Frontiers in Plant Science

Úvod

Sexualita je dobře zakořeněná u všech rostlin produkujících semena. Semena jsou nedílnou součástí diaspor, které zlepšují rozptyl rostlin a uchovávají všechny živiny potřebné k založení nové generace. Proto v mnoha rostlinných semenech nachází zdroje potravy nejrůznější hmyz, zvířata i lidé. Rozvoj lidských společností je úzce spjat s domestikací a zlepšováním rostlinných druhů prostřednictvím umělého výběru a genetického šlechtění (viz např. Gupta, 2004). Tradiční i molekulární techniky šlechtění rostlin jsou určeny k modifikaci a využití pohlavní příslušnosti za účelem vytvoření nových heterozygotních odrůd semen s požadovanými kombinacemi alel pro vysoký výnos, odolnost vůči různým stresorům prostředí nebo nutričně obohacená semena (např. zlatá rýže; viz Dirks et al., 2009). Stejné pohlavní mechanismy, které jsou manipulovány za účelem zlepšení odrůd rostlin (např. inženýrství meiózy pomocí reverzního šlechtění), jsou však současně zodpovědné za snižování heterozygotnosti a segregaci úspěšných kombinací genů (Lambing et al., 2017).

Tvorba semene zahrnuje řadu složitých vývojových kroků, vysoce regulovaných a koordinovaných, které stále nejsou dobře pochopeny (Bradford a Nonogaki, 2007). Pohlavní vývoj semen je zahájen procesem dvojitého oplození, který zahrnuje splynutí redukovaných samičích a samčích gamet a vede k vývoji embrya a endospermu (obr. 1). Hormon auxin má klíčovou roli během počátečního vývoje struktur semen a jako spouštěč vývoje semen nezávislého na oplození (Figueiredo a Kohler, 2018), což je stav, který se přirozeně vyskytuje u (apomiktických) rostlin v nízké frekvenci. U apomiktických rostlin se vyvinuly mechanismy, které obcházejí pohlavní cesty (obr. 1) tím, že vytvářejí funkční samičí gametofyt bez meiózy (apomeióza), vyvíjejí embrya bez oplození (partenogeneze) a funkční endosperm. Neredukované gametofyty se mohou vyvíjet dvěma hlavními vývojovými cestami: (1) dva neredukované MC vznikají restituční meiózou nebo mitotickým dělením (diplosporie); (2) somatická neredukovaná buňka jádra se vyvíjí v embryonální váček (aposporie). Přestože v přírodě je fúze gamet striktní podmínkou pro zahájení vývoje semen, apomiktické rostliny mohou produkovat semena jediným oplozením polárních jader (pseudogamie) nebo bez oplození (autonomně) (obr. 1). Vývoj semen bez oplození proto představuje znak s velkým hospodářským významem pro využití heterózy a zachování nadřazených kombinací alel (Koltunow a Grossniklaus, 2003). Syntetická produkce klonálních semen byla prováděna u Arabidopsis i rýže s cílem zavést do plodin vlastnosti podobné apomixi (Marimuthu et al., 2011; Mieulet et al., 2016). Zatímco se však očekává, že kultivované plodiny budou geneticky uniformní podobně jako apomiktické klonované rostliny, zavedení apomixe do plodin by mohlo přinést nové ekologické hrozby odvozené od biologických výhod, které apomiktické rostliny vykazují ve srovnání s pohlavními (např. uniparentální rozmnožování, jednosměrný přenos genů; Hörandl, 2006). Únik apomixního genu do volně žijícího příbuzného může příjemci poskytnout okamžité vlastnosti podobné invazi, ale také další nezamýšlené (tj. pleiotropní) výhody, jako je zvýšená fitness nebo odolnost vůči patogenům, které již byly pozorovány v případech hybridizace plodin x volně žijících jedinců (Chapman a Burke, 2006).

Před spekulacemi o biologické bezpečnosti a ekologii potenciální apomiktické plodiny můžeme získat srovnatelné cenné informace z pozorování v přírodních populacích apomiktických rostlin. Apomiktické rostliny vykazují řadu vývojových alternativ, které umožňují obejít pohlavní cesty a produkovat klonální semena (obr. 1). U jednotlivých vajíček mohou apomiktické rostliny střídavě využívat jak sexuální, tak apomiktický vývoj semen (probíhá pouze jedna cesta; obrázky 1a,b), nebo dokonce současně (buď probíhají obě cesty, nebo se kombinují a vytvářejí BIII; obrázky 1d,e). Pochopení dynamiky apomixe v přírodních populacích může poskytnout užitečné informace k poznání, jak se apomiktické plodiny mohou chovat v přírodních polích, a k vizualizaci potenciálních ekologických hrozeb. V posledních letech se díky využití různých technologií rozšířilo naše chápání genetického a vývojového základu apomixe u různých druhů rostlin (Ozias-Akins a van Dijk, 2007; Conner et al., 2015; Hojsgaard a Hörandl, 2015) a vneslo nové světlo do počátečních kroků a dynamiky při zakládání a šíření nových apomiktických populací. Zde podáváme přehled hlavních poznatků o vzniku a dynamice apomixe v přírodních populacích rostlin.

Zakladatelská fáze: vznik apomiktického jedince

Přes desetiletí výzkumu stále není jasné, jak apomixe v přírodních populacích vzniká de novo. Lze si představit dvě hlavní možnosti: buď se semena rozptýlí z apomiktické zdrojové populace a semenáčky by našly novou apomiktickou populaci, nebo dojde ke spontánnímu přechodu k apomixi u jinak pohlavně se rozmnožujícího jedince. První případ je u rostlin obtížné vysledovat, protože šíření semen ani pylu nelze v přírodních populacích snadno zdokumentovat. Usazení apomiktického nově příchozího jedince v jinak sexuální populaci brání také minoritní efekty (viz níže) a snížená plodnost (Hörandl a Temsch, 2009). První scénář ovšem posouvá přirozený vznik apomixe právě do jiné zdrojové populace.

Pro spontánní vznik apomixe de novo v přirozených populacích byly navrženy různé hypotézy. Tradičně byla za hlavní spouštěč vzniku apomixe považována hybridizace (Ernst, 1918; Asker a Jerling, 1992; Carman, 1997). Důkazy o hybridním původu přírodních apomiktických taxonů jsou k dispozici ve stále větším počtu molekulárních studií (např. Koch et al., 2003; Paun et al., 2006; Lo et al., 2010; Beck et al., 2012; Šarhanová et al., 2017). Vznik apomixe u hybridů byl potvrzen i u diploidních druhů. Ve skutečnosti jsou téměř všechny přirozené diploidní apomiktické druhy rodu Boechera kříženci (Kantama et al., 2007; Aliyu et al., 2010; Beck et al., 2012). Syntetické diploidní F1 hybridy v komplexu diploidních, obligátně pohlavních rodičovských druhů Ranunculus auricomus vykazovaly spontánní vznik aposporie v první hybridní generaci (Hojsgaard et al., 2014a) a zvýšenou frekvenci aposporie a prvních funkčních apomiktických semen v diploidní F2 (Barke et al., 2018). Tyto studie také vrhají světlo na otevřenou otázku, proč se jen u několika málo rostlinných hybridních kombinací projeví spontánní apomixe: zdá se, že hybridizace ovlivňuje pouze jednu složku apomixe, tj. tvorbu neredukovaného embryonálního váčku z diplosporické nebo aposporické výchozí buňky. Ostatní kroky tvorby apomiktických semen, tedy partenogeneze a tvorba endospermu, nejsou zřejmě hybridizací ovlivněny (Barke et al., 2018).

Další autoři se zaměřili na polyploidizaci v návaznosti na zjištění, že téměř všechny přirozené populace apomiktických rostlin jsou polyploidy. Polyploidie by mohla vést ke „genomovému šoku“ a celogenomovým změnám genové exprese (Koltunow a Grossniklaus, 2003). Carman (1997) vypracoval nejkomplexnější teorii pro polyploidizaci jako spouštěč přirozené apomixe: klimatické výkyvy během pleistocénu by způsobily posuny areálů a sekundární kontaktní hybridizaci různých ekotypů; následné změny v načasování vzorců genové exprese v kaskádě megasporogeneze-megagametogeneze by se změnily tak, že by byla přeskočena fáze megasporogeneze, což by vedlo k potlačení sexuality a projevům apomixe. V zásadě by k tomu mohlo dojít i po autopolyploidizaci u zdvojených genů. Vývojové a transkriptomické studie ve skutečnosti odhalily známky asynchronní genové exprese v apomiktickém vývoji (např. Polegri et al., 2010; Sharbel et al., 2010). U Paspalum notatum vedla umělá polyploidizace k expresi apomixe u dvou syntetických autotetraploidů, zatímco třetí indukovaný autopolyploid zůstal sexuální (Quarin et al., 2001). Podobně i další autopolyploidní druhy rodu Paspalum, např. druhy P. plicatulum a P. simplex, zůstaly po umělé polyploidizaci sexuální (Sartor et al., 2009).

V přírodních systémech není vliv polyploidizace na funkčnost apomixe dosud jasný. U polyploidizovaného Paspalum rufum byl pozorován pozitivní vliv autopolyploidizace na vytvoření vyšší frekvence tvorby apomiktických semen (Delgado et al., 2014). V různých modelových systémech byly pozorovány účinky dávkování alel v aposporických nebo diplosporických genomických oblastech u polyploidů na frekvence aposporie/diplosporie (Ozias-Akins a van Dijk, 2007). Dávkové efekty mohou dále posílit vývoj neredukované tvorby embryonálních váčků ve srovnání s meioticky redukovanými (Sharbel et al., 2010; Hojsgaard et al., 2013). Klasický model Noglera (1984) předpokládal, že faktory řídící aposporii budou mít letální účinky v haploidních gametách, čímž budou pro dědičnost vyžadovat diploidní gamety. Tato hypotéza však byla zamítnuta zjištěním Barke et al. (2018), že aposporie může být děděna haploidními gametami u diploidních hybridů R. auricomus.

Navíc se zdá, že některé modelové systémy vyjadřují apomixi bez jakýchkoli známek hybridity nebo polyploidie. U Paspalum vykazuje mnoho diploidních druhů vývoj neredukovaných samičích gametofytů v nízkých frekvencích (přehled v Ortiz et al., 2013), z nichž některé se zdají být schopny apomiktické tvorby semen (Siena et al., 2008; Ortiz et al., 2013; Delgado et al., 2014, 2016). U alpského druhu Ranunculus kuepferi odhalily rozsáhlé FCSS screeningy spontánní apomiktickou tvorbu semen v nízkých frekvencích u jinak sexuálních, diploidních divokých populací v Alpách (Schinkel et al., 2016). Tyto diploidní populace nejsou hybridy, jsou geograficky vzdálené a izolované od sebe navzájem i od apomiktických tetraploidů; v populačně genetických studiích mezi nimi nebylo možné vysledovat žádný zjevný rozptyl nebo tok genů (Cosendai et al., 2013). Podrobnější studie FCSS dále popřela hypotézu o nakažlivém původu apomixů u diploidů prostřednictvím opylení od tetraploidních apomiků, ale spíše naznačila samičí triploidní most vzácné tvorby hybridů BIII, a to prostřednictvím samičích neredukovaných gamet produkovaných diploidními rostlinami (Schinkel et al., 2017; obr. 2). Mezi tetraploidy R. kuepferi se v celém areálu druhu nepodařilo nalézt ani jednu tetraploidní obligátně pohlavní populaci nebo jedince, což odporuje představě, že k přechodu k apomixi došlo až po polyploidizaci. Experimentální studie spíše naznačily, že chladové šoky a ošetření mrazem během vývoje mohou u diploidního R. kuepferi zvýšit frekvenci tvorby apomixních a také BIII semen (Klatt et al., 2018). Přestože jsou frekvence těchto událostí nízké, mohou být v evolučních časových obdobích účinné.

Co vlastně může v přírodních podmínkách spustit neredukovanou tvorbu embryonálních váčků? Vznik aposporie u jinak pohlavních diploidních druhů rostlin byl zaznamenán u Paspalum (přehled Ortiz et al., 2013) a u mnoha rodů Asteraceae, které jinak nebyly apomiktické (Noyes, 2007). Aposporické iniciály fungují jako náhradní buňky za meiotické produkty neboli spory a ektopická, aposporická tvorba buněk závisí na produkci meiotické tetrády u Hieracium (Koltunow et al., 2011). To nemusí platit v jiných apomiktických systémech, jako je Paspalum, kde MMC často iniciuje potrat před vstupem do meiotického dělení (např. Hojsgaard et al., 2008). Zdá se, že komunikace mezi buňkami a/nebo přímý kontakt mezi vznikající aposporickou iniciální buňkou a MC probíhá dříve, než první z nich potlačí vývoj druhé (Schmidt et al., 2014, 2015; Juranic et al., 2018). Také restituční samičí meióza, proces vedoucí k diplosporii, je u rostlin poměrně rozšířená. U Taraxacum, modelu s restitucí prvního dělení, se podařilo charakterizovat lokus DIPLOSPORY (DIP), který se nachází na jednom NOR chromozomu (Vijverberg et al., 2010; Vašut et al., 2014). Restituční meiózu však mohou spustit i extrémní teploty a další faktory prostředí (De Storme a Geelen, 2013; Mirzaghaderi a Hörandl, 2016). Při vývoji samic se neredukované MC stačí vyvinout v neredukované zárodečné váčky, aby vznikly neredukované samičí gamety. Tato schopnost tvorby neredukovaných gamet zapadá do hypotézy diskutované Carmanem (1997); Hojsgaard et al. (2014b): že všechny nahosemenné rostliny mohou mít vrozený potenciál pro přechod k apomixi.

Srovnávací transkriptomické studie na sexuálních a apomiktických rostlinách naznačily, že mnoho genů spojených se stresem je v premeiotickém až gametofytickém stadiu diferenciálně regulováno (Sharbel et al., 2010; Schmidt et al., 2014, 2015; Shah et al., 2016; Rodrigo et al., 2017). Prodloužená fotoperioda vyvolala zvýšenou tvorbu pohlavních MC u fakultativně apomiktických rostlin a vedla k přeprogramování profilů sekundárních metabolitů (Klatt et al., 2016). Přirozenou apomeiózu je tedy třeba vnímat v kontextu fyziologických podmínek rostliny. To zapadá do obecnější hypotézy, že sexualita by se vyvinula a etablovala na počátku evoluce eukaryot jako nástroj opravy DNA po podmínkách oxidačního stresu (Hörandl a Hadacek, 2013; Hörandl a Speijer, 2018). Předpokládá se, že hlavními přirozenými spouštěči exprese meiotické dráhy jsou kolísající podmínky prostředí a reakce na stres. Tento aspekt také vrhá nové světlo na domnělou roli polyploidie na expresi apomixe. Polyploidi obecně lépe regulují environmentálně indukované stresové podmínky, vykazují homeostatické udržování reprodukčního výkonu při zvýšeném abiotickém stresu, a proto mají fitness výhodu oproti diploidům v klimaticky proměnlivých nebo extrémních biotopech (Schoenfelder a Fox, 2015). Proto by nízké stresové podmínky v polyploidních reprodukčních tkáních stimulovaly pohlavní meiotickou dráhu v archesporálních buňkách v menší míře, čímž by se uvolnil vrozený potenciál rostlin pro apomeiózu (Hörandl a Hadacek, 2013).

V divokých populacích je spontánní výskyt plně funkční apomiktické dráhy pravděpodobně omezen selháním propojení neredukované tvorby gamet s partenogenezí a tvorbou endospermu. Samotná partenogeneze je proces, který opět může v přírodních populacích probíhat spontánně. Opět totipotence rostlinných buněk umožňuje, aby embryogeneze začala z různých buněčných typů, ať už jde o oplozené či neoplozené vaječné buňky, somatické buňky, nebo může být dokonce indukována v jiných tkáních, jako jsou mikrospory (Soriano et al., 2013). Somatická embryogeneze je u Paspalum spojena s geny SERK (SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR-LIKE KINASE) a zdá se, že změněná časová a prostorová exprese kopií genu SERK souvisí s apomixí (Podio et al., 2014b). U apomiktických rostlin Paspalum inaktivují cytosin-metylace geny, které jinak potlačují partenogenezi (Podio et al., 2014a). U Pennisetum a Brachiaria se podařilo identifikovat gen ASGR-BABY BOOM-like (ASGR-BBML), který řídí partenogenezi (Conner et al., 2015; Worthington et al., 2019). U rýže vede ektopická exprese genu BABY BOOM1 (BBM1) k partenogenezi (Khanday et al., 2019). U Hieracium subg. pilosella řídí apomixi lokusy LOSS OF APOMEIOSIS (LOA) a LOSS OF PARTHENOGENESIS (LOP), přičemž gametofytická exprese LOP je nutná pro partenogenezi i tvorbu endospermu (Koltunow et al., 2011). Lokusy endospermu a partenogeneze jsou propojené, ale oddělené (Ogawa et al., 2013). U apomiktické Boechery se zdá, že se na expresi partenogeneze podílí genomický imprinting (Kirioukhova et al., 2018). U sexuálních druhů rodu Boechera jsou pro embryogenezi exprimovány paternální i maternální alely, zatímco u partenogenetických taxonů je maternální exprese genu PHERES1 ve srovnání se sexuálními druhy drasticky zvýšena. Změny v expresi jsou pravděpodobně způsobeny změněnou metylací DNA. Snížená exprese metyltransferázy1 (MET1) a zvýšená exprese doménově uspořádaných metyltransferáz (DRM2) způsobí cytosin-demetylaci, což vede k pozorované vysoké úrovni exprese mateřských alel PHERES1 (Kirioukhova et al., 2018).

V přírodních populacích byla haploidní partenogeneze zaznamenána jako vzácná událost z mnoha rostlin, která je zřídka úspěšná (Asker a Jerling, 1992). Haploidní embrya pravděpodobně příliš trpí tím, že mají pouze jednu sadu chromozomů, aby mohla v přirozeném prostředí založit haploidní potomstvo. Polyhaploidního potomstva však bylo ve vyšších frekvencích dosaženo ze 7x nebo 8x mateřských rostlin u Hieracium (Rosenbaumova et al., 2012). Autoři navrhli jako předpokládaný mechanismus předčasnou embryogenezi řízenou gametofytem. Frekvence polyhaploidů v potomstvu semen apomiktických rostlin jsou často velmi nízké (<5 %) a obvykle představují nejmenší podíl všech vývojových cest (Bicknell et al., 2003; Kaushal et al., 2008; Krahulcova et al., 2011; Schinkel et al., 2017). Zdá se, že pro projevy partenogeneze je důležité načasování opylení. U mnoha apomiktických druhů byla pozorována časná proembrya v době květu (např. Cooper a Brink, 1949; Burson a Bennett, 1971; Hojsgaard et al., 2008), což naznačuje zrychlený partenogenetický vývoj u některých vajíček. Předpokládané opylení u fakultativně apomiktického P. notatum dokázalo odblokovat rekalcitabilitu neredukovaných vaječných buněk k oplození, což zvýšilo tvorbu potomstva BIII (Martinez et al., 1994). V podobném pokusu, ale s použitím jiného rostlinného materiálu, mohli Espinoza et al. (2002) u P. notatum experimentálně prokázat, že časné opylení (před anthesí) a také pozdní opylení (po anthesí) zvýšilo četnost tvorby apomiktického potomstva, zatímco opylení během anthesí vedlo k vyšší četnosti sexuálních semen. V přirozených populacích rostlin je opylení během plné antézy pravděpodobně nejčastější „výchozí“ situací, protože hmyz přilákají plné květní projevy a opylení větrem je také nejúčinnější v plně otevřených kláskách. Proto by opylení během antézy u apomiktických rostlin maximalizovalo oplození redukovaných vaječných buněk.

Celkové údaje naznačují, že rozdílná penetrance partenogeneze mezi vajíčky, nesoucími redukované a neredukované samičí gametofyty, by mohla hrát relevantní roli při vytváření pozorované rozmanitosti způsobů tvorby semen. V tomto kontextu může posun v načasování opylení u přírodních diploidů, které představují nízký podíl neredukovaných gametofytů, významně zvýšit relativní úspěšnost neredukovaných gametofytů oproti redukovaným a zvýhodnit tvorbu asexuálních semen. To může vysvětlovat, proč výše zmínění diploidi P. rufum (Delgado et al., 2014) nebo alpský R. kuepferi produkovali některá plně apomiktická semena v přírodních podmínkách (Schinkel et al., 2016) i v pokusech (Klatt et al., 2018). Zrychlený vývoj květů je běžným znakem vysokohorských rostlin a domnělou adaptací na krátkou vegetační dobu ve vysokohorském prostředí, zejména u časně kvetoucích rostlin (Körner, 2003). Diploidní R. kuepferi kvete bezprostředně po tání sněhu, tedy v době, kdy mnoho hmyzích opylovačů ještě není k dispozici jako přenašeč pylu. Proto předpokládáme, že v přírodních podmínkách může snadno dojít ke zpožděnému opylení, které podporuje příležitostný partenogenetický vývoj neredukovaných vaječných buněk. K pochopení výskytu partenogeneze v přírodních podmínkách bude zapotřebí další experimentální práce.

Tvorba endospermu je u většiny přírodních apomiktických rostlin pod jinou genetickou nebo epigenetickou kontrolou a závisí na oplození polárních jader (pseudogamie). Lokusy endospermu a partenogeneze jsou tedy propojené, ale oddělené. U hvězdnicovitých (Asteraceae) se zdá, že jiné tkáně ve vaječníku než endosperm poskytují embryu dostatek živin (Cooper a Brink, 1949). Stejně tak čeledi rostlin bez tvorby endospermu v semenech, tedy Melastomataceae a Orchidaceae, mohou zřejmě vyjadřovat autonomní apomixi (Renner, 1989; Teppner, 1996; Zhang a Gao, 2018). Autonomní apomixe se tedy může vyvinout, když je selekční síla pro tvorbu endospermu slabá. Pseudogamie však převládá u většiny ostatních čeledí (Mogie, 1992) a je důležitým omezením pro úspěšnou tvorbu semen. Některé druhy jsou citlivé na odchylky od poměru 2 mateřských : 1 otcovským genomům v endospermu, zatímco jiné jsou tolerantnější (Talent a Dickinson, 2007). Předčasný vývoj embrya v kombinaci s pozdním opylením by pravděpodobně nepřímo upřednostňoval dvojí oplození polárních jader, protože v době, kdy pylové trubice dosáhnou mikropylky, by nebyly k dispozici žádné receptivní vaječné buňky. Obě jádra spermií by byla nasměrována k oplození polárních jader, což má u embryonálních váčků typu Polygonum pozitivní vliv na vývoj endospermu udržením poměru 2 mateřské : 1 otcovské genomy (viz výše).

Spojení tří vývojových kroků pro funkční apomiktickou tvorbu semen se v přírodních populacích pravděpodobně realizuje nezřídka. Potřeba kombinace mutací pro nejméně tři vývojové kroky činí mutagenní původ apomixe v přírodě velmi nepravděpodobným, protože každá jednotlivá složka by byla selektována proti (Van Dijk a Vijverberg, 2005). Spíše se zdá, že shoda podmínek prostředí by mohla změnit vzorce exprese vývojových genů, což by vedlo k vzácné tvorbě apomiktických semen. Jelikož se apomeióza vyhýbá meiotickému „resetování“ metylačních vzorců DNA (viz Paszkowski a Grossniklaus, 2011), změněné epigenetické stavy by se mohly dědit v klonálních semenech a mohly by zakládat apomiktické potomstvo.

Sporofytická apomixe, nazývaná také adventivní embryonie, zahrnuje embryogenezi ze somatických tkání jádra nebo integumentů (Naumova, 1992). Apomiktická embrya se často vyvíjejí z několika počátečních buněk souběžně nebo po pohlavní embryogenezi, čímž vzniká více než jeden semenáček v semeni (polyembryonie). Ačkoli je adventivní embryonie taxonomicky nejrozšířenější vývojovou cestou apomixe (Hojsgaard et al., 2014b), mechanismy genetické kontroly jsou méně prozkoumané než u gametofytické apomixe. Protože adventivní embrya vznikají bez narušení pohlavního programu, předpokládá se, že jejich genetický základ je méně komplexní a jediná mutace může iniciovat somatickou embryogenezi. Genomická a transkriptomická analýza druhů Citrus odhalila 11 kandidátních lokusů spojených s apomixí. S polyembryonií je spojena inzerce v promotorové oblasti lokusu CitRWP (Wang et al., 2017). Podobně jako u gametofytické apomixe se adventivní embryonie často objevuje u polyploidů a/nebo hybridů (Alves et al., 2016; Mendes et al., 2018), ale také u diploidů nebo paleopolyploidů (Carman, 1997; Whitton et al., 2008).

Fáze etablování: vznik apomiktické populace

V průběhu této fáze se očekává, že nespojitá exprese již zmíněných vývojových kroků apomixe bude funkční pro vznik polyploidní apomiktické populace, která je nezbytná pro přežití linie. Nespojená aktivace apomixe a partenogeneze v diploidním cytotypu by vedla ke zvýšení ploidie a posunu v dávkování, což může pomoci stabilizovat koordinovanou expresi apomixních prvků a vznik řady polyploidních jedinců produkujících klonální semena. V přírodních podmínkách k tomu většinou dochází prostřednictvím triploidního mezistupně, který usnadňuje tvorbu i polyploidů, podobně jako v pohlavních systémech. Přítomnost částečné apomixe a nespojité partenogeneze však může mít odlišné výsledky (obr. 2) a podporovat vznik nových polyploidních populací (Hojsgaard, 2018).

Přímé účinky polyploidizace

Polyploidizace může mít rozmanité nepřímé, pozitivní účinky na zakládání apomiktických jedinců: Za prvé, polyploidie vytváří bezprostřední reprodukční bariéru proti diploidní rodičovské a progenitorové populaci; za druhé, polyploidie může způsobit rozpad systémů genetické autokompatibility (SI), které jsou potřebné k ustavení samoplození pseudogamických apomiktických jedinců; a za třetí, polyploidie by mohla nepřímo pomoci ustavit apomiktický cytotyp v nové ekologické nice tím, že změní celkové fyziologické vlastnosti a adaptivní potenciál rostlin.

Interakce cytotypů v populacích se smíšenými cytotypy pravděpodobně povedou spíše k polyploidizaci potomstva než ke zvyšování frekvence příležitostných diploidních apomiktických jedinců v populaci. Lze si představit následující proces: výskyt diploidního apomeiotického jedince v jinak diploidní pohlavní, sebekompatibilní populaci povede zpočátku k znevýhodnění menšinového cytotypu (Levin, 1975), protože na jeho stigmata bude přenesen převážně haploidní pyl z většiny okolních pohlavních rostlin (obr. 2a). Apomiktické, diploidní pionýrky produkující neredukované embryonální váčky budou pravděpodobně většinou oplozeny křížením a budou produkovat triploidní hybridní potomstvo BIII, což znamená, že nemůže vzniknout téměř žádné diploidní apomiktické potomstvo (obrázek 2b). V přirozených diploidních populacích je identifikace apomiktického potomstva obtížná, ale proveditelná pomocí vhodných molekulárních přístupů (např. Siena et al., 2008) nebo průtokově cytometrického screeningu semen (Schinkel et al., 2016). Experimentální důkazy podporují zmíněnou myšlenku omezení vzniku diploidních apomiktických potomků v přírodě (Siena et al., 2008; Hojsgaard et al., 2014a; Barke et al., 2018). Výjimečný případ představují apomiktické diploidy z rodu Boechera. Různé druhy v rámci Boechera vykazují složitou evoluční historii hybridizace a polyploidie, v níž -kromě výskytu apomiktických triploidů- mohou být diploidní cytotypy sexuální nebo apomiktické, přičemž ty druhé mohou opakovaně produkovat apomiktická semena (Aliyu et al., 2010). Podrobnosti o možném původu vzorců reprodukčního způsobu a ploidní variability pozorovaných napříč Boechera viz Lovell et al. (2013). Po vzniku zmíněných triploidů BIII může být apomeióza úspěšnější pro tvorbu samičích neredukovaných gamet, protože obchází dysfunkci meiózy a tvorbu aneuploidních gamet. Mikrosporogeneze a tvorba pylu však většinou selžou a vytvoří řadu geneticky a chromozomálně nevyvážených gamet, což způsobí, že oplození nebude úspěšné, jak bylo pozorováno u sexuálních triploidů (např. Duszynska et al., 2013). Vyvinula by se pouze partenogenetická eutriploidní embrya, která by dále přeskočila molekulární důsledky nevyvážených genů a chromozomů pozorované u aneuploidních embryí (Birchler a Veitia, 2012). Pokud není pyl nezbytný pro tvorbu endospermu, jako je tomu u většiny Asteraceae, pak by se selekcí proti pohlavní cestě rychle vytvořila triploidní, pylově sterilní, vysoce obligátně apomiktická linie (obr. 2c). Tento scénář potvrzuje výskyt různých přírodních populací triploidních apomiktů vykazujících autonomní vývoj endospermu u Erigeron (Noyes a Rieseberg, 2000), Hieracium (Bicknell et al., 2000), Taraxacum (Tas a van Dijk, 1999) a matematický model původu 3x klonů Taraxacum (Muralidhar a Haig, 2017). K opakované tvorbě nových klonů 3x pampelišky může docházet ve smíšených sexuálních/apomiktických populacích (Martonfiova, 2015). U pseudogamních diploidních apomiktických populací by triploidní cytotypy BIII pravděpodobně snadno nezaložily populaci, pokud by nebyly zmírněny požadavky na genomické příspěvky rodičů, protože tvorba pylu bude u triploidů silně narušena a bude bránit správné tvorbě endospermu. Nicméně oplození neredukovaných 3x vaječných buněk dobře vyvinutým haploidním pylem z okolních diploidních pohlavních buněk může mít za následek vznik tetraploidních rostlin v další generaci, jak bylo experimentálně pozorováno u většiny apomiktů (Martínez et al., 2007; Hojsgaard et al., 2014a). U tetraploidů se očekává, že meióza a produkce pylu budou stabilnější a diploidní pyl bude k dispozici pro pseudogamii. Pokud byla schopnost apomeiózy zděděna od triploidní matky a spojení s partenogenezí je úspěšné, mohlo by apomiktické tetraploidní potomstvo vzniknout prostřednictvím samičího triploidního můstku (obr. 2d), jak bylo pozorováno u R. kuepferi (Schinkel et al., 2017), P. simplex (Urbani et al., 2002) a pravděpodobně u všech apomiktických systémů, kde byli v přírodních populacích zaznamenáni příležitostní triploidi. Případně, pokud se ve fázi vzniku nové populace nepodaří stabilizovat apomixi u nových tetraploidů, ale místo toho dojde k reinstalaci meiózy a jejímu spojení se syngamií (obr. 2e), pak by důsledkem tohoto přechodného hybridu BIII mohla být pohlavní polyploidizace (Hojsgaard, 2018).

V některých apomiktických systémech jsou pohlavní cytotypy polyploidní a v přírodě nejsou důkazy o výskytu diploidních cytotypů. Zde bychom mohli uvažovat o dvou alternativních vysvětleních. V jednom případě by pohlavní diploidi mohli nejprve projít pohlavní polyploidizací prostřednictvím neredukovaných samčích gamet oplodňujících redukované vaječné buňky (samčí triploidní můstek) (De Storme a Geelen, 2013) a poté vymřít. Druhou možností je, že se polyploidní apomikt v agamním komplexu vrátí k pohlavnosti, zatímco diploidní pohlavní vymřou, a pak opakováním cyklu produkuje vyšší ploidní apomiktické cytotypy. V obou případech by u sexuálních tetraploidů mohl podobný mechanismus vzácné tvorby apomiktických semen jako u diploidů vycházet z převážně sexuálních tetraploidních populací, jako je tomu u Potentilla puberula, kde jen jednotliví jedinci vykazovali určitou apomixi, zatímco převažující apomixe se vyskytovala u cytotypů s vyšší ploidií (5x až 8x cytotypy; Dobes et al., 2013). Jakmile se vytvoří vysoká polyploidní apomiktická linie, heteroploidní křížení spíše negativně ovlivní plodnost pohlavních jedinců s nižšími ploidy, nikoli však fitness apomiktických rostlin s vyššími ploidy (Dobes et al., 2018). Podobné rozložení cytotypů a reprodukčních znaků bylo pozorováno například u H. pilosella (=Pilosella officinarum; Mráz et al., 2008), u Paspalum durifolium nebo u P. ionanthum (Ortiz et al., 2013). K udržení diploidních pohlavních populací může přispět abort semen u pohlavních po heteroploidním křížení oproti vysoké fitness samic po homoploidním křížení, ale také indukované samoplození (Mentorův efekt) (Hörandl a Temsch, 2009).

Důležitým vedlejším efektem polyploidizace je rozpad SC systémů (SI), který vede k samoplození, jak je dobře známo i u pohlavních polyploidů (Comai, 2005; Hörandl, 2010). SI systémy působí ve stigmatu a ve stvolu a mají genetickou kontrolu nezávislou na vývoji embryonálního váčku pomocí S-aleol (de Nettancourt, 2001). Nicméně důležitý selekční mechanismus může napomáhat vzniku polyploidních, pseudogamních, samokompatibilních (SC) klonálních linií: samokompatibilní apomiktická rostlina nemůže použít ani svůj vlastní pyl, ani pyl geneticky identických klonálních soukmenovců v okolí, protože konfigurace alel S bude u okolních klonálních soukmenovců stejná. Naproti tomu apomiktická samokompatibilní pionýrská rostlina může k pseudogamii využívat nejen vlastní pyl, ale také pyl okolních klonových soukmenovců se shodnými genotypy pro produkci semen (Hörandl, 2010). Tímto způsobem se nově vzniklý samokompatibilní polyploidní klon stává zcela nezávislým na pylu okolních pohlavních potomků (obr. 2d). Použitím samosprašného pylu lze také snadněji dosáhnout vhodné rovnováhy endospermu. Samosprašnost s pseudogamií dále zabraňuje negativním účinkům pohlavního samosprašování, konkrétně ztrátě heterozygotnosti a inbreedingové depresi (Hörandl, 2010). Samoplození je dále výhodné pro zakládání nových populací jediným nebo několika málo zakladateli, a to i po rozptylu semen na velké vzdálenosti (Baker, 1967; Hörandl, 2006; Cosendai et al., 2013).

Kombinací různých kroků apomixe musí dojít ke shodě několika vnitřních a vnějších faktorů. V přírodních podmínkách funkční apomiktická tvorba semen u diploidů pravděpodobně vyžaduje určité změněné ekologické podmínky a úspěšnou polyploidizaci pro etablování. Vzácnost událostí, které se musí kombinovat, může být také příčinou nízké skutečné frekvence přirozené apomixe u nahosemenných rostlin (viz nedávný přehled Hojsgaard et al., 2014b).

Fáze diverzifikace: Rozšiřování areálu a speciace apomiktických populací

Jakmile se apomiktická polyploidní populace usadí, bude její přežití záviset na schopnosti neopolyploidů buď vytlačit rodičovské diploidy, nebo se přesunout na jiné stanoviště. Obsazení nové ekologické niky je v mnoha případech vedlejším účinkem polyploidie. Jak bylo uvedeno výše, polyploidie sama o sobě mění mnoho fyziologických a buněčných vlastností, které mohou být v novém prostředí výhodné. Tomuto aspektu byla v minulosti věnována velká pozornost a někteří autoři považovali ekologický potenciál polyploidie za hlavní faktor širokého rozšíření některých apomiktických druhů (Bierzychudek, 1985). Niche posuny polyploidů oproti diploidům byly zdokumentovány u alopolyploidního Crataegus (Coughlan et al., 2017), ale také u autopolyploidů R. kuepferi (Kirchheimer et al., 2016, 2018) a Paspalum intermedium (Karunarathne et al., 2018). Tyto nehybridní apomiktické rostliny nevykazují výraznou genetickou diverzifikaci, ale přesto se jim podařilo obsadit stanoviště mimo ekologický areál diploidů. Důkazy naznačují, že polyploidní apomiktické druhy se ve svém původním areálu chovají jako generalisté a jsou méně konkurenceschopné než specializované diploidy, ale jsou konkurenceschopnější v okrajových oblastech rodičovských diploidů (Karunarathne et al., 2018), což je stav, který může předcházet ekologické diferenciaci mezi cytotypy. Spolu s vrozenými biologickými vlastnostmi apomixe (tj. reprodukční jistotou a klonalitou) je ekologický posun niky dalším důležitým faktorem pro rozšiřování geografického areálu a diverzifikaci apomixů. Pokud by se noví apomiktické polyploidi nedokázali přizpůsobit novým podmínkám prostředí, jejich evoluční potenciál by byl pravděpodobně omezen. Mau et al. (2015) zjistili rozšířený konzervatismus niky mezi sexuálními a apomiktickými druhy a zjistili, že ploidie je silnějším faktorem pro divergenci niky ve srovnání s reprodukčním způsobem u diploidně-triploidních cytotypů rodu Boechera, ale mezi druhy byly zjištěny značné rozdíly ve směrech diferenciace niky. Podle Mau et al. (2015) jsou tedy homoploidní apomiktické druhy rodu Boechera uvězněny v ekologických nikách svých pohlavních předků.

Reprodukční zajištění a klonalita

Samoplození a apomixis umožňují rostlinám vytvářet nové populace počínaje jediným jedincem (Baker, 1955). Rostliny tedy mají z apomixe dvojí užitek. Na jedné straně apomixe umožňuje zakladatelské události a šíření populací druhů po rozptýlení semen. Na druhé straně apomixe vytváří klonální potomstvo, a tedy rozmnožuje genotypy, a je pravděpodobné, že se lokálně prosadí ty nejschopnější díky rozdílným semenným sadám a lepším konkurenčním schopnostem. Tato dvojí výhoda poskytuje rostlinám lepší kolonizační schopnosti a obojí má relevantní dopad na genetickou variabilitu na úrovni populací a na biogeografické rozšíření cytotypů. Tyto kombinované vlastnosti přispívají k pozorovaným vzorcům geografické partenogeneze (např. Kearney, 2005; Hörandl, 2006).

Geografická partenogeneze

Asexuální živočichové a rostliny mají často větší areály rozšíření než jejich sexuální příbuzní (Kearney, 2005). U rostlin je díky silnému společnému výskytu apomixe a polyploidie obtížné splést jejich vliv na způsoby kolonizace (Bierzychudek, 1985; Hörandl, 2006). Ve výjimečném případě komplexu Boechera holboellii Mau et al. (2015) nalezli silnější důkazy pro ploidií podmíněnou ekologicko-nicovou divergenci než pro reprodukční systémy. Navzdory tomu, že toto pozorování je v rozporu s obecnými a dobře podloženými zákonitostmi geografické partenogeneze, všechny ostatní studie naznačují, že apomixe může u těchto polyploidů urychlovat disperzi a usnadňovat rozšiřování areálů. U alpského druhu R. kuepferi zůstaly diploidní cytotypy ve své refugiální oblasti v jihozápadních Alpách, zatímco tetraploidi kolonizovali celé Alpy, Apeniny a Korsiku (Cosendai a Hörandl, 2010). Pouze tetraploidi se dokázali přizpůsobit vyšším nadmořským výškám a chladnější klimatické nice (Kirchheimer et al., 2016; Schinkel et al., 2017). Simulační studie rekolonizace Alp odhalila silný kombinační efekt diferenciace niky a způsobu rozmnožování u tetraploidů (Kirchheimer et al., 2018). Podobně i na prériích a pastvinách, které nebyly během posledního zalednění vázány na ledovcové příkrovy, vykazují druhy vzorce nerovnoměrného geografického rozšíření mezi pohlavními a apomiktickými cytotypy. U travního druhu P. intermedium jsou diploidní cytotypy méně geograficky rozšířené než tetraploidní cytotypy a nacházejí se v severnějších, klimaticky mírnějších oblastech v rámci rozšíření druhu v Jižní Americe (Karunarathne et al., 2018). Tetraploidní cytotypy obsadily jižní oblasti tím, že se lépe vyrovnávají s méně produktivními a drsnějšími změnami prostředí (Karunarathne et al., 2018). Ve většině rostlinných systémů tedy apomixe podporuje rozšiřování areálů využitím výhod klonality a polyploidie.

Populační diferenciace a speciace

Jelikož apomixe zmrazuje genetickou variabilitu a snižuje variabilitu genotypů, očekává se, že se populace budou vyvíjet nezávisle díky sníženému toku genů. Časem se mohou vyvinout v populace držící genofond, které jsou dostatečně diferencované, aby se vyhnuly hybridizaci prostřednictvím pre- a postzygotických bariér, a geograficky vzdálené (izolované) populace se mohou stát poddruhy nebo novými druhy (např. Arrigo a Barker, 2012). Ve skutečnosti je morfologická diferenciace pozorována v rámci apomiktických komplexů, přičemž fakultativní apomixe u hybridních druhů může podporovat (pomalou) divergentní selekci a vznik mikrodruhů (tj. apomiktické linie se specifickou morfologií a geneticky homogenní) (např. Burgess a kol., 2014), což způsobuje vážné problémy v taxonomii. Pro podrobný rozbor toho, jak zacházet s apomiktickými taxony a jaké druhové koncepty používat, odkazujeme na Haveman (2013), Majeský et al. (2017), Hörandl (2018). Alternativou by byl obrat k pohlavnosti v jedné z těchto rozšířených populací (Hörandl a Hojsgaard, 2012). Přechod zpět k pohlavnímu rozmnožování ve vzdálené populaci od rodičovského pohlavního druhu polyploidních apomikantů by také umožnil nezávislou evoluci, akumulaci genetických a morfologických změn a získání pre- a postzygotických bariér pro tok genů (Hojsgaard a Hörandl, 2015).

Přirozený VS. Pěstované systémy apomiktických rostlin

Apomiktické systémy rostlin vytvářejí klony ze semen, což je vlastnost, která nabízí obrovský potenciál pro vývoj kultivarů specificky vhodných pro pastvu hospodářských zvířat. Přírodní apomiktické populace jsou dynamické. Důkazy naznačují, že je často zakládá jediný jedinec, který tento genotyp namnoží a založí malou lokální populaci. Postupem času, pravděpodobně jako reakce na místní edafické podmínky a proměnlivost prostředí, získává populace variabilitu především díky zbytkové pohlavnosti a spontánním mutacím. Přirozené apomiktické populace jsou tedy genotypově rozmanité (např. Daurelio et al., 2004; Paun et al., 2006).

Pěstované plodiny se skládají z geneticky vysoce uniformních jedinců, kteří obvykle pocházejí z křížení inbredních linií nebo vysoce selektovaného heterozygotního rostlinného materiálu. V tomto smyslu jsou apomiktické přírodní populace s geneticky uniformními klony a rodokmeny apomiktických pícních trav kvalitativně podobné a do jisté míry srovnatelné s kulturními plodinami s proměnlivou úrovní heterozygotnosti a kontrastním typem reprodukce podílející se na tvorbě další generace semen. Reprodukční procesy rostlin, doba kvetení, tvorba květních orgánů, životaschopnost pylu atd. jsou silně ovlivněny klimatickými podmínkami a mohou ovlivnit výnosy semen a výkonnost plodin (Hampton et al., 2016). Klimatické faktory regulují růst a vývoj plodin a podléhají prostorovým změnám jak ve směru, tak ve velikosti, což vyžaduje analýzy v jemném měřítku, aby bylo možné rozeznat rozdílné prostorové reakce plodin na proměnlivost klimatu a jejich dopady na výnosy plodin (Kukal a Irmak, 2018). Proto se očekává, že geneticky čisté pohlavní plodiny a apomiktické kultivary budou mít podobné reakce na proměnlivé podmínky prostředí, což by nám mohlo pomoci pochopit krátkodobé účinky ekologických a klimatických změn na produkci semen a výnosy plodin a odhadnout potenciální zisk/ztrátu výnosů plodin ovlivněných klimatem, které se očekávají v důsledku přenosu apomixe na hlavní plodiny. Vzhledem k tomu, že většina apomixů je fakultativních, a to jak v přirozených klonálních liniích, tak v komerčních pícninářských odrůdách, očekává se, že tvorba nízkého podílu rekombinantních potomků zvýší genetickou heterogenitu a inbreeding, což může snížit produktivitu pícnin. Proto přinejmenším ve šlechtění pícnin může řádná reprodukční charakterizace selektovaného materiálu s využitím více experimentálních přístupů prospět jak šlechtitelským programům díky znalosti potenciální míry hybridizace a introgrese znaků, tak strategiím polního managementu díky odhadu podílů nemateřského potomstva očekávaného v jedné generaci (Hojsgaard et al., 2016).

Většina přírodních apomiktických rodů si zachovává pylovou funkci pro pseudogamii. U apomiktických plodin to znamená, že by mohly fungovat jako dárci pylu a introgovat sousední pohlavní porosty (van Dijk a van Damme, 2000). Aby se zabránilo introgresi apomiktických variant do sexuálních, musely by být apomiktické plodiny pylově sterilní. Přírodní systémy nám však ukazují, že pylovou funkci lze opustit pouze při autonomní apomixi, která se vyskytuje většinou u rostlin se slabou tvorbou endospermu nebo bez ní (viz výše). Proto mohou být šlechtitelské strategie pro pylově sterilní apomiktické kultivary nejužitečnější u pícnin, kde je hlavním zájmem zemědělce vegetativní růst. Ale u kulturních rostlin, které se pěstují hlavně pro výnos semen, vyžaduje potřeba pseudogamie pro správnou tvorbu endospermu funkční pyl. Šlechtitelské strategie zaměřené na vynucenou autogamii (např. v rámci kleistogamických klásků nebo květů) u variant plodin mohou pomoci tento problém překonat.

Většina domestikovaných plodin je vysoce závislá na používání vysokých vstupů (např. hnojiv a herbicidů), a proto je únik z pěstování méně pravděpodobný než introgrese do volně rostoucích příbuzných druhů (např. Arnaud et al., 2003; Uwimana et al., 2012). Naproti tomu apomiktické pícniny jsou méně závislé na vstupech a mohou introgovat divoké příbuzné i unikat z pěstování. Stejné vlastnosti, které činí apomiktické plodiny vhodnými pro vývoj kultivarů, z nich činí také lepší invazory, což podněcuje potenciální hrozbu pro biologickou rozmanitost a riziko pro životní prostředí. V Latinské Americe se například rozšířilo pěstování vynikajících trav Brachiaria pro živočišnou výrobu na ploše přibližně 25 milionů hektarů1 a v mnoha oblastech Brazílie byly zaznamenány invazní druhy (Almeida-Neto et al., 2010; pod názvem Urochloa spp. v Zenni a Ziller, 2011). Podobné případy jsou známy po celém světě, ale o negativních dopadech těchto invazí na biologickou rozmanitost je známo jen málo. Srovnávací studie sexuálních a apomiktických invazních rostlin ukázala, že tyto druhy mají podobné schopnosti pro posun ekologické niky a usídlení v nových, invadovaných oblastech jako sexuální druhy (Dellinger et al., 2016). Několik studovaných případů ukazuje, že apomiktické trávy dominují na invadovaných stanovištích a vytlačují původní trávníky (Marshall et al., 2012; Dennhardt et al., 2016). Lepší porozumění okolnostem vzniku a dynamiky přírodních populací apomiktických trav, stejně jako variabilitě projevů reziduální sexuality a dalším zdrojům genetické variability, tak může pomoci identifikovat a zacílit účinná managementová opatření pro apomiktické plodiny, která by v současnosti mohla přispět k udržitelné intenzifikaci systémů založených na pěstování pícnin.

Závěr a výhled budoucích studií

Apomixie je komplexní vývojový znak, u kterého se očekává, že pokud bude zaveden do hlavních plodin, bude mít obrovský dopad na šlechtění rostlin, a to jak na zkrácení doby potřebné k vývoji nové odrůdy, tak na zvýšení výnosů. V současné době je apomixe využívána pro tvorbu pícninářských odrůd, ale zprávy dokumentující např. nedostatečnou genetickou homogenitu a genetickou erozi u těchto odrůd nejsou k dispozici. Ačkoli byly po dlouhou dobu zastíněny, začínají se rozplétat mechanismy odpovědné za vznik a dynamiku apomixe v přírodních populacích rostlin, potenciální výsledky apomixe v přírodních systémech a její role v evoluci rostlin. Poznatky o genetických a ekologických faktorech, jimiž se řídí vývojové interakce mezi meiotickou a apomiktickou cestou, a o populační dynamice v lokálním a regionálním měřítku nám mohou nejen pomoci rozluštit strategie, které rostliny využívají k reakci a adaptaci na prostředí, ale poskytují také cenné informace využitelné při řízení apomiktických plodin a výrobních postupů.

Dostupnost dat

Pro tento článek nebyly vytvořeny žádné originální datové soubory.

Příspěvky autorů

Všichni uvedení autoři se na práci významně, přímo a intelektuálně podíleli a schválili její publikování.

Financování

Základní výzkum k tomuto rukopisu byl financován německou výzkumnou nadací Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) (projekty Ho 4395/4-1, Ho 4395/1-2 pro EH a projekt Ho5462/1-1 pro DH).

Prohlášení o střetu zájmů

Autoři prohlašují, že výzkum byl prováděn bez jakýchkoli komerčních nebo finančních vztahů, které by mohly být chápány jako potenciální střet zájmů.

Poděkování

Děkujeme editorům řady Emidio Albertinimu a Fulvio Pupillimu za pozvání k prezentaci tohoto přehledového článku a recenzentům za cenné připomínky k rukopisu. Děkujeme za podporu Open Access Publication Funds Univerzity v Göttingenu.

Zkratky

BIII hybrid, potomstvo vzniklé oplozením neredukovaných vaječných buněk; CitRWP, protein obsahující doménu RWP-RK, který se vyskytuje u citrusů; FCSS, průtokový cytometrický screening semen; MC, megaspora; MMC, mateřská buňka megaspory; NC, buňka jádra; PHERES1, transkripční faktor kódovaný genem MADS-box; SC, samokompatibilita.

Poznámky

1. ^ https://ciat.cgiar.org/

.