Allopolyploïdie

Evidence of Hybrid Speciation

Allopolyploïde speciatie is de meest bekende route naar hybride speciatie. Dit is niet verwonderlijk, daar 40-70% van de plantensoorten polyploïd is. Een overzicht van ploïdie bij planten suggereert dat polyploïdie betrokken was bij de soortvorming van ~2-4% van de bloeiende planten en 7% van de varens (Otto en Whitton, 2000). De bekendste voorbeelden zijn wellicht de talrijke allopolyploïde gewassen die de mens heeft gedomesticeerd (waaronder tarwe, katoen, tabak, aardbei en koolzaad). Er zijn ook meerdere voorbeelden van recent gevormde allopolyploïde soorten (<200 jaar oud; bijvoorbeeld Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott en Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al., 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009), en Tragopogon (Soltis et al., 2004)), die inzicht hebben verschaft in de soorten genetische veranderingen die betrokken zijn bij het ontstaan van hybride soorten (Matyášek et al, 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, zie ook Soltis en Soltis, 2009 voor een overzicht).

Allopolyploïde soortvorming lijkt vaak gepaard te gaan met hybridisatie van recent geïntroduceerde, potentieel invasieve soorten, zoals te zien is bij de Mimulus apenbloemen die pas 140 jaar geleden in Schotland werden geïntroduceerd (Vallejo-Marin, 2012; figuur 2(a)). Hybridisatie tussen Mimulus guttatus en Mimulus luteus in hun inheems Noord-Amerikaans verspreidingsgebied resulteert in steriele, vegetatief groeikrachtige, triploïde nakomelingen. Mimulus peregrinus komt voor in Schotland waar de twee geïntroduceerde soorten samen voorkomen en is net als de triploïde hybriden vegetatief groeikrachtig, maar heeft twee keer zoveel chromosomen (polyploïd) en is zeer vruchtbaar (Vallejo-Marin en Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). Populatie-genomische sequencing van M. peregrinus bevestigde dat het genoom mozaïek is van de twee progenitors, en dat allopolyploïdie onafhankelijk ten minste twee keer is geëvolueerd sinds de soortintroducties (Vallejo-Marin et al., 2015).

In dieren lijkt allopolyploïde soortvorming zeldzaam te zijn, omdat er geen oververtegenwoordiging is van soorten met even getelde chromosomen (Otto en Whitton, 2000). In het algemeen is ploïdie ongebruikelijk bij seksueel voortplantende dieren, waarschijnlijk door de aanwezigheid van geslachtschromosomen en onjuiste doseringscompensatie, het mechanisme dat de genproducten tussen de geslachten in evenwicht houdt, en dat bij polyploïden uit balans kan raken (Orr, 1990). Bij vissen komt polyploïdie echter zeer vaak voor en lijkt het herhaaldelijk te zijn geëvolueerd (Leggatt en Iwama, 2003). De herhaalde oorsprong van polyploïdie en de frequente hybridisatie tussen polyploïde vissen in de natuur suggereert dat allopolyploïdie meer voorkomt bij vissen dan bij andere dieren. Zoals verwacht zijn de meeste allopolyploïde voorbeelden bij dieren vaak parthenogenetisch of zelfreproducerend, zoals kleverige insecten (Bacillus) en zoetwaterslakken (Bulinus truncatus) (Otto en Whitton, 2000). De allopolyploïde grijze boomkikker met de eerder genoemde verschillende paringsroepen is ook een duidelijk voorbeeld van een zich seksueel voortplantende allopolyploïde, waarbij de evolutie van de vrouwelijke voorkeur voor de hybride roep snel tot soortvorming zou kunnen leiden. Misschien wel het beste bewijs van allopolyploïdie bij dieren komt van laboratoriumstammen van tetraploïde hybride zijde motten (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Deze tetraploïde hybriden werden in het laboratorium tot stand gebracht met behulp van een “triploïde brug”-strategie, waarbij zeldzame, niet-gereduceerde (diploïde) gameten van de ene soort worden gefuseerd met een normale haploïde gameet van de andere soort om een vruchtbare tetraploïde hybride nakomeling te vormen. Hoewel deze hybriden synthetisch gemanipuleerd zijn en niet noodzakelijk een aparte soort vormen, toont dit voorbeeld een mogelijke weg naar allopolyploïdie bij dieren aan.

Gelijkaardig aan allopolyploïdie is HHS vaker gerapporteerd bij planten dan bij dieren. Het aantal vermeende hybride soorten is echter dramatisch toegenomen in een breed scala van organismen die de vele routes naar hybride speciatie aantonen, zoals: chromosomale herschikkingen in hybride gistsoorten (Greig et al., 2002), gastheer-keusverschuiving in hybride kamperfoelie-maggot vliegen (Rhagoletis) (Schwarz et al., 2005), de outperformance van intermediair hybride cyprinide vissen (Gila seminude) in de Virgin River (Demarais et al., 1992), de invasie van hybride sculpin vissen (Cottus gobio groep) in de troebele wateren van de Rijn (Nolte et al., 2005), gastheer plant divergentie en hoogteverschillen in intermediair hybride alpine vlinders (Lycaeides) (Gompert et al., 2006; Nice et al., 2013), de allopatrische vestiging van hybride margrieten op de Britse eilanden (Senecio squalidus) (James en Abbott, 2005), de hybridisatie-afgeleide ‘zwaardstaart’ paringssignalen bij Xiphophorus (Schumer et al., 2013; Meyer et al., 2006), de introgressie van vleugelkleur paringssignalen bij hybride Heliconius vlinders (Sanchez et al., 2015; Salazar et al., 2010), de sortering van genetische onverenigbaarheden en op verenkleed gebaseerde paringskeuze bij de hybride Italiaanse mussen (Hermansen et al., 2014; Bailey et al., 2015), en de vestiging van aan de rotsrand aangepaste, genotypische hybride Penstemon clevelandii in Zuid-Californië (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).

In planten zijn er meer dan 20 goed gedocumenteerde voorbeelden van HHS (Rieseberg, 1997; Gross en Rieseberg, 2005), met het beste bewijs afkomstig van meerdere hybride soorten van woestijnzonnebloemen (Helianthus). Hybridisatie tussen de gewone zonnebloem (Helianthus annuus) en de prairiezonnebloem (Helianthus petiolaris) heeft geleid tot de vorming van ten minste drie homoploïde hybride soorten die aan de woestijn zijn aangepast: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003), en Helianthus paradoxus (Welch en Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; Figuur 2 (b)). De transgressieve segregatie van de variatie van de twee ouderlijke soorten resulteerde in individuen met een mozaïek aan genomische samenstelling en een “hybride kracht” die hen in staat stelde te overleven in extreme milieus waar de nakomelingen dat niet konden, wat een algemeen resultaat van hybridisatie blijkt te zijn (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Laboratoriumkruisingen waren in staat om de chromosomale rangschikking en de transgressieve fenotypes te reconstrueren die bij de woestijnsoorten werden aangetroffen (bijv. kleine bladgrootte, zaadrust, en hoge droogte- en zouttolerantie), wat de voorspellingen van het mozaïek genoom-hybridespeciatiemodel ondersteunt (Rieseberg et al., 2003a; Figuur 2). Voor deze woestijnzonnebloemsoorten lijken chromosomale herschikkingen en ecologische isolatie de sleutel te zijn geweest tot hun vestiging (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross en Rieseberg, 2005, 2004).

Heliconiusvlinders, met name het Heliconius melpomene/cydno-soortencomplex, bieden een van de meest grondig onderzochte gevallen van HHS. H. melpomene en H. cydno zijn nauw verwante, verschillend gekleurde soorten die elkaar geografisch overlappen in Centraal-Amerika en de noordelijke Andes. In de natuur zijn ze ecologisch (d.w.z. divergentie in de voorkeuren voor gastheerplanten van de larven en voedselplanten van de adulten) en in de hoogte geïsoleerd, en ook door de steriliteit van hybride F1 vrouwtjes (besproken in Jiggins, 2008). Hybride mannetjes zijn echter wel vruchtbaar en terugkruisingen vergemakkelijken de introgressie tussen de soorten (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa is een vermeende hybride soort van H. cydno en H. melpomene die een intermediair kleurpatroon heeft, geografisch in contact komt met H. melpomene (Salazar et al., 2005) en fylogenetisch geclusterd is in het H. cydno soortencomplex (op basis van nucleaire gensequenties en genoombrede merkers) (Quek et al., 2010; Flanagan et al., 2004; Beltrán et al., 2007). In het wild wordt H. huerippa geïsoleerd van zijn nakomelingen door op kleurpatroon gebaseerde partnerkeuze (Mavarez et al., 2006). Verrassend genoeg gaven de eerste-generatie terugkruisingen die op H. huerippa lijken ook de voorkeur aan partners met hun eigen kleurpatroon, wat suggereert dat tenminste gedeeltelijke reproductieve isolatie snel kan evolueren in Heliconius hybriden (Melo et al., 2009). Een op maat gemaakt ruimtelijk, individueel, multilocus evolutionair model werd gebouwd om expliciet de waarschijnlijkheid van het HHS scenario voor H. huerippa te onderzoeken (Duenez-Guzman et al., 2009). Het model toonde duidelijke ondersteuning voor de mogelijkheid van een hybride oorsprong van H. huerippa wanneer de initiële hybridisatie wordt gevolgd door een langere periode van geografische scheiding van de stammoedersoort.

Genomisch bewijs suggereert dat H. huerripa een hybride traitsoort kan zijn. Genetische kartering heeft de kleurpatroon loci geïdentificeerd die verantwoordelijk zijn voor kleurpatroon verschillen tussen H. heurripa en haar stamouders. Populatiegenomische analyses van deze kleurpatroon loci en neutrale gebieden, die niet betrokken zijn bij kleurpatroon variatie, onthullen een hybride genomische samenstelling, met relatief weinig van H. melpomene afgeleide allelen in een overwegend H. cydno achtergrond (Salazar et al., 2010). Op de kleurpatroon loci is H. hueurippa homozygoot voor dezelfde H. melpomene en H. cydno allelcombinaties die het H. huerippa-achtige kleurpatroon voortbrachten in de terugkruisingen in het laboratorium. Hoewel de gegevens tot nu toe HHS van H. huerippa ondersteunen (zie echter Brower, 2012 voor een kritiek), zou de waargenomen mozaïek genoom samenstelling bij H. heurripa ook het gevolg kunnen zijn van de onvolledige sortering van voorouderlijke variatie (zie Figuur 1(d)). In tegenstelling tot de meeste Heliconius-kleurpatronen heeft H. heurippa echter een uniek niet-mimetisch kleurpatroon dat bij geen enkele andere Heliconius-soort wordt aangetroffen, wat het onwaarschijnlijk maakt dat dit een voorouderlijke vorm is geweest. Verder bewijs komt van een ander lid van het H. cydno soortencomplex, Heliconius timareta, waar genomisch bewijs suggereert dat introgressie van een nieuw vleugelkleurpatroon, afkomstig van de sympatrische soort H. melpomene, heeft geresulteerd in een nieuwe reproductief geïsoleerde hybride lijn van H. timareta die een melpomene-achtig kleurpatroon heeft (Dasmahapatra et al., 2012). In het laboratorium vertoonden terugkruisende individuen met het gereconstrueerde H. timerata florencia kleurpatroon een duidelijke voorkeur van mannetjes om vrouwtjes met hetzelfde hybride kleurpatroon te benaderen en het hof te maken, wat een uitstekend geval van hybride traitspeciatie oplevert (Sanchez et al., 2015; Figuur 2(b)). Opnieuw blijkt dat met slechts een paar generaties van kruisingen, hybridisatie en introgressie van waarschuwende kleurpatronen die ook fungeren als paringscues kan resulteren in de oprichting van een homozygote, ware-broedende hybride lijn. Deze voorbeelden tonen de doeltreffendheid aan van “magische kenmerken” in evolutionaire diversificatie en benadrukken het belang van hybridisatie tijdens adaptieve radiatie.