Mikroorganismy oxidující amoniak: klíčoví hráči při podpoře růstu rostlin

Mikroorganismy oxidující amoniak: klíčoví hráči při podpoře růstu rostlin

Adenike Eunice Amoo1 a Olubukola Oluranti Babalola1*

1Food Security and Safety, Faculty of Natural and Agricultural Sciences, North-West University, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, South Africa. *Odpovídající autor: [email protected]

Abstrakt

Dusík (N) je nejdůležitější minerální živina potřebná pro rostliny. Ačkoli některé rostliny mohou N využívat přímo, amonium (NH4+) a dusičnany (NO3-) jsou jediné formy N, které jsou využitelné pro většinu rostlin. Bakterie oxidující amoniak (AOB) a archea oxidující amoniak (AOA) jsou klíčovými činiteli, které jsou zodpovědné za přeměnu N na využitelné formy. Vzhledem k významu oxidátorů amoniaku (AOA) byly faktory ovlivňující jejich početnost a aktivitu v průběhu let hlavním předmětem výzkumu. Tento přehled se zaměřuje na rozmanitost AOs, faktory, které ovlivňují jejich početnost a aktivitu v různých typech půd, a mechanismus nitrifikace. Lepší pochopení kombinatorických účinků vysoce aktivních AOs a metod omezování ztrát dusičnanů z půdy může zlepšit hospodaření s dusičnany v půdě a zlepšit výnosy rostlin.

Klíčová slova: AOs: Abiotické, amoniak, biotické, diverzita, nitrifikace, dusík

1. Úvod

Amoniak se přirozeně vyskytuje v životním prostředí a lze jej nalézt v půdě, kde je důležitým zdrojem dusíku pro rostliny. Amonium se v půdě obvykle nehromadí, protože je rychle přeměňováno půdními mikroby. Amoniak a amonium jsou primárními energetickými substráty a jsou důležitými zdroji dusíku pro mikroorganismy v půdě (Daebeler et al., 2014). Oxidace amoniaku nebo amoniaku organismy se nazývá nitrifikace a ve fylosféře se daří mikroorganismům, které jsou spojeny s rhizosférou rostlin. Tyto organismy žijí uvnitř rostlin jako endofyté, na povrchu rostlin jako epifyté a v půdě obklopující kořeny. Mohou být prospěšné, škodlivé nebo škodlivé pro růst a vývoj rostlin. Je však pozoruhodné, že většina různých mikroorganismů kolonizujících rostliny vyznává komenzální způsob života (Knief, 2014). Půdní mikroorganismy se nejvíce podílejí na rozmanitosti suchozemských ekosystémů a jsou hlavními regulátory téměř všech globálních biogeochemických cyklů. Díky své roli v koloběhu živin a vztahům s ostatními organismy mají zásadní význam pro udržení zdraví rostlin (Hassan et al., 2015).

Nitrifikace popisuje oxidaci amoniaku (NH4+) nebo amoniaku (NH3) na dusičnany živými organismy a je primární činností v rámci cyklu dusíku (N). Oxidace amoniaku na dusičnany je dvoustupňový proces zahrnující přeměnu amoniaku nebo amoniaku na dusitany a přeměnu dusitanů na dusičnany. Prvním a rychlost limitujícím krokem nitrifikace je oxidace amoniaku na dusitany. Předpokládalo se, že tento proces řídí výhradně bakterie oxidující amoniak (AOB), které byly poprvé izolovány v 19. století (Prosser a Nicol, 2012). Nedávný objev archeí oxidujících amoniak tuto představu zpochybnil (Könneke et al., 2005). V prvním kroku nitrifikace je amoniak přeměněn na hydroxylamin pomocí enzymu amoniakální monooxygenázy. Hydroxylamin je poté přeměněn na dusitany enzymem hydroxylamin oxidoreduktázou. Bakterie oxidující dusitany, které produkují enzym nitrit oxidoreduktázu, pomáhají při přeměně dusitanů na dusičnany (Kowalchuk a Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) uvedli, že amoniak-oxidující archea (AOA) jsou v různých evropských půdách hojnější než amoniak-oxidující bakterie. Jednalo se o první studii, která odhalila význam AOA při oxidaci amoniaku, a různé studie v posledních letech prokázaly význam AOA při oxidaci amoniaku v půdě.

Důležitost dusíku pro rostliny nelze přeceňovat. Je to nejdůležitější živina, kterou rostliny potřebují, protože je součástí nukleových kyselin, které tvoří DNA všech organismů. Je také součástí chlorofylu, který se používá při fotosyntéze. Významně ovlivňuje produkci polí, charakter růstu rostlin a jejich chemické složení (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). Ne všechny rostliny jsou schopny přímo využívat atmosférický dusík a většina z nich je schopna využívat pouze anorganické formy dusíku, jako je amonium a dusičnany. Dusičnany jsou sice v půdě přítomny jen přechodně, ale představují zásadní formu dusíku, kterou mohou rostliny asimilovat (Crawford, 1995). Oxidace amoniaku mikroby má velký význam, protože oxidátoři amoniaku jsou zodpovědní za produkci přibližně 10 kg N/ha dusičnanů, což je přibližně 90 % roční zásoby fixovaného dusíku (Smith et al., 1998).

Funkci mikrobů oxidujících amoniak v půdě nelze přeceňovat. Tento přehled se zaměřuje na faktory ovlivňující početnost a aktivitu mikrobů oxidujících amoniak a pojednává o významu mikrobů oxidujících amoniak při nitrifikaci v různých typech půd.

2. Autotrofní nitrifikace

Nitrifikaci v půdě řídí autotrofní nitrifikační mikroorganismy (archeální a bakteriální oxidátory amoniaku) (Prosser a Nicol, 2012). Oxidace amoniaku/amoniaku autotrofními mikroorganismy je dvoustupňový proces zahrnující přeměnu amoniaku pomocí amoniakální monooxygenázy na hydroxylamin (NH2OH), který je následně hydroxylamin oxidoreduktázou přeměněn na NO2- (De Boer a Kowalchuk, 2001). Chemolithoautotrofní nitrifikace je omezena na poměrně úzkou skupinu mikroorganismů (Head et al., 1993). Amoniak monooxygenáza (amo) je primárním enzymem zodpovědným za chemolithoautotrofní nitrifikaci. Amoniaková monooxygenáza je membránově vázaný enzym, který má tři podjednotky, amoA, amoB a amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). Gen amoA, který je metabolickým znakem autotrofních nitrifikačních mikroorganismů, byl použit jako molekulární proxy v environmentální mikrobiologii (Stahl a de la Torre, 2012).

3. Heterotrofní nitrifikace

Výskyt nitrifikace v půdách s nízkým pH je údajně známkou heterotrofní nitrifikace (Zhang et al., 2015). Nicméně De Boer a Kowalchuk (2001)uvádějí, že takovou roli mohou hrát i autotrofní nitrifikátory tolerantní ke kyselinám. Heterotrofní nitrifikátory mohou využívat jak organické, tak anorganické substráty. Skutečné ukazatele heterotrofní nitrifikace mohou být špatně pochopeny, protože některé heterotrofní nitrifikátory mají také denitrifikační schopnosti a akumulují málo nebo žádné dusičnany (Matheson et al., 2003). Stutzer a Hartleb (1896)zkoumali a popsali houbu, která měla schopnost produkovat dusičnany. Mnoho dalších heterotrofních organismů bylo následně zapojeno do oxidace různých sloučenin dusíku v kultuře (Schimel et al., 1984). Různé studie prokázaly význam heterotrofní nitrifikace. Nitrifikace heterotrofními organismy se nápadně liší od autotrofní nitrifikace, protože není spojena s buněčným růstem (Zhang et al., 2015).

4. Rozmanitost oxidátorů amoniaku

Schopnost oxidovat amoniak má řada mikroorganismů včetně bakterií, archeí a dokonce i hub. AOB jsou v půdě široce rozšířeny. Přeměnu amoniaku na dusitany, která je prvním a rychlost limitujícím krokem nitrifikace, řídí chemolithoautotrofní AOB a tyto organismy mají schopnost efektivně využívat tento proces jako svůj jediný zdroj energie (Matsuno et al., 2013). Jako oxidátoři amoniaku byly popsány různé bakterie, včetně Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012)a Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Rody Nitrosomonas a Nitrosospira jsou členy monofyletické skupiny v β-oddělení Proteobacteria (Matsuno et al., 2013). Rod Nitrosococcus patří do γ-poddílení Proteobakterií a příslušníci tohoto rodu oxidují amoniak pouze v mořském prostředí (Teske et al., 1994). Paracococcus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha a Alcaligenes faecalis jsou heterotrofní nitrifikační bakterie (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).

Přítomnost genu amoA u nekultivovaného druhu Crenarchaeotaw byla odhalena díky doplňujícím metagenomickým studiím mořské vody (Venter et al., 2004) a půdy (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, který byl izolován ze skalnatého substrátu tropické mořské akvarijní nádrže, byl prvním identifikovaným AOA. Je to první identifikovaný archeální chemolithoautotrofní nitrifikátor a první mezofil identifikovaný v mořské skupině I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). AOA jsou členy nového fyla Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). Poprvé byly identifikovány jako příslušníci Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Mezi další archeální nitrifikátory patří Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum a Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Předpokládalo se, že nitrifikace byla vyvolána pouze bakteriemi a archei. Do tohoto procesu však byly zapojeny i některé houby, včetně Aspergillus flavus, Penicillium a Absidia cylindrospora (Zhu a kol., 2015).

4.1. Mechanismus oxidace amoniaku mikroorganismy oxidujícími amoniak

Nitrifikace se dělí na dva procesy, nitritaci a nitrataci. Nitritace je prvním krokem nitrifikace a lze ji rozdělit do tří kroků: (1) oxidace amoniaku na hydroxylamin, která probíhá za pomoci enzymu amoniakální monooxygenázy (amo); (2) redukce hydroxylaminu na dusitany; a (3) přeměna elektronů, volných vodíkových iontů a kyslíku na vodu. Důsledkem nitrifikace je okyselení prostředí.

Nitrifikace je druhým krokem nitrifikace a na tomto procesu se podílí enzym nitrit oxidoreduktáza, který produkují bakterie oxidující dusitany (NOB). Nitratace se dělí na dva kroky: (1) oxidace dusitanů na dusičnany enzymem nitrit oxidoreduktázou a (2) shlukování kyslíku, protonů a elektronů do vody. Pokud je rychlost nitritace rychlejší než nitratace, dochází k hromadění dusitanů, což vede k šíření oxidu dusného. Když je nitratace rychlejší, vzniká pouze malé množství dusitanů (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Obrázek 1)

Obrázek 1. Mechanismus nitrifikace

4.2. Funkce a aktivita mikrobů oxidujících amoniak v různých typech půd

Rozmanitost půdních mikroorganismů je mimořádně velká a strukturu, růst a aktivitu mikrobiálních společenstev v půdě lze hodnotit podle biotických a abiotických faktorů. V různých půdních systémech způsobuje modulace faktorů prostředí změny ve společenstvech mikrobů oxidujících amoniak (Shen et al., 2012).

4.2.1. pH

Různé faktory, jako jsou změny ve využívání půdy, depozice kyselin a požáry, významně ovlivňují pH půd. Mikrobiální společenstva a biogeochemické cykly, které zprostředkovávají, jsou významně ovlivněny pH půdy. V půdách s nízkým pH se více daří houbám než bakteriím a pH půdy výrazně ovlivňuje rozmanitost a strukturu bakteriálních společenstev. Dřívější studie ukázaly, že struktura společenstva mikrobů oxidujících amoniak je silně ovlivněna pH (Zhang et al., 2012). Půdní pH je tedy indikátorem relativní početnosti mikroorganismů oxidujících amoniak přítomných v půdě, což je jediná půdní vlastnost, která má tuto schopnost (Prosser a Nicol, 2012).

Půdní pH je nízké přibližně na 30 % celkové rozlohy půdy na světě a přibližně 54 % půdy vhodné pro pěstování plodin na světě má kyselou půdu (Che et al., 2015). V důsledku nízkých koncentrací dusičnanů v kyselých půdách (pHvody < 5) se na začátku 20. století předpokládalo, že v takových půdách nedochází k nitrifikaci (Noyes a Conner, 1919). V polovině 20. století se zjistilo, že nitrifikace může v takových půdách probíhat a že nízké pH půdy nebrání činnosti nitrifikačních mikroorganismů (Robertson, 1982). Nicméně v okyselených půdách je intenzita nitrifikace nižší, než jaké lze dosáhnout v půdách s vyššími hodnotami pH (Yao et al., 2011). Snížení dostupnosti NH3 způsobuje exponenciální pokles pH půdy (De Boer a Kowalchuk, 2001). Kromě toho je úrodnost kyselých půd nízká v důsledku existence toxických kovů a nedostatku živin, což může mít vliv na půdní nitrifikační mikroorganismy (AOB a AOA). Výjimky z tohoto zobecnění se však vyskytují (Yao et al., 2011)což lze přičíst skutečnosti, že nitrifikační organismy tolerantní ke kyselinám mohou být aktivní jak v půdách s vysokými, tak s nízkými hodnotami pH, zatímco organismy, které nejsou tolerantní ke kyselinám, fungují pouze v půdách s vyšším pH.

Nejnovější studie ukázaly, že AOA jsou nejaktivnějšími oxidátory amoniaku v kyselých půdách, i když byly navrženy různé mechanismy aktivity AOB v tomto prostředí (Zhang et al., 2012). Různé studie kvantifikovaly srovnatelný význam heterotrofní a autotrofní nitrifikace v lesních nebo pastevních půdách s nízkým pH. (Tabulka 1)

Tabulka 1: Vliv pH na nitrifikační mikrobiální populace v různých typech půd

Kombinací fyziologických a mikrokosmických studií půdy bylo zjištěno několik mechanismů, kterými pH půdy ovlivňuje aktivitu a růst funkčních skupin mikrobů (Nicol et al., 2008, De Boer a Kowalchuk, 2001).

4.2.2. Vliv pH půdy na růst funkčních skupin mikrobů Biologická dostupnost živin

Aktivita nitrifikačních mikroorganismů může být omezena dostupností omezené škály substrátů a je významnou vlastností řídící heterotrofní nitrifikaci (Zhang et al., 2014). Existují dvě cesty, kterými v půdě dochází k produkci dusičnanů z amoniaku, a to buď působením chemoautotrofních nitrifikátorů, nebo heterotrofní nitrifikací, která je řízena heterotrofními nitrifikačními bakteriemi nebo houbami (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). V závislosti na dostupnosti substrátů v půdě mají houbové nitrifikátory schopnost přepínat na jiné nitrifikační cesty (Aarnio a Martikainen, 1992). Příspěvek heterotrofní nitrifikace lze určit na základě poměru C/N substrátu pro N. Vysoký poměr C/N organických sloučenin N, který zvyšuje biologickou dostupnost C, může stimulovat růst heterotrofních bakterií, což vede k inhibici a vytěsnění růstu nitrifikačních bakterií a aktivity autotrofních nitrifikátorů. Inhibice mikrobiální konkurence je možným důsledkem produkce vedlejších produktů houbovými nitrifikátory. Anorganické a organické substráty mohou být účinně využívány jako zdroje nitrifikace. Sloučeniny dusíku z různých zdrojů mohou fungovat jako substráty pro heterotrofní nitrifikaci. Organické sloučeniny dusíku byly využity jako substráty pro heterotrofní nitrifikaci v kyselých půdách (Zhang et al., 2014).

Substráty v půdě jsou určující pro vegetaci, která se může vyskytovat v určité oblasti. Účinnost absorpce N je u různých typů vegetace různá a z tohoto důvodu mají různé skupiny rostlin různé koncentrace N a různé poměry C/N. Rostlinná populace na dané lokalitě ovlivňuje činnost mikroorganismů přítomných v půdě a koloběh živin (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).

Tvrdí se, že vliv a dostupnost substrátů na nitrifikaci jsou důležitější než pH. Přídavek substrátů v různých úpravách může způsobit pozoruhodné změny v pH půdy. Například Zhang et al. (2014)zaznamenali významné změny v pH půdy po přidání substrátů. Nízké koncentrace amoniaku mohou omezit růst AOA nebo způsobit nízkou koncentraci N v ekosystémech (Könneke et al., 2005). Nároky na NH3 pro mikrobiální růst se u AOA a AOB liší. Početnost AOB klesá s hloubkou půdy, zatímco AOA vykazuje jen malé rozdíly (Leininger et al., 2006). Předpokládá se, že růst AOB je podporován, pokud jsou půdní podmínky úrodné, zatímco AOA dávají přednost oligotrofnímu prostředí nebo prostředí s nízkou úrodností (Erguder et al., 2009). AOB se daří v podmínkách vysoké dostupnosti NH3, zatímco AOA preferují podmínky s nízkou dostupností NH3 (Di et al., 2010). Reakci nitrifikace na dostupnost NH4+ lze zjistit pomocí Michaelisovy-Mentenovy kinetiky a tento model byl použit k charakteristice některých nitrifikátorů v půdě (Stark a Firestone, 1996).

4.2.3. Nitrifikace v půdě a její průběh Teplota

Půdní mikroorganismy jsou velmi citlivé na vysoké teploty. Mikrobiální aktivita se obecně zvyšuje s rostoucí teplotou v typickém rozsahu okolních teplot (Gilliam et al., 2015). citlivost mineralizace půdní organické hmoty na teplotu je ovlivněna typem a dostupností substrátu (von Lützow a Kögel-Knabner, 2009). Teplota půdy může ovlivnit množství dusíku, které je v půdě přítomno pro využití rostlinami, a určuje osud tohoto dusíku (Thangarajan et al., 2015). Teplota je určující pro fungování biologických procesů, které se podílejí na přeměně dusíku v půdě. Podobně jako všechny ostatní mikroorganismy reagují nitrifikátory na změny teploty a rychlost nitrifikace v půdě je teplotou výrazně ovlivněna. Při teplotách půdy nižších než 10 °C dochází ve větší míře k amonizaci namísto nitrifikace (Emmer a Tietema, 1990). Vzhledem k vlivu různých mikrobiálních společenstev na nitrifikaci může být vliv teploty na různé půdní horizonty rozdílný (Schütt et al., 2014).

Arrheniova rovnice nebo funkce Q10 může popsat rychlost mineralizace dusíku v závislosti na teplotě (Kladivko a Keeney, 1987). Reakce nitrifikace na teplotu koreluje s klimatickými pásmy (Malhi a McGill, 1982). Klimatické podmínky v teplejších oblastech podporují nitrifikaci s optimální teplotou 35 °C a proces probíhá i při teplotách až 50 °C (Myers, 1975). Globální zákonitosti ukládání dusíku v půdě a stabilita půdní organické hmoty nemusí být jedinými určujícími faktory toho, jak mineralizace dusíku v půdě reaguje na klimatické změny. Určitým faktorem může být i souvislost mezi rekalcitrancí organické hmoty a funkcí teplotní odezvy (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002)zkoumali rozdíly mezi půdami v reakci čisté mineralizace dusíku a nitrifikace na teplotu. Uvedli, že regionální klima určuje vztah mezi teplotou a oxidací amoniaku. Thangarajan et al. (2015)studovali vliv teploty na transformaci dusíku mezi organickými a anorganickými zdroji dusíku. Uvedli, že 2 4 °C je optimální teplota ve všech studovaných půdách s výjimkou jedné. Jejich studie prokázala souvislost mezi optimální teplotou pro nitrifikaci a podmínkami prostředí. Kromě toho mikrokosmické experimenty Tourna et al. (2008) prokázaly, že struktura společenstva archeálních oxidátorů amoniaku se zvyšovala se zvyšující se inkubační teplotou.

V ekosystémech vysokých nadmořských výšek a zeměpisných šířek se na roční mineralizaci dusíku v půdě významně podílejí procesy probíhající v chladném období (Schütt et al., 2014). Přestože se autotrofním nitrifikačním bakteriím při nízkých teplotách nedaří (Cookson et al., 2002), mikrobiální aktivita v půdě může poskytnout uspokojivý záznam o čisté mineralizaci dusíku (30 %) v průběhu celého roku, protože mikroorganismy zůstávají fyziologicky aktivní v nezamrzlých vodních vrstvách (Kielland et al., 2006). S využitím mikrobiologických a molekulárních metod Schadt et al. (2003) uvedli, že vrchol mikrobiální biomasy v půdě tundry nastává, když je pod sněhem. Bylo prokázáno, že anabolismus a katabolismus přetrvávají mezi -4 a +9 °C a tyto procesy mohou vést k rozšíření mikrobiální potřeby dusíku zejména v boreálních půdách (Drotz et al., 2010). Při teplotách pod 5 °C může intenzita činnosti mikroorganismů v půdách mírného pásma klesat (Pietikäinen et al., 2005). Schütt et al. (2014) však uvádějí pozorování hrubé nitrifikace při nízkých teplotách (-4 – 8 °C), což naznačuje, že nitrifikační mikroorganismy jsou při těchto teplotách funkční.

Různé studie uvádějí optimální teplotu pro nitrifikační aktivitu oxidantů amoniaku v rozmezí 20 – 37 °C (Stark, 1996). Justice a Smith (1962)uvádějí, že rychlost nitrifikace při teplotě 25 °C je vyšší než při teplotě 35 °C.

4.2.4. Nitrifikace při teplotě 25 °C a 35 °C Obsah vody v půdě

V mnoha prostředích může být aktivita mikroorganismů omezena vlhkostí, protože při nízké dostupnosti vody dochází u mnoha mikrobů ke snížení aktivity enzymů (Stark a Firestone, 1995). Vlhkost je důležitým faktorem prostředí, který ovlivňuje mineralizaci dusíku v půdě prostřednictvím svého vlivu na dostupnost substrátů pro nitrifikátory, což má dopad na jejich fyziologii a metabolismus (Norton a Stark, 2011, Marcos a kol., 2016). Míra čisté nitrifikace se zvyšuje se zvyšujícím se obsahem vody v půdě. Nadbytek vody v půdě však také vede k omezení přístupu kyslíku, což snižuje rychlost nitrifikace (Norton a Stark, 2011). Když je půda suchá, vodní filmy přítomné v půdních pórech se ztenčují, což brání pohybu substrátů k nitrifikátorům (Stark a Firestone, 1995). Vztah mezi vlhkostí a produkcí dusičnanů v půdě je silný a pozitivní, protože ačkoli je nitrifikace aerobní proces, mikrobiální metabolismus a difúze substrátů je půdní vlhkostí posílena (Osborne et al., 2016). Na oxidátory amoniaku má omezený přísun vody v půdě nepříznivý vliv v několika směrech. Například mikrobiální buňky jsou omezeny v množství dostupného amoniaku, růst a metabolismus mikrobiálních buněk jsou nepříznivě ovlivněny v důsledku zvýšené koncentrace rozpuštěných látek a mikrobiální aktivita se snižuje, protože se snižuje i vnitrobuněčný vodní potenciál (Hu et al., 2015). Několik studií prokázalo zvýšení abundance genu amoA v reakci na půdní vodu (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)

5 . Závěry

Amoniak je v přírodě všudypřítomný a je substrátem používaným k produkci dusičnanů. Bakterie a archea oxidující amoniak jsou hlavními aktéry, kteří se podílejí na přeměně amoniaku na dusičnany. Dusičnany jsou jedinou formou dusíku, kterou může využít většina rostlin. Některé faktory, jako je pH, dostupnost substrátu, teplota a vlhkost, mohou bránit aktivitě a určovat početnost oxidátorů amoniaku. Pro dosažení optimálních výnosů a růstu rostlin je třeba tyto faktory zvážit a optimalizovat.

V souvislosti s oxidačními činidly amoniaku je třeba ještě mnoho objevit. Pěstování různých účinných oxidátorů amoniaku a využití konsorcia těchto mikrobů ke zvýšení produkce dusičnanů je oblastí výzkumu, která by měla být aktivně studována. Měly by se také zkoumat účinnější způsoby snižování ztrát dusičnanů z půdy.

Poděkování

AEA by ráda poděkovala North-West University za postgraduální stipendium. Tato práce vychází z výzkumu podporovaného National Research Foundation of South Africa (Grants Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).

Aarnio, T., Martikainen, P. 1992. Nitrifikace v lesní půdě po přihnojení močovinou nebo močovinou a dikyandiamidem. Půdní biologie a biochemie. 24, 951-954.

Adair, K.L., Schwartz, E. 2008. Evidence that ammonia-oxidizing archaea are more abundant than ammonia-oxidizing bacteria in semiarid soils of northern Arizona, USA. Microbial Ecology. 56, 420-426.

Auyeung, D., Martiny, J.B., Dukes, J.S. 2015. Nitrifikační kinetika a amoniak-oxidující společenstvo reagují na oteplení a změněné srážky. Ecosphere. 6, 1-17.

Baolan, H., Shuai, L., Wei, W., Lidong, S., Liping, L., Weiping, L., Guangming, T., Xiangyang, X., Ping, Z. 2014. Ph-dominovaná segregace nik mikroorganismů oxidujících amoniak v čínských zemědělských půdách. FEMS Microbiology Ecology. 90, 290-299.

Bosco, T., Bertiller, M.B., Carrera, A.L. 2015. Mikroenvironmentální podmínky ovlivňují vzcházení semenáčků trav a keřů v denudovaných oblastech suchého Patagonského pohoří Monte v Argentině. Flora-Morfologie, rozšíření, funkční ekologie rostlin. 210, 66-71.

Brochier-Armanet, C., Boussau, B., Gribaldo, S., Forterre, P. 2008. Mesophilic Crenarchaeota: návrh třetího archeálního fyla, Thaumarchaeota. Nature Reviews Microbiology. 6, 245-252.

Buday, J., Drtil, M., Hutnan, M., Derco, J. 2000. Substrátová a produktová inhibice nitrifikace. Chem. Papers. 53, 379-383.

Che, J., Zhao, X.Q., Zhou, X., Jia, Z.J., Shen, R.F. 2015. Vysoká nitrifikace půdy podpořená ph byla v kyselých půdách spojena spíše s bakteriemi oxidujícími amoniak než s archei. Applied Soil Ecology (Aplikovaná ekologie půdy). 85, 21-29.

Cookson, W., Cornforth, I., Rowarth, J. 2002. Winter soil temperature (215 ºC) effects on nitrogen transformations in clover green manure amended or unamended soils; a laboratory and field study (Vliv zimní teploty půdy (215 ºC) na přeměny dusíku v půdách s přídavkem nebo bez přídavku zeleného hnojiva; laboratorní a polní studie). Soil Biology and Biochemistry. 34, 1401-1415.

Crawford, N.M. 1995. Dusičnany: živina a signál pro růst rostlin. The Plant Cell (Rostlinná buňka). 7, 859.

Crovadore, J., Calmin, G., Cochard, B., Chablais, R., Grizard, D., Berthon, J.Y., Lefort, F. 2015. Celogenomová sekvence kmene Pseudomonas putida UASWS0946, vysoce amoniak-tolerantní nitrifikační bakterie izolované z aerobních granulí čistírenských kalů. Genome Announcements. 3, e01153-15.

Daebeler, A., Bodelier, P.L., Yan, Z., Hefting, M.M., Jia, Z., Laanbroek, H.J. 2014. Interakce mezi Thaumarchaea, Nitrospira a metanotrofy modulují autotrofní nitrifikaci ve vulkanické travnaté půdě. Časopis ISME. 8, 2397-2410.

Dalias, P., Anderson, J.M., Bottner, P., Coûteaux, M.M. 2002. Teplotní odezvy čisté mineralizace a nitrifikace dusíku v lesních půdách jehličnanů inkubovaných za standardních laboratorních podmínek. Soil Biology and Biochemistry. 34, 691-701.

De Boer, W., Kowalchuk, G. 2001. Nitrifikace v kyselých půdách: mikroorganismy a mechanismy. Soil Biology and Biochemistry. 33, 853-866.

De La Torre, J.R., Walker, C.B., Ingalls, A.E., Könneke, M., Stahl, D.A. 2008. Kultivace termofilního amoniak oxidujícího archeonu syntetizujícího crenarchaeol. Environmental Microbiology. 10, 810-818.

Di, H.J., Cameron, K.C., Podolyan, A., Robinson, A. 2014. Effect of soil moisture status and a nitrification inhibitor, dicyandiamide, on ammonia oxidizer and denitrifier growth and nitrous oxide emissions in a grassland soil [Vliv stavu půdní vlhkosti a inhibitoru nitrifikace, dikyandiamidu, na růst oxidantů amoniaku a denitrifikátorů a emise oxidu dusného v luční půdě]. Soil Biology and Biochemistry. 73, 59-68.

Di, H.J., Cameron, K.C., Shen, J.P., Winefield, C.S., O’Callaghan, M., Bowatte, S., He, J.Z. 2010. Bakterie a archea oxidující amoniak rostou v kontrastních podmínkách dusíku v půdě. FEMS Microbiology Ecology. 72, 386-394.

Drotz, S.H., Sparrman, T., Nilsson, M.B., Schleucher, J., Öquist, M.G. 2010. Ve zmrzlých půdách probíhá katabolická i anabolická heterotrofní mikrobiální aktivita. Sborník Národní akademie věd. 107, 21046-21051.

Emmer, I., Tietema, A. 1990. Temperature-dependent nitrogen transformations in acid oak-beech forest litter in the Netherlands (Teplotně závislé přeměny dusíku v kyselé dubovo-bukové lesní podestýlce v Nizozemsku). Plant and Soil (Rostliny a půda). 122, 193-196.

Erguder, T.H., Boon, N., Wittebolle, L., Marzorati, M., Verstraete, W. 2009. Environmentální faktory utvářející ekologické niky archeí oxidujících amoniak. FEMS Microbiology Reviews. 33, 855-869.

Gilliam, F.S., Galloway, J.E., Sarmiento, J.S. 2015. Variation with slope aspect in effects of temperature on nitrogen mineralization and nitrification in mineral soil of mixed hardwood forests [Rozdíly v účincích teploty na mineralizaci a nitrifikaci dusíku v minerální půdě smíšených listnatých lesů]. Canadian Journal of Forest Research. 45, 958-962.

Hassan, W., Hussain, M., Bashir, S., Shah, A., Bano, R., David, J. 2015. ACC-deamináza a/nebo dusík vázající rhizobakterie a růst pšenice (Triticum Aestivum L.). Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 232-248.

Head, I.M., Hiorns, W.D., Embley, T.M., Mccarthy, A.J., Saunders, J.R. 1993. The phylogeny of autotrophic ammonia-oxidizing bacteria as determined by analysis of 16S ribosomal RNA gene sequences. Microbiology. 139, 1147-1153.

Hu, H.W., Macdonald, C.A., Trivedi, P., Holmes, B., Bodrossy, L., He, J.Z., Singh, B.K. 2015. Přídavek vody reguluje metabolickou aktivitu oxidátorů amoniaku reagujících na perturbace prostředí v suchých subhumidních ekosystémech. Environmental microbiology. 17, 444-461.

Justice, J.K., Smith, R. 1962. Nitrification of ammonium sulfate in a calcareous soil as influenced by combinations of moisture, temperature, and levels of added nitrogen. Časopis Soil Science Society of America. 26, 246-250.

Kielland, K., Olson, K., Ruess, R.W., Boone, R.D. 2006. Contribution of winter processes to soil nitrogen flux in taiga forest ecosystems [Příspěvek zimních procesů k toku dusíku v půdě v lesních ekosystémech tajgy]. Biogeochemistry. 81, 349-360.

Kladivko, E.J., Keeney, D.R. 1987. Soil nitrogen mineralization as affected by water and temperature interactions [Mineralizace dusíku v půdě ovlivněná interakcí vody a teploty]. Biologie a úrodnost půd. 5, 248-252.

Knief, C. 2014. Analýza interakcí rostlinných mikrobů v éře technologií sekvenování nové generace. Frontiers in Plant Science. 5, 216.

Könneke, M., Bernhard, A.E., José, R., Walker, C.B., Waterbury, J.B., Stahl, D.A. 2005. Izolace autotrofního mořského archeonu oxidujícího amoniak. Nature. 437, 543-546.

Kowalchuk, G.A., Stephen, J.R. 2001. Bakterie oxidující amoniak: model pro molekulární mikrobiální ekologii. Annual Reviews in Microbiology. 55, 485-529.

Leininger, S., Urich, T., Schloter, M., Schwark, L., Qi, J., Nicol, G., Prosser, J., Schuster, S., Schleper, C. 2006. Mezi prokaryoty oxidujícími amoniak v půdě převažují archea. Nature. 442, 806-809.

Lobos Ortega, I., Alfaro, M., Martinez-Lagos, J. 2016. Přínos půdního dusíku pro travní porosty a jeho důsledky pro efektivitu využití dusíku. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 310-322.

Malhi, S., Mcgill, W. 1982. Nitrification in three Alberta soils: effect of temperature, moisture and substrate concentration [Nitrifikace ve třech půdách Alberty: vliv teploty, vlhkosti a koncentrace substrátu]. Soil Biology and Biochemistry. 14, 393-399.

Marcos, M.S., Bertiller, M.B., Cisneros, H.S., Olivera, N.L. 2016. Posun nitrifikace a amoniak-oxidujících bakterií v závislosti na půdní vlhkosti a kvalitě rostlinné podestýlky v suchých půdách z Patagonie Monte. Pedobiologia. 59, 1-10.

Matheson, F., Nguyen, M., Cooper, A., Burt, T. 2003. Rychlost krátkodobé přeměny dusíku v půdě lužních mokřadů stanovená pomocí dusíku-15. Biologie a úrodnost půd. 38, 129-136.

Matsuno, T., Horii, S., Sato, T., Matsumiya, Y., Kubo, M. 2013. Analýza nitrifikace v zemědělské půdě a zlepšení oběhu dusíku pomocí autotrofních bakterií oxidujících amoniak. Aplikovaná biochemie a biotechnologie. 169, 795-809.

Mørkved, P.T., Dörsch, P., Bakken, L.R. 2007. Poměr produktů N2O při nitrifikaci a jeho závislost na dlouhodobých změnách půdního ph. Soil Biology and Biochemistry, 39, 2048-2057.

Myers, R. 1975. Vliv teploty na amonifikaci a nitrifikaci v tropické půdě. Soil Biology and Biochemistry. 7, 83-86.

Nicol, G.W., Leininger, S., Schleper, C., Prosser, J.I. 2008. Vliv pH půdy na diverzitu, početnost a transkripční aktivitu amoniak oxidujících archeí a bakterií. Environmental microbiology. 10, 2966-2978.

Norton, J.M., Stark, J.M. 2011. Regulace a měření nitrifikace v suchozemských systémech. Methods in Enzymology. 486, 343-368.

Noyes, H., Conner, S. 1919. Nitráty, nitrifikace a obsah bakterií v pěti typických kyselých půdách pod vlivem vápna, hnojiv, plodin a vlhkosti. Journal of Agricultural Research. 16, 27-60.

Osborne, B.B., Baron, J.S., Wallenstein, M.D. 2016. Moisture and temperature controls on nitrification differ among ammonia oxidizer communities from three alpine soil habitats [Vlhkostní a teplotní kontrola nitrifikace se liší u společenstev oxidátorů amoniaku ze tří alpských půdních stanovišť]. Frontiers of Earth Science. 10, 1-12.

Philips, S., Wyffels, S., Sprengers, R., Verstraete, W. 2002. Kyslíkem omezená autotrofní nitrifikace/denitrifikace oxidátory amoniaku umožňuje vzestupný pohyb směrem k příznivějším podmínkám. Applied Microbiology and Biotechnology. 59, 557-566.

Pietikäinen, J., Pettersson, M., Bååth, E. 2005. Srovnání vlivu teploty na respiraci půdy a rychlost růstu bakterií a hub. FEMS Microbiology Ecology. 52, 49-58.

Post, W.M., Pastor, J., Zinke, P.J., Stangenberger, A.G. 1985. Global patterns of soil nitrogen storage (Globální vzorce ukládání dusíku v půdě). Nature. 317, 613-616.

Prosser, J.I., Nicol, G.W. 2012. Archeální a bakteriální oxidátory amoniaku v půdě: hledání specializace a diferenciace niky. Trendy v mikrobiologii. 20, 523-531.

Robertson, G. 1982. Nitrifikace v lesních ekosystémech. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 296, 445-457.

Rumpel, C., Crème, A., Ngo, P., Velásquez, G., Mora, M., Chabbi, A. 2015. Vliv obhospodařování travních porostů na biogeochemické cykly zahrnující uhlík, dusík a fosfor. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 353-371.

Sayavedra-Soto, L., Hommes, N., Alzerreca, J., Arp, D., Norton, J.M., Klotz, M. 1998. Transkripce genů amoc, amoa a amob u Nitrosomonas europaea a Nitrosospira sp. npav. FEMS Microbiology Letters. 167, 81-88.

Schadt, C.W., Martin, A.P., Lipson, D.A., Schmidt, S.K. 2003. Sezónní dynamika dosud neznámých houbových linií v půdách tundry. Science. 301, 1359-1361.

Schimel, J.P., Firestone, M.K., Killham, K.S. 1984. Identifikace heterotrofní nitrifikace v sierranské lesní půdě. Applied and Environmental Microbiology. 48, 802-806.

Schütt, M., Borken, W., Spott, O., Stange, C.F., Matzner, E. 2014. Teplotní citlivost mineralizace C a N v lesních půdách mírného pásma při nízkých teplotách. Soil Biology and Biochemistry. 69, 320-327.

Shen, J.P., Zhang, L.M., Di, H.J., He, J.Z. 2012. Přehled bakterií a archeí oxidujících amoniak v čínských půdách. Frontiers in Microbiology. 3, 1-7.

Smith, R.L., Smith, T.M., Thomas, M.S. 1998. Elements of Ecology (Prvky ekologie).

Stahl, D.A., De La Torre, J.R. 2012. Fyziologie a diverzita archeí oxidujících amoniak. Annual Review of Microbiology. 66, 83-101.

Stark, J.M. 1996. Modelování teplotní odezvy nitrifikace. Biogeochemistry. 35, 433-445.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1995. Mechanismy vlivu půdní vlhkosti na aktivitu nitrifikačních bakterií. Applied and environmental microbiology. 61, 218-221.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1996. Kinetické charakteristiky společenstev oxidátorů amoniaku v kalifornském dubovém lese a jednoletém travním porostu. Soil Biology and Biochemistry. 28, 1307-1317.

Ste-Marie, C., Paré, D. 1999. Vliv půdy, ph a dostupnosti N na čistou nitrifikaci v lesních patrech řady boreálních lesních porostů. Soil Biology and Biochemistry. 31, 1579-1589.

Stutzer, A. & Hartleb, R. 1896. Ueber nitratbildung. Zen-tralbl. Bakteriol. Parasitenkd. Infektionskr. Hyg. Abt. 2, 701.

Teske, A., Alm, E., Regan, J., Toze, S., Rittmann, B., Stahl, D. 1994. Evoluční vztahy mezi bakteriemi oxidujícími amoniak a dusitany. Journal of Bacteriology. 176, 6623-6630.

Thangarajan, R., Bolan, N.S., Naidu, R., Surapaneni, A. 2015. Effects of temperature and amendments on nitrogen mineralization in selected Australian soils [Vliv teploty a změn na mineralizaci dusíku ve vybraných australských půdách]. Environmental Science and Pollution Research. 22, 8843-8854.

Tourna, M., Freitag, T.E., Nicol, G.W., Prosser, J.I. 2008. Růst, aktivita a teplotní reakce archeí a bakterií oxidujících amoniak v půdních mikrokosmech. Environmental Microbiology. 10, 1357-1364.

Treusch, A.H., Leininger, S., Kletzin, A., Schuster, S.C., Klenk, H.P., Schleper, C. 2005. Nové geny pro nitritreduktázu a proteiny příbuzné Amo naznačují roli nekultivovaných mezofilních crenarchaeota v koloběhu dusíku. Environmental Microbiology. 7, 1985-1995.

Van Niel, E., Braber, K., Robertson, L., Kuenen, J. 1992. Heterotrofní nitrifikace a aerobní denitrifikace u kmene Alcaligenes faecalis TUD. Antonie van Leeuwenhoek. 62, 231-237.

Venter, J.C., Remington, K., Heidelberg, J.F., Halpern, A.L., Rusch, D., Eisen, J.A., Wu, D., Paulsen, I., Nelson, K.E., Nelson, W. 2004. Environmentální sekvenování genomu Sargasového moře. Science. 304, 66-74.

Von Lützow, M., Kögel-Knabner, I. 2009. Temperature sensitivity of soil organic matter decompositionwhat do we know? Biologie a úrodnost půd. 46, 1-15.

Wu, Q., Xia, G., Chen, T., Wang, X., Chi, D., Sun, D. 2016. Využití dusíku a tvorba výnosu rýže v závislosti na vlivu zeolitu a dusíkaté vazby: Zlepšení účinnosti využití dusíku. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 999-1009.

Yao, H., Campbell, C.D., Qiao, X. 2011. Soil pH controls nitrification and carbon substrate utilization more than urea or charcoal in some highly acidic soils. Biologie a úrodnost půd. 47, 515-522.

Zhang, J.B., Cai, Z.C., Zhu, T.B., Yang, W.Y., Müller, C. 2013a. Mechanismy zadržování anorganického N v kyselých lesních půdách jižní Číny. Vědecké zprávy. 3, 1-8.

Zhang, J., Müller, C., Cai, Z. 2015. Heterotrofní nitrifikace organického N a její podíl na emisích oxidu dusného v půdách. Soil Biology and Biochemistry. 84, 199-209.

Zhang, J., Sun, W., Zhong, W., Cai, Z. 2014. Substrát je důležitým faktorem při kontrole významu heterotrofní nitrifikace v kyselých lesních půdách. Soil Biology and Biochemistry. 76, 143-148.

Zhang, L.M., Hu, H.W., Shen, J.P., He, J.Z. 2012. Amoniak-oxidující archea mají důležitější roli než amoniak-oxidující bakterie při oxidaci amoniaku v silně kyselých půdách. Časopis ISME. 6, 1032-1045.

Zhang, Y., Zhang, J., Meng, T., Zhu, T., Müller, C., Cai, Z. 2013b. Heterotrofní nitrifikace je převládající cestou produkce NO3- v kyselé jehličnaté lesní půdě v subtropické Číně. Biologie a úrodnost půd. 49, 955-957.

Zhu, T., Meng, T., Zhang, J., Zhong, W., Müller, C., Cai, Z. 2015. Fungi-dominant heterotrofní nitrifikace v subtropické lesní půdě Číny. Journal of Soils and Sediments. 15, 705-709.