Les œufs de pucerons

La production d’œufs de pucerons

Alors que la grande majorité des pucerons individuels sont parthénogénétiques, presque toutes les espèces de pucerons peuvent pondre des œufs fécondés.

Les œufs de pucerons décrits ci-dessous sont des Aphidoidea, qui comprennent les Aphididae (ou « vrais pucerons »), les Adelgidae (parfois appelés « pucerons laineux des conifères ») et les Phylloxeridae. Les espèces d’Aphidoidea subissent une parthénogenèse cyclique : Leur cycle de vie alterne régulièrement la production d’œufs sexués (d’origine méiotique) avec une ou plusieurs générations de production d’œufs asexués (d’origine mitotique).

Alors que les Adelgidés et les Phylloxéridés pondent des œufs produits sexuellement ou parthénogénétiquement, les œufs des pucerons véritables ne sont pondus que par des femelles qui se sont accouplées. Comme le souligne Blackman, les œufs parthénogénétiques des pucerons vrais sont beaucoup plus petits que les œufs fécondés, et se développent en nymphes de premier stade qui sont portées vivantes (vivipares).

• Note, il n’a jamais été démontré que certaines espèces de pucerons pondent des œufs – et sont décrites comme ayant un « cycle de vie incomplet ».

Un puceron femelle qui s’accouple et pond des œufs est connu comme un ovipare (morphologie de ponte), plutôt que la forme plus commune de femelle de puceron, le vivipare (morphologie qui produit des jeunes vivants). La photo ci-dessous montre un ovipare (au milieu à gauche) du puceron brillant du bouleau (Symydobius oblongus) avec deux œufs (au milieu à droite) qu’il a pondus près d’un bourgeon axial de bouleau. Les deux plus petits individus sont probablement des mâles.

Certains pucerons ne produisent des œufs que dans les parties les plus froides de leur aire géographique. Brachycaudus cardui, par exemple, a une phase sexuelle sur le prunier (Prunus) en Europe continentale, mais pas en Grande-Bretagne. Les œufs de pucerons étant plutôt difficiles à trouver, lorsque des morphes sexuels sont observés, on suppose qu’au moins quelques œufs en résultent.

On n’a pas trouvé quelques espèces de pucerons comme Myzus ascalonicus, Myzus antirrhinii et Neotoxoptera formosana qui produisent des formes sexuelles, et donc qui n’ont jamais été connues pour pondre des œufs. Il en va de même pour ce ravageur surabondant qu’est Myzus ornatus, sauf peut-être dans l’Himalaya.

Bien que les œufs de pucerons se présentent sous différentes tailles, couleurs et formes (selon l’espèce de puceron), les œufs ne sont pas utilisés pour identifier les pucerons. Les œufs ne jouent que peu ou pas de rôle dans les clés taxonomiques, et il existe comparativement peu de terminologie liée aux œufs.

Forme, couleur et distribution des œufs

Les œufs de pucerons sont diversement elliptiques à ciselés, et soit collés à un support, soit attachés par un fil (comme les œufs de pucerons, et ceux de Pineus pini). La première image (ci-dessous) montre des œufs d’Adelges cooleyi attachés par des fils à une aiguille de sapin de Douglas, bien que suspendus sous la laine de cire produite par leur mère. La deuxième image est une micrographie d’un œuf de Pineus pini, montrant son fil d’attache. Cette disposition permet vraisemblablement de protéger les œufs des prédateurs tels que les acariens.

Les œufs nouvellement pondus sont de couleur relativement claire, et s’assombrissent au fur et à mesure de leur maturation. Ci-dessous (premièrement), un œuf Cinara pinea fraîchement pondu sur une aiguille de Pinus sylvestris, et (deuxièmement) deux œufs matures (notez, pas de cire en surface).

Pour éviter les prédateurs, la plupart des pucerons (sinon tous) produisent des œufs de couleur cryptique. Certaines espèces recouvrent leurs œufs de cire, ce qui peut aussi les rendre dégoûtants.

Selon Carter & Maslen (1982) les œufs de Cinara piceicola sont « jaune beurre lors de la première ponte, virant à la couleur gris farineux » – mais, sous leur dépôt de cire, les nouveaux œufs pondus sont en fait jaune miel, et virent au noir.

Couleur

Si l’on fait abstraction de la présence ou de l’absence de cire, la couleur des œufs nouvellement pondus est généralement cryptique, variant du gris (comme chez Drepanosiphum platanoidis, ci-dessous) au rouge orangé foncé (comme chez Lachnus roboris, ci-dessous) en passant par le jaune. Ci-dessous (premièrement), des œufs frais de Symydobius (entre le bourgeon axillaire et la tige du bouleau), et (deuxièmement) des œufs frais de Cinara piceae.

Les œufs de pucerons sclérotisés et matures sont généralement bruns ou noirs, à gris, selon le degré de couverture de cire. Ci-dessous (premièrement), des œufs de Symydobius oblongus, et (deuxièmement) un gros plan des œufs de Chaetosiphon tetrarhodum (sur Rosa rugosa).

Certains pucerons dissimulent également leurs œufs sous de la « laine » de cire (produite par la mère). Ci-dessous (premièrement), deux masses d’œufs de Pineus pini recouvertes de laine de cire (sur pin sylvestre), et (deuxièmement) des œufs frais d’Adelges cooleyi (tenus par des fils, sous la laine de cire blanche produite par leur exule).

Distribution spatiale

La disposition spatiale des œufs varie énormément d’une espèce à l’autre.

Sur les plantes hôtes à feuilles persistantes, les œufs de pucerons sont couramment déposés sur les feuilles. Ci-dessous (premièrement), des œufs de Cinara acutirostris pondus en file indienne le long d’une aiguille (notez l’œuf endommagé ou infertile), et (deuxièmement) Cinara pini (ces œufs, étant petits, ne sont pas pondus en file indienne).

Adelges abietis (ci-dessous) expire, sur les feuilles, avec les œufs encore dans son corps.

Sur les hôtes à feuilles caduques, les œufs sont souvent pondus près des bourgeons, ou sur les jeunes branches avec des bourgeons à proximité. Ci-dessous (premièrement) des œufs matures de Maculolachnus submacula agrégés autour d’un bourgeon sur un rosier (notez que leur ovipare est mort in situ après la ponte), et (deuxièmement) des œufs de Chaetosiphon tetrarhodum sur Rosa rugosa.

Adelges laricis (ci-dessous) pondent leurs œufs dans les touffes où les feuilles vont émerger.

De nombreux pucerons dissimulent leurs œufs dans des crevasses à proximité d’une source de nourriture prête. Ci-dessous (première) agrégation d’œufs de Myzocallis coryli à la base du bourgeon axial d’une pousse récente de noisetier et (deuxième) œufs de Rhopalosiphum padi (pondus en automne dans l’espace étroit entre les bourgeons axillaires et la tige).

Leather (1983) a estimé qu’il y a seulement assez de place dans ce site pour que 10 à 15 œufs soient correctement protégés des prédateurs, et a montré qu’après l’oviposition il y a une période de mortalité dépendant de la densité où les œufs dans les sites sous-optimaux sont prédatés. Les prédateurs comprennent les araignées et les oiseaux (voir ci-dessous pour en savoir plus sur la prédation des œufs).

Certains pucerons mettent leurs œufs à une certaine distance de la nourriture. L’image (ci-dessous) montre un mélange d’œufs nouveaux et matures de Drepanosiphum platanoidis dans leur site d’oviposition préféré, dans les crevasses de l’écorce, au bas du tronc de l’arbre éloigné d’un site d’alimentation.

Lachnus roboris oviparae, au lieu de dissimuler leurs œufs, se rassemblent sur les grandes branches et pondent d’énormes masses d’œufs. On peut supposer que les prédateurs les plus importants sont  » submergés  » par l’abondance de nourriture (comme le sont les lions par les immenses troupeaux de gnous). Les ovipares d’autres espèces, dont Maculolachnus submacula, s’agrègent également lors de la ponte.

Enfin, quelques ovipares, surtout les vieux et les endommagés vers la fin de la saison, pondent leurs œufs dans des sites atypiques – qui semblent donner à ces œufs peu d’espoir de survie. La première image (ci-dessous) montre un ovipare de Drepanosiphum platanoidis mourant produisant des œufs (ils sont très pâles quand ils sont frais, et n’ont pas de cire) dans un site anormal. Cette feuille va bientôt tomber. La deuxième image (ci-dessous) montre un vieux Lachnus roboris malade en train de pondre un dernier œuf solitaire…

Pourquoi les pucerons pondent des œufs

Pour les pucerons, la production d’œufs est avant tout un moyen de survivre au froid, à un moindre degré de faire face à la pénurie de nourriture ; et encore moins de se multiplier. Ces questions mises à part, presque tous les œufs sont produits sexuellement – ce lien semble ancien, même chez les eucaryotes.

Évitement du froid

Certaines espèces de pucerons sont remarquablement résistantes au froid – les deux pucerons &les œufs contiennent de l’antigel, mais les œufs sont les plus résistants au froid. Elatobium abietinum ne produit des œufs qu’en Europe continentale, ailleurs il passe l’hiver sous sa forme parthénogénétique. La production d’œufs est généralement programmée pour coïncider avec l’arrivée du froid, de sorte que la plupart des espèces de pucerons pondent en octobre et novembre.

Tous les pucerons n’attendent pas aussi tard pour produire des œufs. Eucallipterus tiliae a évolué pour faire face aux chutes soudaines de la taille des populations de pucerons à la fin de l’été (causées par la prédation ?) et pond tous ses œufs avant la fin du mois de septembre. Aphis farinosa va un peu plus loin et produit ses formes sexuelles et ses œufs au milieu de l’été.

Faim, estivation et changement d’hôte

A part les effets directs des basses températures, il y a aussi le problème du manque de nourriture en hiver. De nombreux pucerons traversent cette période en produisant un stade non alimentaire : l’œuf. Cependant, le froid n’est pas la seule cause de manque de nourriture pour les pucerons, et les œufs ne sont pas le seul moyen de faire face au manque de nourriture.

Un certain nombre d’espèces de pucerons survivent aux périodes chaudes (ou presque) de manque de nourriture en dormant (estivation) – mais environ 10% des espèces de pucerons se déplacent vers une autre espèce hôte (généralement connue comme leur hôte secondaire ou hôte d’été). Chez la plupart des espèces de pucerons, l’hôte d’été est une plante herbacée. Pour certaines espèces de pucerons, leur seul hôte est une espèce herbacée, supposée être un hôte secondaire – leur « hôte primaire » étant inconnu, ou perdu.

Si une espèce de puceron alterne d’hôte, l’hôte végétal sur lequel il pond ses œufs peut être décrit comme son hôte primaire, ou (à part les pucerons) l’hôte d’hiver (l’hôte alternatif des pucerons n’est pas saisonnier mais annuel.) Pour la plupart des espèces de pucerons, l’hôte primaire est une plante ligneuse, mais si le seul hôte est une herbe, certaines espèces pondent des œufs sur cet « hôte secondaire ». Par exemple, Macrosiphoniella tanacetaria et Metopeurum fuscoviride pondent sur la tanaisie. Hyalopteroides humilis, bien que principalement parthénogénétique au Royaume-Uni, pond des œufs sur le dactyle en Europe.

Multiplication &survie

Alors qu’un seul ovipare (forme sexuée, pondeuse) peut produire un assez grand nombre d’œufs, peu survivent pour éclore – ou se reproduire. La grande majorité des nymphes de pucerons sont nées, vivantes, par des vivipares parthénogénétiques.

Les œufs étant immobiles, beaucoup sont perdus par la prédation. La première image (ci-dessous) montre un œuf de Myzocallis coryli mature mais endommagé, (à gauche) et les coupables présumés (à droite). La deuxième image est un gros plan d’un acarien se nourrissant de l’œuf.

Les œufs endommagés peuvent être très fréquents, Kulman (1967) a constaté que 70 à 90% des œufs de puceron laineux des aiguilles de pin (Schizolachnus piniradiatae) n’éclosaient pas. En revanche, Way & Banks (1964) pensait que la mortalité moyenne des œufs d’Aphis fabae ne dépassait probablement pas 40%, et qu’elle était probablement relativement peu importante pour limiter l’augmentation ultérieure des effectifs.

Certains œufs sont prédatés ou tués par des champignons pathogènes, d’autres ne sont pas fécondés et d’autres encore sont endommagés par leur propre mère.

Alors qu’il existe des rapports sur des comportements d’adultes compatibles avec des soins aux nymphes (par exemple Uroleucon tanaceti), nous ne connaissons aucun exemple de pucerons s’occupant des œufs après les avoir pondus. Ceci est compréhensible puisqu’une femelle vivipare est deux fois plus proche de sa nymphe produite par parthénogénétiquement qu’une femelle ovipare l’est de son œuf fécondé. La première image (ci-dessous) montre une Lachnus roboris ovipare à califourchon sur une masse d’œufs nouvellement pondus (qui ne sont pas tous les siens !). Notez ce que son pied central fait à un œuf. La deuxième image montre un certain nombre d’oeufs endommagés exsudant des gouttes de liquide orange. Vraisemblablement, les fourmis soigneuses endommagent de la même façon les œufs fraîchement pondus.

Cela dit, les fourmis protègent et toilettent les œufs non éclos de certaines espèces de pucerons, vraisemblablement dans l’attente du miellat à venir. Matsuura &Yashiro (2006) a observé que sans fourmis, les œufs de pucerons étaient rapidement tués par les champignons. Le toilettage par les fourmis a protégé les œufs de Stomaphis hirukawai, au moins, contre les champignons pathogènes. Nous avons observé un toilettage similaire par les fourmis s’occupant des œufs d’Adelges laricis et de Lachnus roboris. La première image (ci-dessous) montre une fourmi des bois du Sud (Formica rufa) gardant des œufs d’Adelges laricis frais et matures. Notez les sistens morts. La deuxième image est une masse d’œufs matures de Lachnus roboris. Les fourmis s’occupent des ovipares quand elles sont là, et toilettent les œufs au printemps après la mort des femelles.

La survie des nymphes écloses des œufs dépend de la disponibilité de la nourriture (que ce soit la montée de la sève, le gonflement des bourgeons, la croissance des feuilles ou des pousses) peu de temps après leur émergence – pour les individus estivants, cela est plutôt moins crucial.

Recombinaison

Parmi les Aphididae (=vrais pucerons), la recombinaison méiotique n’a été observée que chez les ovipares, et les œufs ne sont produits par les ovipares qu’après accouplement avec des mâles. Cependant, il semble probable que les Aphidoidea ancestraux se reproduisaient par parthénogenèse cyclique, et que la plupart des œufs étaient produits de manière asexuée.

Contrairement aux humains, qui portent des jeunes vivants et se reproduisent rarement de manière asexuée, les pucerons peuvent produire des œufs parthénogénétiquement, et certaines espèces de pucerons le font exclusivement. Des espèces telles que Adelges cooleyi, qui produisent des œufs de manière sexuée, le font sur leur hôte principal, le mélèze. Les œufs d’Adelges abietis restent généralement dans le corps de leur mère (parthénogénétique, gallicola) post-mortem – peut-être cela aide-t-il à protéger les œufs des acariens ? Remarquez que les œufs d’un corps rompu restent attachés par des fils.

En supposant que les pucerons ont évolué dans des latitudes tempérées, le lien entre la recombinaison et la production d’œufs sur un hôte primaire est un héritage historique. Néanmoins certains pucerons s’engagent dans la recombinaison extrêmement rarement, tout comme les bactéries. Un certain nombre de pucerons sont anholocycliques – ils se reproduisent de manière parthénogénétique toute l’année sans phase sexuelle. En d’autres termes, leurs formes sexuelles n’ont jamais été observées. Cela ne signifie pas que les formes sexuelles n’existent jamais – elles peuvent être extrêmement rares, ou n’apparaître que dans un endroit restreint. Cela n’implique pas non plus que les clones au sein d’une espèce de puceron sont génétiquement identiques (la reproduction sexuée n’introduit pas de variation génétique, elle ne fait que la redistribuer).

Nous pouvons conclure que, bien que la plupart des espèces conservent la reproduction sexuée, la recombinaison n’est pas une priorité pour les pucerons.

Liens web utiles

• Carter, C.R. & Maslen, N.R. (1982). Conifer Lachnids. Bulletin de la Commission forestière n° 58, 75pp. Texte intégral
• Kulman, H.M. (1967). Distribution au sein de l’arbre et mortalité hivernale des œufs du puceron laineux du pin, Schizolachnus piniradiatae. Annales de la Société entomologique d’Amérique 60(2), 384-387. Résumé
• Leather, S.R. (1983). Facteurs affectant la survie des œufs chez le puceron de la cerise et de l’avoine, Rhopalosiphum padi. Entomologia Experimentalis et Applicata 30(2), 197-199. Texte intégral
• Matsuura, K. & Yashiro, T. (2006). Protection des œufs de pucerons par les fourmis : un nouvel aspect du mutualisme entre le puceron Stomaphis hirukawai se nourrissant d’arbres et sa fourmi auxiliaire Lasius productus. Naturwissenschaften 93, 506-510. Texte intégral
• Way, M.J. & Banks, C.J. (1964). Mortalité naturelle des œufs du puceron noir de la fève, Aphis fabae Scop. sur l’arbre à fuseau, Euonymus europaeus L. Annales de biologie appliquée 54(2), 255-267. Résumé