自切後の尾の再生が生存を復活させる：鳥類の捕食下で長期間モニターされたトカゲ集団の事例 a case from a long-term monitored lizard population under avian predation

はじめに

Autotomy, the appendage shed of voluntary to evade entrapment, is perhaps the most dramatic and energetically costly anti-predator behavior in animals.これは捕食を回避するために付属肢を自発的に切断する、動物が最も劇的でエネルギーコストの高い行動である。 無脊椎動物や脊椎動物を含む様々な動物種で観察され、体の様々な部分を切り離します。 この戦術のよく知られた即時の生存利益に加えて、剥離後の個体のコストもここ数十年で注目されるようになり、自切のコストベネフィットダイナミクスとその進化の軌跡についての理解が深まりました。 トカゲ科の少なくとも3分の2の種は、尾を失い、再生する能力を持っています。 このとき、収縮する筋肉が尾の脊椎骨の弱い部分を裂き、尾を胴体から分離させ、捕食者の手から逃れることができる。 切断後の尻尾は、尻尾の持ち主から捕食者の注意を引くために、くねくねと動く気晴らしの役割を果たすのです。 トカゲが捕食者に遭遇した際に、尾の自切によって即時生存率が高まる可能性があることは多くの先行研究によって示されており、その後の研究でも捕食のリスクが自切の進化を促進する可能性が示唆されている。

トカゲの尾喪失に対する関心は長期にわたって続いているが、いくつかの問題は依然として議論の対象になっている。 まず、自然条件下での尾部自切の頻度と捕食圧の関連性がどの程度あるのかが議論の的である。 ここ数十年、研究者たちは、野生における自切率が実際の捕食圧を反映しているかどうか、生態学的な関連性について次のように議論してきた。 それとも捕食の「非効率性」を反映しているのか(, review in )? 野外での自切率と捕食圧の関係については一貫した結果が得られておらず、この議論が続いている。 トカゲの自切率は複数の捕食者の存在量の時間的・季節的変動に影響されるため、研究者が短い時間スケールだけに注目すると、自切率と捕食圧の関連性が見えなくなってしまうのであろう。 意外なことに、トカゲにおける自切の長期的な研究は極めて稀である。

次に、飼育下では尾の喪失と再生のコストはよく研究されているが、野生では長期的な結果はあまり調べられていない。 多くの研究が尾の喪失による本質的な影響として、エネルギー障害、敏捷性や活動性の低下（レビュー）、その後の捕食者との遭遇で尾を流す機会の喪失を記録している。 これらの要因はすべて最終的なコスト、つまり交尾の成功率と生存率の低下に寄与すると考えられている。 しかし、実験室や人工・半自然環境下で行われた研究のほとんどは、尾を失った後の短期間しか効果を示していません。 野生で自切した場合の長期的な影響、特に生存率に焦点を当てた研究はほんの一握りです。 野外での研究は少なく、その結果も一貫していないため、尾部欠損の長期的なコストについてはあいまいなままになっています。 例えば、Uta stansburianaの研究から得られた矛盾した結果（positive evidence in but not in）は、生存に対する自切の長期的影響を理解することが依然として困難であることを示している

自切と同様に、再生の長期的影響もほとんど研究されていない。 再生はエネルギー的に高価なプロセスであり、個体に深刻なコストをもたらす可能性があるが、この形質は様々な扁平上皮の分類群において広く維持されており、この戦略の潜在的利益を示唆する。 再生の適応仮説では、抜け殻構造の再生が自切の生存コストを軽減すると予測されるが、自然条件下での再生後のこの利益についてはほとんど知られていない。

長い時間スケールでの野外人口調査は、これらの議論に対する分かりやすい解答を提供する。 本研究では、性的に2色性を持つミドリヒカゲTakydromus viridipunctatusの野生個体群に対して7年間の捕獲-マーク-再捕獲（CMR）実験を実施した。 タキドロムス属は、細長い体型と非常に長い尾（種によって鼻口長（SVL）の2.5-4.2倍）を持つ「草を泳ぐ」トカゲである。 草原に生息し、ススキなどのイネ科植物の細長く柔らかい葉の上にしか止まらない独特の睡眠行動をとる。 この行動は、夜間に地上からネズミやトガリネズミ、ヘビに捕食されるのを防ぐためと考えられている。 これらのトカゲは通常、領土を持たないため、適切な微小生息地で極めて高い個体密度を形成し、顕著なオス-オス競合がないため、種内相互作用による尾の喪失の可能性は限定的である。 また、同系統のフクロウ類（Otus spp.）がこのトカゲを捕食した例はない。 3431>

本研究では、トカゲの生存率と尾部の自切に関するデータを、全国のバードウォッチングのメガデータセットから得られた4つの主要な鳥類捕食者の現代の動態に関するデータと統合した。 (i)捕食者の数とトカゲの尾の喪失および生存率を比較し、野外での自切と捕食効率の関係を調べる、(ii)尾のある個体とない個体の生存率を推定し、自切が生存に及ぼす長期的影響を調べる、(iii) 尾再生により自切による生存コストを軽減しこの進化的戦術による利益を判断することを目的としている。 過去数年間に11,000個体以上のトカゲを20,000回以上捕獲しており、これは野生における尾の自切と再生のコスト・ベネフィット関係に関する最初の長期的研究の1つである。

材料と方法

（a）トカゲ研究系

緑斑草蜥蜴T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae) は性二色性が顕著な小型ラッカー系（成人時の体長約48mm; ）であり、その特徴として、尾の自殖を行う。 繁殖期は5月上旬から9月下旬で、雄には季節的な求愛の色彩（側面の強い緑色の斑点）が現れ、雌には交尾によるV字型の噛み跡が観察される。 T. viridipunctatusの閉鎖個体群の長期モニタリングは、2006年に台湾北部の金山岬で開始された。金山岬は、海と開発地域に囲まれた海岸岬であり、分散確率は比較的低い。 岬の植生は主に草原で（優占種はススキ、Bidens pilosa、Wedelia triloba）、二次林がモザイク状に点在している。 陸上の捕食者は比較的少なく、肉食獣はこれまで記録されておらず、ヘビの生息数は非常に少ない。

2006年5月からCMRトカゲ調査を毎月1晩実施し、本研究で用いたデータは2007年2月から2013年8月の7年間である。 7～12名の経験豊富なフィールドワーカーが、合計800mの長さの複数のトランセクトを探索し、ススキの葉の上で寝ているところを観察した個体をすべて手で捕獲した。 捕獲したトカゲの体重は電子秤で0.01g単位まで、体高はデジタルノギスで0.01mm単位まで測定した。 すべての個体について、性別、年齢階級、尾部自切指数（後述）を記録した後、この種の小型トカゲに最も効率的でストレスの少ないマーキング方法と考えられている足指クリップによるユニークなタグ付けを行った。 その結果、捕獲手順に系統的な偏りがないことが示唆された。

サンプリング地点の個体密度が高いため、各サンプリングイベントでの平均捕獲数は約233であったが、500を超えることもあった。 7年間のセンサス期間中に、11 415個体の20 552回の捕獲があった。センサス地域における再捕獲率は、繁殖期には0.4から0.6である。

(b) 尾部自切の評価

尾部の長さや色、神経反応に基づいて、自切を3カテゴリーに分けて定義した。 最近尾を失った個体は「無尾」と記録し、傷ついた尾、かさぶたになった尾、新しく再生した尾で区別できるようにした。 また、尾の触診に対する神経反応が弱い、あるいはない個体は「再生尾」とし、「無傷」の尾は以前に脱落したことがない個体とした。 以下の分析では、自切指数を自切と捕食圧の関係の重回帰分析における応答変数、および生存推定における予測変数の一つとして適用した。

(c) 捕食者数の評価

中国野鳥連盟によって台湾の全鳥類に関する長期メガデータセットが全国のバードウオッチャーと研究者から収集されている。 本研究地では，T. viridipunctatusの主要な捕食者である鳥類は，クロバシリ（Dicrurus macrocercus, resident），ウグイス（Bubulcus ibis, summer migrant），キチョウ（Falco tinnunculus, winter migrant），モズ（Lanius cristatus, only absent in summer）の4種なので，2007年から2013年までに北台湾からこの4種のデータベース内のすべての記録を抽出した． 自切は最近の捕食の結果であると考え、捕食と自切率の関連を調べるために、捕獲イベントの30日前からの4羽の記録をそれぞれ合計し、最近の（過去の）捕食者量を推定した。

主成分分析により、4羽の捕食者を捕食圧の指標として2つの主成分に還元し、これらの指標を予測変数として、尾部自切率と生存率への影響を検証した。 最近の捕食圧とその後の捕食圧の最初の2つの主成分は全分散の85%を説明し、その固有値はともに1より大きかった（電子補足資料、表S1）。 PC1ではモズとチョウゲンボウの生息数が顕著であり、PC2ではウミネコの生息数が大きな負荷となった。クロウタドリは両PCに均等に寄与した（電子補足資料、表S1）

(d) 尾部自切と捕食圧の相関

T. viridipunctatusの捕食圧と尾部自切の相関についてロジスティック回帰分析を用いて検討した。 トカゲの性二色性と繁殖期を考慮し，性，季節，最近の捕食圧の2主成分を予測変数として組み込み，最近の自切（無尾翼か無傷か）を名目応答変数として，回帰モデルを構築した。 まず、4つの予測変数の中から有用な予測変数を選択するために、順選択法（入力確率と離脱確率の両方が0.10に等しい）を使用した。 次に、選択した変数とその交互作用でモデルの有意性を調べ、自切率と予測変数の関係を検査した。 サイズとリピートサンプリングによる潜在的な交絡効果を防ぐため、幼体および再捕獲個体のデータはこの分析から除外した。 統計はJMP®, v.7 (SAS Institute Inc.)で行った。

(e) 生存分析

生存率の推定と予測変数の効果を検証するために、プログラムMARKでコーマック・ジョリー・セーバー (CJS) モデルを導入した。 CJSモデルは捕獲機会間の生存率（φ）と再捕獲確率（p）を同時に推定するもので、予測変数としてカテゴリー変数と連続変数の両方を組み込むことができ、両確率を説明することが可能である。 本研究では、性別と季節（繁殖と非繁殖）の影響を考慮しながら、月別生存率を尾部自切指数とその後の捕食者数の2主成分の線形関数として扱った

時間変動捕獲確率は、まず可能なすべてのモデルの比較によって支持し、次にカテゴリー予測変数と連続予測変数の時間変動捕獲確率による生存への影響の重要性を2段階で検証した（詳細は電子補足資料参照）。 まず、自切指数、季節（繁殖・非繁殖）、性別など、異なるカテゴリー予測変数のセットで19のモデルを構築し（電子補足資料、表S2）、カテゴリー予測変数の効果を知ることができるようにした。 次に、赤池情報量規準に基づき、最も支持された2つのモデル（φsex+a+s+sex×a+a×sptとφa+s+a×spt）を用いて、連続予測因子、後続捕食者数の2主成分からなる38のモデルを構築し（電子補足資料、表S3）、捕食の影響を検証した。 よく支持されたモデルにおける予測変数の有意性を尤度比検定で検定した。 総捕食量と体格が生存率に影響を与える可能性を考慮し、生存率への影響も検討した（詳細は電子補足資料を参照のこと）。

結果

(a) 尾部自捕と捕食者数

7年間のセンサスの合計20 552データ点から、2007年2月から2013年8月に捕獲した成虫（5 380体）のみからなる合計9 396データ点を選択した（電子補足資料・図S2a）。 自切率は男女間および月別に有意に異なり（図1a；F12,145 = 11.54, p < 0.0001; 性×月の交互作用なし）、雌で雄より有意に高かった（F1,145 = 15.73, p = 0.0001; 平均値。 0.2465 ± 0.0094 対 0.1935 ± 0.0094）。 男女とも、冬や春よりも夏（7-8月）の方が自切率が低かった（F11,145 = 11.15, p < 0.0001）

4つの鳥類捕食者の存在量も毎年変動した（図1b-e；電子補足資料、図S2b-e）。 冬に訪れる2羽のモズとチョウゲンボウは晩春に同様の減少傾向を示し、夏には全く見られなくなった。 台湾によく生息するクロウタドリは、年間を通して記録され、変動は少なかった。 夏の繁殖期と一過性の訪問者であるウミネコは、繁殖期に高い存在感を示し、非繁殖期には低い存在感を示し、移動月にはいくつかの極端なピークが見られた。

(b) オートトミーレートと捕食者の存在感の相関

オートトミーレートと捕食圧との相関は季節依存で性特異的だった (図 2)． 性、季節、最近の捕食圧の第一成分（PC1、モズとチョウゲンボウの生息数を表す）は、順選択手順で有意であった（電子補足資料、表S4）。 しかし、最近の捕食圧の第2成分（PC2、ウミネコの生息数）は自切率と相関しなかった（Wald/score: χ2 = 0.00004, d.f. = 1, p = 0.9948; electronic supplemental material, table S4）。 また、選択した予測因子の三元交互作用は有意であり（トータルモデル：χ2 = 139.22, d.f. = 7, p < 0.0001; PC1 × sex × season: χ2 = 4.27, p = 0.0389, table 1）、すべての予測因子はT. viridipunctatusの尾部自殖に複雑に関連していることが示唆された。 繁殖期には、雌雄ともにモズとチョウゲンボウの生息数と正の相関があり（PC1）、この関係は雄の曲線の傾斜がより急であることからわかるように、雌よりも雄で強かった（表1および図2）。 一方、非繁殖期には、PC1とオートトミー率の関係は負であった（図2）。 繁殖期には、この負の関係は雌に比べて雄で強く、性差があった（表1および図2）。 モズとチョウゲンボウの生息数が大きく寄与する第1成分（PC1）に対する（a）オスと（b）メスのTakydromus viridipunctatusのオートトミーレート。 実線と破線は、それぞれ繁殖期と非繁殖期における予測されるオートトミー率を示す。 点線は95%信頼区間を示す。

(c) 生存率と捕食者の豊度の相関

生存率はその後の捕食圧PCのいずれとも負の相関があった。 これらの関連は季節および自系統に依存したものであった（図3）。 最もよくサポートされるモデル、φa+s+a×s+p12+s×p12は、オートトミーインデックス、季節、後続捕食PCの両方、および相互作用項を含んでいた（電子補足資料、表S3）。 捕食者数のPCはいずれもT. viridipunctatusの生存率と季節的な関連を示した。 PC1（モズとチョウゲンボウ）は非繁殖期には月別生存率と負の相関を示したが、繁殖期には相関が弱くなった。 一方、PC2（ウミネコ）は繁殖期には生存率と負の相関を示したが、非繁殖期には影響を及ぼさなかった（表2b、図3）。 モズ／チョウゲンボウは野外自給率にも寄与しているため、生存率との関連は予想された。 しかし、ウミネコは生存率にのみ関連し、自切率には関連しなかった。これは、トカゲがウミネコに襲われた場合、失尾によって逃れる機会がなく、直接的に死亡する可能性があることを示唆している。 また、クロバネウミスズメの寄与は、異なる季節に均等に発生するため、前3者の寄与に隠れてしまい、分析では明確なパターンを示さなかった。 また、自切の傾きに有意な差はなく、無尾翼の個体が捕食者に弱いということはないことが示唆された。

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