclarons ne pas avoir d’intérêts concurrents.

Financement

Cette expérience a été soutenue par le ministère de la Science et de la Technologie, Taïwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 et MOST 102-2621-B-003-003-MY3) et a été réalisée conformément à la loi sur la conservation de la faune à Taïwan.

Notes de bas de page

Le matériel supplémentaire électronique est disponible en ligne à https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.

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