La rigenerazione della coda dopo l’autotomia ravviva la sopravvivenza: un caso da una popolazione di lucertole monitorata a lungo termine sotto predazione aviaria

Introduzione

L’autotomia, il distacco volontario di un’appendice per evitare l’intrappolamento, è forse il comportamento anti-predatore più drammatico ed energeticamente costoso negli animali. È stato osservato in diversi taxa animali tra cui sia invertebrati che vertebrati che staccano una varietà di parti del corpo. Oltre al ben noto beneficio immediato di sopravvivenza di questa tattica, i costi per l’individuo dopo il distacco hanno anche ricevuto molta attenzione negli ultimi decenni, che ha aumentato la nostra comprensione delle dinamiche costi-benefici di autotomia e la sua traiettoria evolutiva.

L’autotomia caudale nelle lucertole è forse il caso più famoso di una tattica di distacco del corpo, e ha intrigato gli scienziati per oltre 100 anni. Le specie di almeno due terzi delle famiglie di lucertole hanno la capacità di perdere e rigenerare le loro code. Durante questo processo, i muscoli in contrazione spaccano la debole struttura della vertebra della coda, che fa sì che la coda si separi dal corpo e permette alla lucertola di fuggire dalla presa di un predatore. La coda post-autotomia agisce come una distrazione che si contorce e si dimena per attirare l’attenzione del predatore lontano dal proprietario della coda. Molti studi precedenti hanno dimostrato che l’autotomia della coda potrebbe aumentare il tasso di sopravvivenza immediata quando le lucertole incontrano i predatori, e studi successivi hanno anche suggerito che il rischio di predazione potrebbe migliorare l’evoluzione dell’autotomia.

Nonostante l’interesse a lungo termine nella perdita della coda nelle lucertole, alcune questioni rimangono oggetto di dibattito. In primo luogo, il grado di associazione tra la frequenza dell’autotomia caudale e la pressione di predazione in condizioni naturali è controverso. Negli ultimi decenni, i ricercatori hanno discusso la rilevanza ecologica del tasso di autotomia in natura come segue: riflette la reale pressione di predazione? O riflette l'”inefficienza” della predazione (, rivisto in )? I risultati incoerenti riguardanti la relazione tra il tasso di autotomia sul campo e la pressione di predazione rivelano che il dibattito è in corso. Poiché il tasso di autotomia sul campo delle lucertole è influenzato dalle fluttuazioni temporali e stagionali delle abbondanze di più predatori, l’associazione tra il tasso di autotomia sul campo e la pressione di predazione sarebbe oscurata se i ricercatori si concentrassero solo su una scala temporale breve. Sorprendentemente, gli studi a lungo termine di autotomia nelle lucertole sono estremamente rari.

In secondo luogo, anche se i costi della perdita e della rigenerazione della coda sono stati ben studiati in cattività, le conseguenze a lungo termine sono state meno ben esplorate in natura. Molti studi hanno documentato gli impatti intrinseci della perdita della coda, tra cui il deterioramento energetico, la diminuzione dell’agilità e/o dell’attività ( rivisto in ), e la perdita della possibilità di liberarsi della coda in un successivo incontro predatorio. Si presume che tutti questi fattori contribuiscano al costo finale – un declino nel successo di accoppiamento e nella sopravvivenza. Tuttavia, la maggior parte degli studi che sono stati eseguiti in laboratorio o all’interno di ambienti artificiali o seminaturali hanno mostrato un effetto solo per un breve periodo di tempo dopo la perdita della coda. Solo una manciata di studi si sono concentrati sulle conseguenze a lungo termine dell’autotomia in natura, in particolare per quanto riguarda la sopravvivenza. La rarità degli studi sul campo e i loro risultati incoerenti hanno perpetuato l’ambiguità dei costi a lungo termine della perdita della coda. Per esempio, i risultati contraddittori degli studi su Uta stansburiana (prove positive in ma non in ) indicano che la comprensione dell’effetto a lungo termine dell’autotomia sulla sopravvivenza rimane sfuggente.

Similmente all’autotomia, anche le conseguenze a lungo termine della rigenerazione sono state raramente affrontate. La rigenerazione è un processo energeticamente costoso che potrebbe esercitare gravi costi su un individuo, ma questo tratto è ampiamente mantenuto in una varietà di taxa squamati, il che suggerisce il potenziale beneficio di questa strategia. L’ipotesi adattativa della rigenerazione prevede che la ricrescita di una struttura di capannone potrebbe alleviare il costo di sopravvivenza dell’autotomia, ma poco si sa di questo beneficio dopo la rigenerazione in condizioni naturali.

Gli studi demografici sul campo su una lunga scala temporale forniscono una soluzione diretta a questi dibattiti. In questo studio, abbiamo condotto un esperimento di cattura-marcatura-ricattura (CMR) di 7 anni su una popolazione selvatica della lucertola verde a macchie sessuali, Takydromus viridipunctatus. I membri del genere Takydromus sono “nuotatori d’erba” con una forma del corpo allungata e una coda estremamente lunga (2,5-4,2 volte la lunghezza del muso-ventre (SVL), a seconda della specie). Queste lucertole abitano le praterie aperte ed esibiscono un comportamento di sonno unico in cui si appollaiano quasi esclusivamente sulle lunghe, morbide e sottili foglie di Miscanthus o altre graminacee. Si ritiene che questo comportamento impedisca la predazione da parte di roditori, toporagni e serpenti da terra durante la notte. Queste lucertole sono di solito non territoriali, formando densità di popolazione estremamente elevate in microhabitat adatti senza una pronunciata competizione maschio-maschio, limitando il potenziale per le interazioni intraspecifiche per provocare la perdita della coda. Infine, i gufi simpatrici (Otus spp.) non sono mai stati osservati predare questa lucertola. Tutte queste osservazioni supportano la conclusione che gli uccelli diurni sono probabilmente i principali predatori che contribuiscono alla mortalità della lucertola verde e alla perdita della coda (materiale elettronico supplementare, figura S1).

In questo studio, abbiamo incorporato i dati sulla sopravvivenza della lucertola e l’autotomia caudale con i dati sulle dinamiche contemporanee di quattro principali predatori di uccelli da un mega-dataset nazionale di bird watching. I nostri obiettivi erano (i) ispezionare l’abbondanza del predatore rispetto alla perdita della coda della lucertola e ai tassi di sopravvivenza per determinare la relazione tra l’autotomia sul campo e l’efficienza della predazione, (ii) stimare i tassi di sopravvivenza degli individui con e senza coda per capire le conseguenze a lungo termine dell’autotomia sulla sopravvivenza, e (iii) esaminare l’attenuazione del costo di sopravvivenza dell’autotomia attraverso la rigenerazione della coda per determinare il beneficio di questa tattica evolutiva. Con più di 20 000 catture di più di 11 000 lucertole individuali negli ultimi anni, questo è uno dei primi studi a lungo termine del rapporto costo-beneficio dell’autotomia della coda e della rigenerazione in natura.

Materiale e metodi

(a) Sistema di studio della lucertola

La lucertola verde, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), è un piccolo lacertide (SVL di circa 48 mm negli adulti; ) con un evidente dicromatismo sessuale. La stagione riproduttiva dura da inizio maggio a fine settembre, quando si verifica la colorazione stagionale di corteggiamento nei maschi (macchie verdi intense sui fianchi laterali), e sulle femmine si possono osservare segni di morsi a forma di V dovuti alla copulazione. Il monitoraggio a lungo termine di una popolazione chiusa di T. viridipunctatus è iniziato nel 2006 a Capo Jinshan nel nord di Taiwan, un promontorio costiero circondato dall’oceano e da regioni sviluppate; quindi, la probabilità di dispersione è relativamente bassa. La vegetazione sul capo è principalmente prateria (le specie dominanti sono Miscanthus sinensis, Bidens pilosa e Wedelia triloba) con un mosaico di macchie di foresta secondaria. Ci sono relativamente pochi predatori terrestri; nessun carnivoro è mai stato registrato, e l’abbondanza di serpenti è molto bassa.

Dal maggio 2006, le indagini mensili della lucertola CMR sono state condotte una notte al mese, e i dati utilizzati in questo studio coprono 7 anni dal febbraio 2007 ad agosto 2013. Da sette a 12 operatori esperti hanno perlustrato diversi transetti per un totale di 800 m di lunghezza e hanno catturato a mano tutti gli individui osservati mentre dormivano sulle foglie di miscanto. Le lucertole catturate sono state pesate con l’approssimazione di 0,01 g utilizzando una bilancia elettronica e le loro SVL sono state misurate con l’approssimazione di 0,01 mm utilizzando un calibro digitale. Per tutti gli individui, abbiamo registrato il loro sesso, la classe di età e l’indice di autotomia della coda (vedi sotto) prima di etichettarli in modo univoco con il taglio delle dita dei piedi, che si ritiene essere il metodo più efficiente e meno stressante per marcare questo tipo di piccole lucertole. Il nostro studio precedente ha suggerito che non c’era alcun bias sistematico nella procedura di cattura.

A causa dell’alta densità di popolazione nel sito di campionamento, il numero medio di individui catturati durante ogni evento di campionamento è stato di circa 233 ma ha superato i 500 in alcune occasioni. Durante il periodo di censimento di 7 anni, ci sono state 20 552 catture di 11 415 individui; il tasso di ricattura nella regione del censimento varia da 0,4 a 0,6 durante la stagione riproduttiva.

(b) Valutazione dell’autotomia della coda

Abbiamo definito tre categorie di autotomia in base alla lunghezza, al colore e alla risposta neurale delle code. Gli individui sono stati registrati come “senza coda” se avevano subito una recente perdita della coda, che poteva essere distinta da una coda ferita, crostosa o appena rigenerata. Gli individui sono stati classificati come “rigenerati” se avevano una coda più corta e di colore diverso, con una risposta neurale debole o assente alla palpazione della coda, mentre le code “intatte” non erano state precedentemente perse. Nelle analisi seguenti, l’indice di autotomia è stato applicato come variabile di risposta nell’analisi di regressione multipla della relazione tra autotomia e pressione di predazione e come una delle variabili predittive nella stima della sopravvivenza.

(c) Valutazione dell’abbondanza di predatori

Un mega-dataset a lungo termine di tutte le specie di uccelli a Taiwan è stato raccolto dalla Chinese Wild Bird Federation da osservatori di uccelli e ricercatori in tutto il paese. Nel nostro sito di studio, le seguenti quattro specie di uccelli sono i principali predatori di T. viridipunctatus: il drongo nero (Dicrurus macrocercus, residente), l’airone guardabuoi (Bubulcus ibis, migrante estivo), il gheppio comune (Falco tinnunculus, migrante invernale), e l’averla bruna (Lanius cristatus, assente solo in estate); quindi, abbiamo selezionato tutti i record nel database di queste quattro specie dal nord di Taiwan dal 2007 al 2013. Considerando che l’autotomia è la conseguenza della predazione recente, abbiamo sommato i record di ciascuno dei quattro uccelli da 30 giorni prima di un evento di cattura per stimare l’abbondanza recente (passato) di predatori per esaminare l’associazione tra la predazione e i tassi di autotomia. D’altra parte, abbiamo sommato le registrazioni dei quattro uccelli fino alla successiva occasione di cattura per stimare la successiva (futura) abbondanza di predatori per l’analisi della sopravvivenza.

Abbiamo usato l’analisi delle componenti principali (PC) per ridurre i quattro predatori di uccelli in due componenti principali come indici di pressione di predazione e poi abbiamo usato questi indici come variabili predittive per testare i loro effetti sui tassi di autotomia caudale e di sopravvivenza. Le prime due componenti principali delle pressioni di predazione recenti e successive hanno spiegato l’85% della varianza totale, ed entrambi i loro autovalori erano maggiori di 1 (materiale supplementare elettronico, tabella S1). Le abbondanze di averle e gheppi erano prominenti in PC1, mentre il carico principale in PC2 era l’abbondanza di aironi guardabuoi; il drongo nero ha contribuito uniformemente a entrambi i PC (materiale supplementare elettronico, tabella S1).

(d) Correlazione tra autotomia caudale e pressione di predazione

Abbiamo esaminato l’associazione tra pressione di predazione e autotomia caudale in T. viridipunctatus utilizzando l’analisi di regressione logistica. Considerando il dicromatismo sessuale e la stagione di riproduzione della lucertola, abbiamo incorporato il sesso, la stagione e le due componenti principali della pressione di predazione recente come variabili predittive, usando l’autotomia recente (senza coda o intatta) come variabile di risposta nominale per costruire i modelli di regressione. Abbiamo prima usato procedure di selezione in avanti (entrambe le probabilità di entrare e uscire erano uguali a 0,10) per scegliere i predittori utili dalle quattro variabili predittive. Abbiamo poi esaminato la significatività del modello con le variabili scelte e le loro interazioni, e controllato la relazione tra il tasso di autotomia e i predittori. I dati degli individui giovani e ricatturati sono stati esclusi da questa analisi per evitare gli effetti potenzialmente confondenti della dimensione e del campionamento ripetuto. Le statistiche sono state eseguite in JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Analisi di sopravvivenza

Abbiamo implementato il modello Cormack-Jolly-Seber (CJS) nel Programma MARK per stimare il tasso di sopravvivenza e verificare gli effetti dei predittori. Il modello CJS stima simultaneamente la sopravvivenza (φ) e la probabilità di ricattura (p) tra le occasioni di cattura, che permette agli utenti di incorporare variabili categoriche e/o continue come predittori per spiegare entrambe le probabilità. In questo studio, il tasso di sopravvivenza mensile è stato trattato come una funzione lineare dell’indice di autotomia caudale e delle due componenti principali dell’abbondanza del predatore successivo, considerando gli effetti del sesso e della stagione (riproduzione e non riproduzione)

La probabilità di cattura variabile nel tempo è stata prima sostenuta confrontando tutti i modelli possibili, e poi abbiamo testato la significatività degli effetti dei predittori categorici e continui sulla sopravvivenza con probabilità di cattura variabile nel tempo in due fasi diverse (vedi il materiale supplementare elettronico per i dettagli). In primo luogo, abbiamo costruito 19 modelli con diversi set di predittori categorici, tra cui l’indice di autotomia, la stagione (di riproduzione e non) e il sesso (materiale supplementare elettronico, tabella S2), per conoscere gli effetti dei predittori categorici. In secondo luogo, basandoci sul criterio di informazione di Akaike, abbiamo usato due dei modelli meglio supportati (φsex+a+s+sex×a+a×spt e φa+s+a×spt) per costruire 38 modelli comprendenti predittori continui, le due componenti principali della successiva abbondanza di predatori (materiale supplementare elettronico, tabella S3), e poi abbiamo testato gli effetti della predazione. Abbiamo testato la significatività dei predittori nei modelli ben supportati con un test di likelihood ratio. Considerando la potenziale influenza della predazione totale e delle dimensioni del corpo sulla sopravvivenza, abbiamo anche esaminato il loro effetto sulla sopravvivenza (vedi il materiale supplementare elettronico per i dettagli).

Risultati

(a) Autotomia della coda e abbondanza di predatori

Sono stati selezionati un totale di 9 396 punti dati comprendenti solo adulti (5 380 individui) catturati da febbraio 2007 ad agosto 2013 da un totale di 20 552 punti dati del censimento di 7 anni (materiale supplementare elettronico, figura S2a). Il tasso di autotomia differiva significativamente tra i sessi e tra i diversi mesi (figura 1a; F12,145 = 11.54, p < 0.0001; nessuna interazione sesso × mese), ed era significativamente più alto nelle femmine che nei maschi (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; media: 0,2465 ± 0,0094 contro 0,1935 ± 0,0094). In entrambi i sessi, i tassi di autotomia erano più bassi in estate (luglio-agosto) che in inverno e primavera (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

L’abbondanza dei quattro predatori aviari ha anche oscillato annualmente (figura 1b-e; materiale supplementare elettronico, figura S2b-e). I due visitatori invernali, l’averla bruna e il gheppio comune, hanno mostrato una tendenza simile a diminuire nella tarda primavera ed erano totalmente assenti in estate. Il drongo nero, un residente comune a Taiwan, è stato registrato durante tutto l’anno con poca fluttuazione. Come un allevatore estivo e visitatore transitorio, l’airone guardabuoi ha mostrato alta abbondanza nella stagione riproduttiva e bassa abbondanza nella stagione non riproduttiva con alcuni picchi estremi nei mesi di migrazione.

(b) Correlazione tra tasso di autotomia e abbondanza predatore

L’associazione tra tasso di autotomia e pressione di predazione era dipendente dalla stagione e sesso-specifico (figura 2). Il sesso, la stagione e la prima componente della pressione di predazione recente (PC1, che rappresenta l’abbondanza di averle e gheppi) erano significativi nella procedura di selezione avanzata (materiale supplementare elettronico, tabella S4). Tuttavia, la seconda componente della pressione di predazione recente (PC2, che rappresenta l’abbondanza di aironi guardabuoi) non ha correlato con il tasso di autotomia (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; materiale supplementare elettronico, tabella S4). L’interazione a tre vie dei predittori scelti era significativa (modello totale: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × sesso × stagione: χ2 = 4,27, p = 0,0389, tabella 1), suggerendo che tutti i predittori erano associati con autotomia caudale in T. viridipunctatus in modo complicato. Nella stagione riproduttiva, sia i tassi di autotomia maschile che femminile erano positivamente correlati con l’abbondanza recente di averle e gheppi bruni (PC1), e questa associazione era più forte nei maschi che nelle femmine (tabella 1 e figura 2) come illustrato dalla pendenza più ripida della curva maschile. Al contrario, durante la stagione non riproduttiva, la relazione tra PC1 e il tasso di autotomia era negativa (figura 2). Nella stagione riproduttiva, l’associazione negativa era sesso-specifica in quanto era più forte per i maschi rispetto alle femmine (tabella 1 e figura 2).

(c) Correlazione tra sopravvivenza e abbondanza di predatori

Il tasso di sopravvivenza era associato negativamente con entrambi i successivi PC di pressione di predazione. Queste associazioni erano stagionali e dipendenti dall’autotomia (figura 3). Il modello meglio supportato, φa+s+a×s+p12+s×p12, ha coinvolto l’indice di autotomia, la stagione, entrambe le PC di predazione successiva e i termini di interazione (materiale supplementare elettronico, tabella S3). Entrambe le PC di abbondanza dei predatori hanno mostrato associazioni stagionali con la sopravvivenza di T. viridipunctatus. PC1 (arieti e gheppi) ha associato negativamente il tasso di sopravvivenza mensile nella stagione non riproduttiva, mentre l’associazione è diventata più debole nella stagione riproduttiva. Al contrario, PC2 (aironi guardabuoi) correlava negativamente con il tasso di sopravvivenza nella stagione riproduttiva ma non aveva alcun effetto durante la stagione non riproduttiva (tabella 2b e figura 3). L’associazione tra sopravvivenza e arieti/gheppi era attesa perché questi uccelli contribuiscono anche al tasso di autotomia del campo. Tuttavia, le garzette hanno associato solo la sopravvivenza ma non il tasso di autotomia, suggerendo che essere attaccati da una garzetta potrebbe causare la mortalità diretta nelle lucertole senza la possibilità di fuggire con la perdita della coda. A causa della presenza uniforme tra le diverse stagioni, il contributo del drongo nero è stato mascherato da quello dei tre predatori precedenti e non ha mostrato un modello chiaro nelle nostre analisi. Non c’era alcuna differenza significativa tra le pendenze delle categorie di autotomia, suggerendo che gli individui senza coda non erano più vulnerabili ai predatori.

(d) Costo di sopravvivenza della perdita della coda

Il costo di sopravvivenza della perdita della coda era significativo nella nostra analisi di sopravvivenza (figura 4). Il modello meglio supportato, φsex+a+s+sex×a+a×spt (materiale supplementare elettronico, tabella S2), ha indicato che la sopravvivenza era associata all’indice di autotomia, al sesso e alla stagione. Inoltre, gli effetti dell’autotomia sulla sopravvivenza differivano tra i sessi e tra le stagioni di riproduzione e non (tabella 2a e figura 4). Nella stagione non riproduttiva, il tasso di sopravvivenza mensile delle femmine senza coda è stato di circa 8,74% inferiore a quello delle femmine con la coda, mentre i maschi hanno affrontato un calo del 17,38% nella sopravvivenza (femmine intatte: 0,8636 ± 0,0086, femmine senza coda: 0,7762 ± 0,0256; maschi intatti: 0,8759 ± 0,0074, maschi senza coda: 0,7021 ± 0,0296; figura 4a,b). Nella stagione riproduttiva, i cali di sopravvivenza negli individui senza coda sono stati ancora più intensi in entrambi i sessi: un calo del 22,56% nelle femmine e un calo del 33,93% nei maschi (femmine intatte: 0,7922 ± 0,0106, femmine senza coda: 0,5666 ± 0,0302; maschi intatti: 0,8096 ± 0,0100, maschi senza coda: 0,4703 ± 0,0389; figura 4a,b). Questo risultato ha indicato un costo di sopravvivenza cruciale dell’autotomia, in particolare nei maschi durante la stagione riproduttiva.

(e) Beneficio della rigenerazione della coda

Abbiamo trovato un enorme beneficio di sopravvivenza della rigenerazione della coda in entrambi i sessi che era anche dipendente dalla stagione (tabella 2a e figura 4). Nella stagione non riproduttiva, c’era un aumento di sopravvivenza del 7,53% tra le femmine con coda rigenerata e quelle senza coda (femmine senza coda: 0,7762 ± 0,0256; femmine rigenerate: 0,8514 ± 0,0090) e un aumento del 14,72% nei maschi (maschi senza coda: 0,7021 ± 0,0296; maschi rigenerati: 0,8493 ± 0,0088). Nella stagione riproduttiva, le differenze di sopravvivenza tra individui rigenerati e individui senza coda in entrambi i sessi erano ancora maggiori: 25,40% nelle femmine e 34,78% nei maschi (femmine senza coda: 0,5666 ± 0,0302, femmine rigenerate: 0,8206 ± 0,0109; maschi senza coda: 0,4703 ± 0,0389, maschi rigenerati: 0,8181 ± 0,0111; figura 4a,b). La grande differenza di sopravvivenza tra gli individui senza coda e quelli rigenerati ha suggerito un enorme alleviamento del costo di sopravvivenza della perdita della coda dopo la rigenerazione. Inoltre, non c’era alcuna differenza significativa nella sopravvivenza tra gli individui con code rigenerate e quelli con code intatte in entrambi i sessi e stagioni (figura 4a,b).

Discussione

(a) Il beneficio della rigenerazione della coda

Oltre ai gravi costi della perdita della coda, la scoperta più nuova in questo studio è il beneficio prominente della rigenerazione della coda alla sopravvivenza. Il tasso di sopravvivenza degli individui rigenerati era significativamente più alto di quello degli individui senza coda (figura 4), sostenendo la previsione dell'”ipotesi adattativa della rigenerazione” che riprodurre una coda persa conferisce benefici adattativi. Questa è la prima documentazione del beneficio della rigenerazione della coda in condizioni naturali, che spiega il mantenimento di questo tratto come un adattamento evolutivo benefico alle interazioni a lungo termine predatore-preda. Inoltre, le probabilità di sopravvivenza degli individui con code rigenerate non erano significativamente diverse da quelle degli individui con code intatte. Questo suggerisce che il costo di fedeltà della rigenerazione è relativamente piccolo e una coda rigenerata funziona bene come una intatta, nonostante la funzione neurale incompleta dell’appendice ricresciuta.

Le code giocano un ruolo funzionale nella locomozione delle lucertole, in particolare nelle specie con lunghe code come Takydromus (2,5-4,2 volte la SVL, a seconda della specie). Uno studio precedente di T. septentrionalis ha mostrato un enorme deterioramento delle prestazioni locomotorie in seguito alla rimozione di una gran parte della coda, che ha sostenuto la sua funzione nell’agilità di questo “nuotatore d’erba”. Nel Takydromus, le code rigenerate sono di solito lunghe quanto le originali e mantengono la maggior parte delle funzioni originali, come i supporti fisici quando si muovono attraverso l’erba densa. La funzione della coda e il significato della lunghezza della coda in questi nuotatori d’erba sono degni di indagine considerando il contesto biomeccanico degli habitat delle praterie.

Oltre alle funzioni di locomozione, le code rigenerate recuperano anche la funzione di distrarre i predatori durante gli attacchi. Le code rigenerate di Takydromus possono essere nuovamente perse anteriormente alla rottura iniziale, e questo è stato osservato in alcuni individui che sono stati ripetutamente ricatturati durante il censimento a lungo termine. Questo meccanismo di difesa, anche se inutile quando si incontra una garzetta, aiuta le lucertole a sfuggire agli attacchi di averi e gheppi. Questa osservazione può spiegare l’aumento del tasso di sopravvivenza dopo che le code sono state completamente ricresciute.

(b) Il costo della perdita della coda

Abbiamo trovato un grande costo di sopravvivenza dopo la perdita della coda in natura attraverso un censimento di popolazione a lungo termine. Anche se un costo a lungo termine di autotomia caudale è stato ipotizzato per decenni, solo una manciata di studi sono stati eseguiti in condizioni naturali, e più della metà non ha trovato alcuna prova di sopravvivenza compromessa. Inoltre, questo costo è sesso-specifico e stagionalmente dipendente con i maschi che sperimentano un costo più grave rispetto alle femmine, il che evidenzia l’importanza delle differenze intrinseche tra i due sessi e l’impatto del ciclo riproduttivo sul costo della perdita della coda.

Confrontando le pendenze delle relazioni sopravvivenza-predazione ha chiarito la fonte della maggiore mortalità dopo la perdita della coda. Le pendenze tra le lucertole intatte, senza coda e rigenerate non erano significativamente diverse, il che suggeriva che l’effetto negativo della predazione non era maggiore negli individui senza coda che in quelli con la coda. Ciò implicava che il costo di sopravvivenza della perdita della coda derivava principalmente dall’allocazione fisiologica delle risorse all’interno degli individui piuttosto che da un secondo incontro con i predatori. Nel caso di Eutropis multifasciata, i ricercatori hanno mostrato una significativa diminuzione dell’immunocompetenza dopo la perdita della coda che aumenterebbe la probabilità di malattie o infezioni. Pertanto, l’autotomia può associarsi con alcune funzioni fisiologiche critiche che sono legate alla sopravvivenza.

Inoltre, le lucertole maschio e femmina hanno mostrato diversi costi di sopravvivenza di autotomia in questo studio. Questo fenomeno è particolarmente evidente nella stagione riproduttiva; la sopravvivenza maschile diminuisce del 33,93% dopo la perdita della coda rispetto al 22,56% nelle femmine. Studi precedenti hanno trovato associazioni tra dimorfismo sessuale, ornamentazione, parassitismo e mortalità maschile, e la funzione immunitaria potrebbe ancora una volta svolgere un ruolo cruciale nelle relazioni tra questi fattori del ciclo vitale. I nostri studi recenti hanno confermato un trade-off mediato dal testosterone tra la colorazione verde nuziale e l’immunocompetenza nella lucertola verde, che sono stati ulteriormente collegati al parassitismo e alla sopravvivenza in questa specie. Il grave costo di sopravvivenza dell’autotomia nella stagione riproduttiva, soprattutto nei maschi, potrebbe derivare da interazioni complicate tra la perdita della coda, l’immunità, gli agenti patogeni e la riproduzione.

(c) I predatori aviari influenzano la sopravvivenza della lucertola attraverso due vie

I nostri risultati hanno mostrato che l’averla bruna e il gheppio comune hanno ridotto sia l’autotomia che il tasso di sopravvivenza, mentre la garzetta ha influenzato solo il tasso di sopravvivenza. Questo ha suggerito che i predatori aviari controllano la popolazione di T. viridipunctatus attraverso due vie: i piccoli predatori, l’averla (17-20 cm, 27-37 g) e il gheppio (33-39 cm, 136-314 g), promuovono l’autotomia caudale e i conseguenti costi di sopravvivenza, mentre il grande predatore, la garzetta (50 cm, maggiore di 400 g), riduce direttamente la sopravvivenza. Il drongo nero contribuisce uniformemente a entrambi gli effetti durante tutto l’anno, ma con un’entità leggermente inferiore rispetto agli altri tre predatori.

Il significato ecologico del tasso di autotomia in natura è stato ampiamente dibattuto per diversi decenni, a causa di inferenze contrarie sul tasso di autotomia e la predazione (, recensione in ), e gli ecologi matematici hanno suggerito che il tasso di autotomia, il tasso di sopravvivenza e la pressione di predazione dovrebbero essere misurati sul campo per affrontare questa controversia . Incorporando tutti questi fattori in condizioni naturali, i nostri risultati suggeriscono fortemente che solo la valutazione del tasso di autotomia è insufficiente per valutare la pressione di predazione. Il sistema di studio del Takydromus stabilisce un quadro per lo studio a lungo termine dell’autotomia e della predazione e fornisce una risposta soddisfacente a questo lungo dibattito.

Conclusione

Il nostro studio ha trovato prove chiare per rispondere a domande di lunga data sull’autotomia caudale. I grandi predatori (ad es. gli aironi guardabuoi) causano una mortalità diretta, mentre i piccoli predatori (ad es. l’averla e il gheppio) promuovono sia l’autotomia che la mortalità. C’è stato un grave costo di sopravvivenza della perdita della coda in T. viridipunctatus, in particolare nei maschi durante la stagione riproduttiva, che ha portato ad una diminuzione della sopravvivenza superiore al 30%. La differenza legata al sesso nell’impatto della perdita della coda ha ulteriormente evidenziato l’importanza dei costi riproduttivi in questa specie sessualmente dicromatica. Soprattutto, il rischio di mortalità è diminuito drasticamente dopo la rigenerazione della coda, dimostrando il beneficio di questa risposta energeticamente costosa e spiegando ulteriormente il mantenimento di questo tratto come una strategia evolutivamente vantaggiosa per le interazioni predatore-preda a lungo termine.

Accessibilità dei dati

I dati sono disponibili su Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Contributi degli autori

Interessi concorrenti

Dichiariamo di non avere interessi concorrenti.

Finanziamento

Questo esperimento è stato sostenuto dal Ministero della Scienza e della Tecnologia, Taiwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 e MOST 102-2621-B-003-003-MY3) ed è stato eseguito in conformità con Wildlife Conservation Act in Taiwan.

Note a piè di pagina

Il materiale supplementare elettronico è disponibile online su https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.