Evolution, Diversification, and Biogeography of Grasshopper (Orthoptera: Acrididae)

Melanoplinae (146 genera, 1,172 species) is largest subfamily in New World, which is well characterized by thick pallium and species-specific male cerci and phallic complex.は、バッタの進化と多様化、そして生物地理学において、バッタの進化と多様化、さらに生物地理学において、バッタの種間関係を明らかにする。 バッタ亜科の中でもメラノプリナエは系統学的に最も注目されており，これまでのすべての研究で一貫して単系統群として回収されている (Chapco et al. 2001, Amédégnato et al. 2003, Chintauan-Marquier et al. 2011, Chintauan-Marquier et al. 2014, Woller et al. 2014)． メラノプラスの中では、主に雄で生殖器の形態に膨大な種間差（Hubbell 1932, Cohn and Cantrall 1974）があるが、一部の属の雌でも生殖器に種間差が見られる（Cigliano and Ronderos 1994）。 メダカは視覚や聴覚などの交尾前の求愛行動を示さない。 その代わりに、オスは密かにメスに近づき、飛び乗って交尾を開始するという強制的な交尾行動をとるようである (Otte 1970)。 Woller and Song（2017）による最近の研究では、Melanoplus rotundipennis（Scudder, 1878）の交尾の内部形態をマイクロCT技術で調べ、雌雄ともに多くの生殖器構成要素の機能を明らかにした。 本亜科のほとんどの種は草原に生息し，放牧家畜と競合し，いくつかの種は北米の放牧地や南米の草原でかなりの経済的重要性を持っている（Pfadt 1988, Cigliano et al.2002）． また，南米のアンデス山脈（Cigliano and Amédégnato 2010, Pocco et al. 2015, Scattolini et al. 2018）や北米のロッキー山脈（Knowles 2001）ではメラノプラスの多くの種が高山帯に適応している。

Clade D

CladeD（図3，4のオレンジ）は旧世界で多様化している形態的によく分化したサブファミリーグループの代表格である。 このクレードに含まれる他の4つの亜科は，パラファイオティックなCatantopinaeを除いて，強い節理的支持を得て単系統であることが示された。 このクレードは，1) Eyprepocnemidinae, Calliptaminae, Euryphyminae，2) Cyrtacanthacridinae and Catantopinaeの2つの小さなクレードに分けられる。

Eyprepocnemidinae，Calliptaminae，Euryphyminaeは，これまで一貫して形態から互いに親和性があることが示されてきたが（Dirsh 1975，Rowell and Hemp 2017），本研究で初めて単系統を構成すると明確に提案された． これらの亜科に属する種の生態については，イタリアイナゴ (Calliptamus italicus (Linnaeus, 1758)) などの農業上重要な種やEyprepocnemidinae (COPR 1982) のいくつかの小害虫種を除いて，あまり知られていない。 ほとんどの種は低木林や森林に生息し，いくつかの種は裸地にも生息する。 各亜科の形態はそれぞれ特徴的であるが，このグループのバッタは目がやや大きく，後翅はしばしば着色され，後脚はしばしば（少なくとも内側が）鮮やかに着色されている。 我々の系統樹では、CalliptaminaeとEuryphyminaeは、Eyprepocnemidinaeよりも互いに近縁であることが示されている。 カリプタミン科とユウレイボヤ科はともに、サイズが小さく、色も土に似ていて隠微であり、木本植物を食することが多い。 ある意味で、その一般的な色彩は、多くのオダマキを彷彿とさせる。 Calliptaminae（12属，93種）の特徴は，雄アリが細長く強く湾曲し，挟み撃ちのような形をしていることである。 この誇張された口蓋の機能は不明であるが、おそらく交尾の際に雌を保持するために使用されるのであろう。 興味深いことに、カリプトアミンの上翅は、他のバッタ類で把持器官として機能するlophiを持たない（Randell 1963, Dirsh 1973, Woller and Song 2017）。 雄のcerciの精巧化はlophiの減少に対応している可能性がある。 近縁のEuryphyminae (23属87種) はほとんどがアフリカ南部に限定されており，大きな基部関節と強く硬化した肛門上板を持つ雄球が特徴的である。 カリプタミン属と異なり，ユリ科の雄アリはよく発達した軟毛をもつ。 さらに，上翅は中央で分割され，オキナワアリで観察されるものと類似している（Dirsh 1973, Rowell and Hemp 2017）。 Eyprepocnemidinae（26属，159種）は3亜科の中で最も多様なグループであり，前胸背板が平らで，雄の尾柄節が下方に湾曲し，頭頂部の錨が連結していることが特徴である。 5337>

Catantopinae 亜科 (341属, 1,077種) は，かつては胸部突起をもつバッタ類すべてを含むキャッチオールグループだったが，現在は他の亜科にうまく当てはまらない旧世界およびオーストラリアの胸部突起をもつ種にその定義を縮小している。 カタバミ属の多くは単型か，少数の種を含む。 本亜科の定義は明瞭な形態的特徴に基づくものではないため，Catantopinaeは傍系群に属すると予想され，その通りになったが，オーストラリア産以外の分類群のサンプリングは非常にまばらであった。 オーストラリア産のカタントピンは，Stenocatantops Dirsh, 1953とXenocatantops Dirsh, 1953を除き，強い節理的支持を得て単系統群を形成している（図3，4）。 オーストラリアのアクリディブ動物群の約85％（〜300種）はCatantopinaeに属し、これらのオーストラリアのcatantopineには驚くほど多くの形態的多様性がある（Key and Colless 1993, Rentz et al.2003 ）。

バッタ亜科 (37属165種) には最大級のバッタが含まれ、最強の飛行能力を持つため、通称「鳥肌バッタ」と呼ばれるようになった。 このグループは胸部裂片が長方形であることで明確に定義され、今回の研究と同様に、形態学的系統樹 (Song and Wenzel 2008) に基づいてその単系統性が支持されている。 この亜科には、砂漠イナゴ (Schistocerca gregaria (Forskål, 1775)) 、中米イナゴ (Schistocerca piceifrons (Walker, 1870)) 、南米イナゴ (Schistocerca cancellata (Serville, 1838)) およびアカイナゴ (Nomadacris septemfasciata (Serville, 1838)) など世界で最も経済的重要種が含まれています。

Historical Biogeography of Acrididae

Acrididae 科は全体として国際的な分布を持っています。 歴史的には，アフリカにはPneumoridae，Pamphagidae，Pyrgomorphidae，Lentulidaeなど他の近縁科の多様性が高いため，多くの正翅学者はAcrididaeの起源をアフリカと想定していた (Carbonell 1977, Jago 1979, Amedegnato 1993)。 南米のバッタ相が1970年代まで深く研究されなかったことや、ヨーロッパの正翅学者の多くが当初は旧世界のバッタ相に注目していたことも、このような考えにつながったのでしょう。 例えば、南米産バッタを徹底的に研究したAmedegnato（1993）は、Acrididaeは旧世界で発生し、アフリカと南米の分離によりRomaleidaeから分岐したと主張している。 しかし、我々の生物地理学的解析と分岐時間の推定は、多様化と放射化のはるかにダイナミックなパターンを示しており、これらのバッタの進化に興味深い新しい光を与えている

我々の研究は、Acrididaeの起源を南米とする、新しい仮説を提案した（図5）。 トリスティル科（南米固有種）、ロマレウス科（南米に広く分布し、中米や北米にも及ぶ）、オムエキ科（南米固有種）、そしてアシナガバチ科からなる単系統群からこれを推察した。 今回対象とした他の外来種はすべて旧世界に限定されており、これらの旧世界の科に属する種はいずれもAcrididaeとの形態的な親和性を示していない。 Flook and Rowell (1997) が Proctolabinae (新世界固有種、Acrididae亜科) を旧世界固有種のPamphagidaeとグループ化したのは、分子特性サンプリングの少なさ (ミトコンドリアrRNAから930 bp) と新世界固有種の家族を含んでいない疎な分類群によるものと思われる。 BioGeoBEARSを用いた生物地理学的解析（図5）により、トリスティル科、ロマレ科、オメガ科、アシナガバチ科の共通祖先は、白亜紀後期に南米大陸がアフリカから分離した際の迂回により旧世界の親族から分岐したことが示唆された。 この共通祖先は南米内で現在の科を生み、パナマ地峡の出現まで基本的に孤立していたが、現在では約20MYAに起こったと推定されている（Montes et al.2015, Bacon et al.2016） この古い年代は普遍的に認められていない（O’Dea et al.2016）． 我々は，アシナガバチ科の起源は南米の古第三紀初期と推定している。

アシナガバチ科の中で最も早く分岐した系統には，南米固有の亜科Marelliinae, Pauliniinae, Ommatolapidinae, Leptysminae, Rhytidochrotinaeが含まれる． コロンビアの山地林に多く分布するRhytidochrotinaeを除いて（Descamps and Amédégnato 1972），残りの亜科はアマゾン流域から南アメリカ北部に広く分布し，後に中央アメリカまで範囲を広げるものもある。 この分布は，古第三紀に現在のアマゾン，オリノコ，マグダレナ流域，パラナ川を含む広大な地域である「汎アマゾン」地域（Hoorn et al.2010）と呼ばれてきたものと関係があるようである。 この広大な地域は、現在ではアマゾンに限定されている多様な動物相が存在したことが特徴である。 さらに、これらの亜科の多様化は、アンデス山脈の隆起の激化（中期中新世後半）と並行してアマゾン西部に発達した浅い湖沼の大湿原とも関連していると考えられる（Hoorn et al.2010）。 これらの新しい水環境である「ペバス系」は、湿地・沼地、湿潤林、樹冠に関連する亜科の多様化を促した可能性がある。 これらのバッタが、他の多くのアクリッド類が好む典型的な陸上や草地ではなく、彼らの祖先が進化したと思われるニッチに関わり続けているのは興味深いことで、この系統の祖先の生態的ニッチの保存を示唆しているのかもしれない。

南米での最初の多様化の時期に、B、C、D群の共通祖先によるアフリカへの大西洋横断植民が1回あったようで（図5）、それは古第三紀（〜57 MYA）初期に行われた。 この時点ですでに南米とアフリカは分離していたが、この2つの大陸は現在と比べると近く、2つの大陸の間の最も狭いところを横断する分散が可能であった可能性がある。 実際、両生類や爬虫類など、同様のパターンを示す生物は数多く存在する（George and Lavocat 1993）。 この時点では、アフリカ北部は熱帯雨林に覆われており、先祖のバッタが南米北部で経験した本来の生息環境とあまり変わりません。 アフリカに到着した先祖のキリギリスは、すぐに放射状に広がり、多くの系統を生み出し、やがて現在我々が認識している異なる亜科に分化した可能性がある。 しかし、現在、新世界では、クレードAの5つの亜科に加えて、さらにいくつかの亜科が系統樹に散らばっている（図5の緑色）。 このパターンは、旧世界から新世界に戻る再コロニー化現象が起きていたはずであることを示唆している。

新世界への再植民地化の第一波は、始新世初期に起こったCopiocerinae, Proctolabinae, Melanoplinaeの共通祖先による西方への大西洋横断植民地化であると思われた。 この共通祖先がどのようにしてアフリカから南米に再植民したかは不明であるが、2つの大陸の距離はまだ狭く、西方への異常な分散が起こった可能性がある。 この共通祖先は、南アメリカ大陸北部に到着した後、最終的に3つの亜科になるものを生み出したと考えられる。 プロクトラビンの多くは、ナス科の植物に関連していることが知られている（Rowell 1978, 2013）。 近年，ナス科の起源は始新世であるという仮説が提唱されており（Särkinen et al. 2013），この科は新熱帯に大きな多様性を持っていることから，プロクトラビナ科の多様化をある程度支持することができる。 新熱帯区に限定された比較的小さな固有亜科であるCopiocerinaeとProctolabinaeに比べ，Melanoplinaeは南，中央，北アメリカ全域からユーラシアまで放射状に広がる，より多様な亜科であると言える。 多くの種が草原や高山に生息する。 Amédégnatoら(2003)は，Melanoplinaeの分子系統解析を行い，Melanoplini（北米），Podismini（ユーラシア），Dichroplini（南米），Jivarini（南米）族を含むことを明らかにした。 彼らは、南米産の部族の基本配置を復元し、この亜科の起源の中心は南米であり、その後、北米を経てユーラシア大陸に多様化したとする生物地理学的仮説を打ち立てた。 Chintauan-Marquierら（2011）は同様の生物地理学的パターンを見出したが、この亜科の分岐年代を69MYAと推定しており、我々が推定したアシナガバチ科の起源よりも古い年代である。 Wollerら(2014)は，先行研究であまり代表的でなかったDactylotini（中央アメリカ）のいくつかのメンバーを含み，Jivarini，次いでDichropliniという基本的な配置を回復している。 本研究では、メラノミドリムシの南米起源を確認するとともに、メラノミドリムシと他の2つの関連亜科を生み出した祖先株は、実際にはアフリカに起源を持つことを示唆し、推論をさらに深めている。 我々は、メラノプリナ科の共通祖先は始新世初期（〜43MYA）に他の2つの亜科から分岐し、ジバリアニとディクロプリニを生じさせたと推定している。 その後、この祖先は北上し、北米でDactylotiniとMelanopliniを生じ、さらにベーリング陸橋を経て西に拡大し、東ユーラシアでPodisminiを生じたとされる。 Podisminiのいくつかの仲間はヨーロッパに到達し，山脈で種分化した（Kenyeres et al.2009）。これは，Melanoplusが北米のロッキー山脈で種分化した（Knowles 2001）のと同様である。 中央アンデスにのみ分布するJivariniの起源（Cigliano and Amédégnato 2010）は、この地質の最初の隆起と一致し、始新世中期からゆっくりと発展し、漸新世から前期中新世（〜23 MYA）にピークを迎える（Gregory-Wodzicki 2000, Garzione et al.2008, Hoorn et al.2010 ）。

新世界の再植民地化の第二波は、Acridinae-Gomphocerinae-Oedipodinae複合体の中のいくつかの系統によって達成された。 このクレードは特に草食に関連し（Uvarov 1966, Pfadt 1988），その多様化は草原や開けた生息地の進化と拡大に密接に対応している（Song et al.2015）。 Strömberg (2011) は花粉化石と植物石に基づき，始新世にユーラシア西部，北米，南米南部で草原が豊富になったと推定している。 Acridinae-Gomphocerinae-Oedipodinaeクレードは全体として国際的であるが、その多様性の70%以上 (~1,790 spp.) は、旧北アフリカ、ヨーロッパ、温帯アジアとエチオピア (sub-Saharan Africa) 地域に存在し、前者の地域には48%以上の多様性が含まれている。 この多様性のパターンは、我々の生物地理学的解析や草原の多様化と相まって、このグループが古北極圏を起源とし、そこから異なる系統が範囲を広げ、新しい地域を植民地化したことを強く示唆している。 さらに、ストリデュレーションやクレピテーションによって作られる歌の性淘汰も、このクレードの迅速な種分化を促進する重要な役割を果たした可能性がある。 今回の分析から、本クレードの多様化の過程で、旧世界から新世界への再植民地化が何度も行われたことが明らかになった（図5）。 新熱帯区では、このクレードの多様性はわずか6.5%であることから、再植民地化の主なルートは、おそらくユーラシア大陸から北米へのトゥーリアンルート（またはグリーンランド横断の分散飛行）か、ユーラシア大陸東部からベリンジアを経て北米へ向かったものと思われる。 さらに、生息地や熱帯気候の不適性など、新熱帯への植民を阻む生態的要因もあったかもしれない。

新世界の再植民の第三波は、旧世界亜科のCyrtacanthacridinaeで起こった。 Schistocerca Stål, 1873はこの亜科の中で唯一旧世界と新世界の両方に代表を持つ属であり，他の属はすべて旧世界にのみ出現する（Amedegnato 1993, Song 2004）。 さらに、Schistocerca属の中で、悪名高い砂漠イナゴ（S. gregaria）だけがアフリカに生息し、他の属は北・中央・南アメリカ全域に生息している。 近年の分子生物学的研究により、砂漠イナゴは一貫してSchistocercaの系統樹の基部に位置しており（Lovejoy et al. 2006, Song et al. 2013, Song et al. 2017）、同属がアフリカで発生し、現在の多様性は壮大な大西洋横断植民地化の後に急速に放射化した結果であることが示されています。 Songら（2017）は、アフリカと南米の距離が現在と本質的に同じであった約6-7MYAに、本属がその近縁種から分岐したと推定している。 1988年には、アフリカ西部から西インド諸島への大西洋横断に成功した砂漠イナゴの大群があり（Kevan 1989, Rosenberg and Burt 1999）、過去にこのような長距離飛行が可能であったことが示唆されている。 分類学的には、新世界のCyrtacanthacridinaeには、ガラパゴスのHalmenus Scudder, 1893とキューバのNichelius Bolívar, 1888の2属が存在する。 前者は4種からなる小さなブラキプテルス属であるが（Snodgrass 1902），最近の系統学的研究から，本属はガラパゴスの他の2種の完全翅型Schistocercaと近縁であることがわかった（Lovejoyら 2006, Songら 2013, Songら 2017）。 このことは、Halmenusが単に腕翅型のSchistocercaであることを示唆しており、現在、この発見を反映してHalmenusをSchistocercaと同義にするための分類学的改訂を計画しているところである。 Nicheliusは3種の標本からなるタイプシリーズしか知られておらず，過去100年間採集されていない (Amedegnato 1993)。 このタイプ標本は，Schistocerca属に怪しく似ているので，Schistocerca属の異常個体である可能性は十分にある。

オーストラリアでは、すべてのバッタ系統の中でおそらく最も劇的な適応放散が見られる。 我々の生物地理学的分析によると、カタバミ科の共通祖先による単一の植民地化イベントが、始新世の中期から後期にかけてオーストラリアに入ったことが示唆されている。 始新世中期には、オーストラリアはすでに他の陸地との大きなつながりのない孤立した島になっていた。 先祖のカタントピンがオーストラリアに到着したとき、それまで他のアクリッド類が進出していなかった複雑な生息環境の広大な地域を発見したに違いない。 オーストラリアのカタバミは、砂漠、草原、低木林、熱帯雨林、高山などの生息地で多様化してきた。 また、この系統の多数の種が、世界中の他のアクリッド亜科のメンバーに収斂しているのを見つけることができ（Rentz et al. 2003）、胎盤哺乳類からの有袋類の多様化を強く反映したものとなっている。 オーストラリアにはその後、Acridinae, Oedipodinae, Cyrtacanthacridinae, Oxyinaeが入植したが、Catantopinae (300+ spp.) に比べると、これらは大陸におけるバッタの多様性のごく一部 (68 spp.) に過ぎない。5337>

Conclusion Remarks

身近で経済的にも重要なバッタ科にもかかわらず、この科の大規模な系統分類はこれまで提案されたことがない。 本研究は、この昆虫の進化と多様性を理解するための重要なステップとなる。 我々は、単系統のアシナガバチ科を復元し、その起源の中心がアフリカであるとする通説に反して、実質的な証拠に基づいて、この科が南米に起源を持つことを提案した。 また、Acrididaeは新生代初期に分岐し、ペルム紀初期に起源を持つOrthopteraの中で最も新しく分岐した系統の一つであることを示した（Song et al.2015）。 アシナガバチ科は比較的若いため、現在の国際的な分布は、多くの場合、分散に続いて比較的急速な放射によって達成されたと仮定している。 また、新世界と旧世界の間では、多様化の過程で多くの植民地化・再植民地化のイベント（3つの大きな波）があったと推定され、したがって、任意の地域における現在の多様性はこの複雑な歴史を反映したものであると考えられる。 私たちはいくつかの興味深いパターンを発見しましたが、私たちの系統樹は、現在のアシナガバチ科の多様性の2％以下に基づいていることは認めざるを得ません。 したがって、今後、より多くの分類群や個性を用いて系統を解明することで、まだまだ多くの発見があるはずである。 今回の研究が、この魅力的なバッタの進化を理解するための確かな土台となり、今後の分類学研究の基礎となることを期待しています。

補足データ

補足データはInsect Systematics and Diversityオンラインにて公開されています。

謝辞

本研究で貴重な標本を提供してくれた多くの協力者に感謝する。故Christiane Amedegnato、Corinna Bazelet、Antoine Foucart、Claudia Hemp、Taewoo Kim、Kate Umbers、Michael Whitingである。 また、現地調査中に後方支援と専門知識を提供してくれた数名の同僚にも感謝する。 Corinna Bazelet, Stephen Cameron, Joey Mugleston, Michael Samways, and You Ning Su. このプロジェクトの期間中、多くの学生が分子データの作成に貢献した。 Gabriella Alava、Grace Avecilla、Beka Buckman、James Leavitt、Matthew Moulton、Tyler Raszick、Steve Gotham。 また、Texas A&M AgriLife Research Genomics and Bioinformatics Service の Charlie Johnson と Richard Metz には、NGS データの生成とデータ処理について感謝する。 また、2名の匿名審査員によるコメントにより、本文が大幅に改善された。 南アフリカおよびオーストラリアへのフィールドワークは、許可番号CRO 177/08CRおよびCRO 178/08CR（東ケープ州）およびライセンス番号SF007010（西オーストラリア州）のもと、上級著者が実施したものである。 本研究は、全米科学財団（助成番号DEB-1064082およびIOS-1253493 to H.S.）および米国農務省（Hatch Grant TEX0-1-6584 to H.S.）の支援を受けた。

References Cited

.