Aphid Eggs

Aphid egg production

Hoewel de grote meerderheid van de individuele bladluizen parthenogenetisch zijn, kan bijna elke soort bladluis bevruchte eieren leggen.

De hieronder beschreven bladluizen behoren tot de Aphidoidea, waartoe de Aphididae (of ‘echte bladluizen’), Adelgidae (soms ‘wollige conifeerbladluizen’ genoemd), en Phylloxeridae behoren. Aphidoidea-soorten ondergaan cyclische parthenogenese: Hun levenscyclus wisselt regelmatig seksuele (meiotisch-afgeleide) ei-productie af met een of meer generaties van ongeslachtelijke (mitotisch-afgeleide) ei-productie.

Terwijl Adelgids en Phylloxeridae seksueel of parthenogenetisch geproduceerde eieren leggen, worden eieren van echte bladluizen alleen gelegd door wijfjes die gepaard hebben. Zoals Blackman opmerkt, zijn de parthenogenetische eieren van echte bladluizen veel kleiner dan bevruchte eieren, en ontwikkelen ze zich tot nimfen van de eerste ster die levend worden geboren (viviparously).

• Notitie: van sommige bladluissoorten is nooit aangetoond dat ze eieren leggen – en ze worden beschreven als soorten met een “onvolledige levenscyclus”.

Een vrouwelijke bladluis die paart en eieren legt, wordt een ovipara (eierleggende vorm) genoemd, in plaats van de meer gebruikelijke vorm van een vrouwelijke bladluis, de vivipara (vorm die levende jongen voortbrengt). De foto hieronder toont een ovipara (midden-links) van de glanzende berkentopluis (Symydobius oblongus) met twee eitjes (midden-rechts) die ze heeft gelegd bij een okselknop van een berk. De twee kleinere individuen zijn waarschijnlijk mannetjes.

Sommige bladluizen produceren alleen eieren in koudere delen van hun geografische verspreidingsgebied. Brachycaudus cardui, bijvoorbeeld, heeft een seksuele fase op pruimen (Prunus) in continentaal Europa, maar niet in Groot-Brittannië. Bladluizen-eieren zijn nogal moeilijk te vinden, maar wanneer seksuele vormen worden waargenomen, wordt aangenomen dat er tenminste enkele eieren uit voortkomen.

Een paar bladluissoorten zoals Myzus ascalonicus, Myzus antirrhinii en Neotoxoptera formosana hebben geen seksuele vormen voortgebracht en zijn er dus nooit bekend om eieren te leggen. Hetzelfde geldt voor de overvloedige plaag Myzus ornatus, behalve misschien in de Himalaya.

Hoewel bladluizeneieren er zijn in verschillende maten, kleuren en vormen (afhankelijk van de bladluissoort), worden eieren niet gebruikt om bladluizen te identificeren. Eieren spelen weinig of geen rol in taxonomische sleutels, en er is betrekkelijk weinig ei-gerelateerde terminologie.

Vorm, kleur en verspreiding

De eieren van bladluizen zijn elliptisch tot beitelvormig, en ofwel vastgelijmd aan een steun of bevestigd met een draad (zoals adelgidee-eieren, en die van Pineus pini). De eerste afbeelding (hieronder) toont Adelges cooleyi-eieren die met draden zijn vastgemaakt aan een naald van de douglasspar, hoewel ze onder de waswol van hun moeder hangen. De tweede afbeelding is een microfoto van een ei van Pineus pini, waarop de bevestigingsdraad te zien is. Vermoedelijk helpt dit om de eieren te beschermen tegen roofdieren zoals mijten.

Nieuw gelegde eieren zijn relatief licht gekleurd, en worden donkerder naarmate ze rijpen. Hieronder (eerst) een vers gelegd Cinara pinea-ei op een Pinus sylvestris-naald, en (tweede) twee volgroeide eieren (let op, geen oppervlaktewas).

Om predatoren te vermijden, produceren de meeste (zo niet alle) bladluizen cryptisch gekleurde eieren. Sommige soorten bedekken hun eieren met was, waardoor ze ook onsmakelijk kunnen worden.

Volgens Carter & Maslen (1982) zijn Cinara piceicola-eieren “botergeel wanneer ze voor het eerst worden gelegd, en worden ze melig grijs van kleur” – maar onder de waslaag zijn de nieuw gelegde eieren in feite honinggeel, en worden ze zwart.

Kleur

Als we de aan- of afwezigheid van was negeren, is de kleur van pas gelegde eieren over het algemeen cryptisch, variërend van grijs (zoals bij Drepanosiphum platanoidis, hieronder) via geel, tot donker oranjerood (zoals bij Lachnus roboris, hieronder). Hieronder (eerste) verse Symydobius-eieren (tussen okselknop en stengel van berk), en (tweede) verse Cinara piceae-eieren.

Geclerotiseerde, volwassen bladluizeneieren zijn over het algemeen bruin of zwart, tot grijs, afhankelijk van de mate van wasbedekking. Hieronder (eerst) Symydobius oblongus-eieren, en (tweede) een close-up van Chaetosiphon tetrarhodum-eieren (op Rosa rugosa).

Sommige bladluizen verbergen hun eieren ook onder waswol (geproduceerd door de moeder). Hieronder (eerste) twee eimassa’s van Pineus pini bedekt met waswol (op grove den), en (tweede) verse Adelges cooleyi-eieren (vastgehouden door draden, onder de witte waswol die door hun exule wordt geproduceerd).

Spatiale verdeling

De ruimtelijke rangschikking van de eieren varieert enorm tussen de soorten.

Op groenblijvende waardplanten worden bladluizeneieren gewoonlijk op bladeren gelegd. Hieronder (eerst) Cinara acutirostris-eieren die in één rij langs een naald worden gelegd (let op het beschadigde of onvruchtbare ei), en (tweede) Cinara pini (deze eieren, die klein zijn, worden niet in één rij gelegd).

Adelges abietis (onder) verstrijkt, op de bladeren, met de eitjes nog in haar lichaam.

Op bladverliezende gastheren worden de eitjes vaak gelegd bij knoppen, of op jonge takken met knoppen in de buurt. Hieronder (eerste) rijpe Maculolachnus submacula eitjes gegroepeerd rond een knop op een roos (let op hun ovipara is ter plaatse afgestorven na ovipositie), en (tweede) Chaetosiphon tetrarhodum eitjes op Rosa rugosa.

Adelges laricis (onder) legt haar eitjes in klompjes waar de bladeren uit zullen komen.

Vele bladluizen verbergen hun eitjes in spleten in de buurt van een kant-en-klaar voedselaanbod. Hieronder (eerste) aggregatie van Myzocallis coryli eieren aan de basis van axiale knop van recente hazelaargroei en (tweede) eieren van Rhopalosiphum padi (gelegd in de herfst in de smalle spleet tussen de axillaire knoppen en de stengel).

Leather (1983) schat dat er op deze plaats slechts plaats is voor 10-15 eieren om voldoende tegen predatoren te worden beschermd, en heeft aangetoond dat er na de eileg een periode van dichtheidsafhankelijke sterfte is waarin eieren op suboptimale plaatsen worden gepredateerd. Roofdieren zijn onder meer spinnen en vogels (zie hieronder voor meer over predatie van eieren).

Sommige bladluizen leggen hun eieren op enige afstand van voedsel. De afbeelding (hieronder) toont een mengsel van nieuwe en volgroeide Drepanosiphum platanoidis-eieren op hun favoriete eilegplaats, in schorsspleten, laag op de stam van de boom, ver van een voederplaats.

Lachnus roboris oviparae, in plaats van hun eieren te verbergen, verzamelen zich op grote takken en leggen enorme massa’s eieren. Vermoedelijk worden de belangrijkste roofdieren “overspoeld” door de overvloed aan voedsel (net als leeuwen door enorme kuddes gnoes). Oviparae van andere soorten, waaronder Maculolachnus submacula, verzamelen zich ook wanneer ze eieren leggen.

Ten slotte leggen enkele oviparae, vooral oude en beschadigde exemplaren tegen het einde van het seizoen, hun eieren op atypische plaatsen – waardoor deze eieren weinig kans op overleven lijken te hebben. De eerste afbeelding (hieronder) toont een stervende Drepanosiphum platanoidis ovipara die eitjes produceert (ze zijn zeer bleek als ze vers zijn, en hebben geen was) op een abnormale plaats. Dit blad zal spoedig afvallen. De tweede afbeelding (hieronder) toont een oude zieke Lachnus roboris die een laatste eenzaam eitje legt…

Waarom bladluizen eitjes leggen

Voor bladluizen is eiproductie in de eerste plaats een manier om kou te overleven, in mindere mate om met voedselschaarste om te gaan; en het minst van al om zich te vermenigvuldigen. Afgezien daarvan worden bijna alle eieren seksueel geproduceerd – dit verband lijkt oud, zelfs bij eukaryoten.

Koude-vermijding

Sommige bladluissoorten zijn opmerkelijk koude-resistent – beide bladluizen & eieren bevatten antivries, maar eieren zijn het meest koude-resistent. Elatobium abietinum produceert alleen eieren op het Europese vasteland, elders overwintert hij in zijn parthenogenetische vorm. De eiproductie valt gewoonlijk samen met het begin van het koude weer, zodat de meeste bladluissoorten in oktober en november eitjes leggen.

Niet alle bladluizen wachten zo laat met het produceren van eitjes. Eucallipterus tiliae is geëvolueerd om het hoofd te bieden aan plotselinge dalingen in de populatie van bladluizen in de nazomer (veroorzaakt door predatie?) en legt al haar eieren vóór eind september. Aphis farinosa gaat nog een stap verder en produceert zijn geslachtsvormen en eieren midden in de zomer.

Honger, verestering en verandering van gastheer

Naast de directe effecten van lage temperaturen is er ook het probleem van voedselschaarste in de winter. Veel bladluizen komen deze periode door met de productie van een niet-voedend stadium – het ei. Kou is echter niet de enige oorzaak van voedselschaarste voor bladluizen, en eieren zijn niet de enige manier om met voedselschaarste om te gaan.

Een aantal bladluissoorten overleeft warme(re) perioden van voedselschaarste door in rust te gaan (aestivating) – maar ongeveer 10% van de bladluissoorten verhuist naar een andere gastheersoort (gewoonlijk bekend als hun secundaire gastheer of zomerheer). Bij de meeste bladluissoorten is de zomerwaard een kruidachtige plantensoort. Bij sommige bladluissoorten is hun enige gastheer een kruidensoort, waarvan wordt aangenomen dat het een secundaire gastheer is – hun ‘primaire gastheer’ is onbekend of verloren gegaan.

Als een bladluissoort van gastheer verandert, is de plant waar ze haar eieren op legt haar primaire gastheer, of (afgezien van de adelgids) de wintergastheer (de gastheer-verandering van de adelgids is niet seizoensgebonden maar jaarlijks.) Voor de meeste bladluissoorten is hun primaire gastheer een houtige plantensoort – maar als de enige gastheer een kruid is, leggen sommige soorten eieren op die “secundaire gastheer”. Zo leggen Macrosiphoniella tanacetaria en Metopeurum fuscoviride eitjes op Tansy. Hyalopteroides humilis, hoewel meestal parthenogenetisch in het Verenigd Koninkrijk, legt eieren op hanenpootgras in Europa.

Multiplicatie &overleving

Terwijl een enkele ovipara (seksuele, eierleggende vorm) een flink aantal eieren kan produceren, overleven er maar weinig om uit te komen – of zich voort te planten. De overgrote meerderheid van de bladluisnimfen wordt levend geboren, door parthenogenetische viviparae.

Eieren zijn onbeweeglijk en gaan vaak verloren door predatie. De eerste afbeelding (hieronder) toont een rijp maar beschadigd Myzocallis coryli ei, (links) en de vermoedelijke boosdoeners (rechts). De tweede afbeelding is een close-up van een mijt die zich met het ei voedt.

Beschadigde eieren komen vaak voor. Kulman (1967) stelde vast dat 70-90% van de eieren van de wolharige dennennaaldluis (Schizolachnus piniradiatae) niet uitkwamen. Way & Banks (1964) meende daarentegen dat de gemiddelde sterfte van Aphis fabae-eieren waarschijnlijk niet meer dan 40% bedroeg, en waarschijnlijk betrekkelijk onbelangrijk was voor de beperking van de latere toename van de aantallen.

Sommige eieren worden gepredateerd of gedood door pathogene schimmels, sommige worden niet bevrucht en andere worden beschadigd door hun eigen moeders.

Terwijl er meldingen zijn van gedrag van volwassenen dat consistent is met het zorgen voor nimfen (b.v. Uroleucon tanaceti), zijn er geen voorbeelden bekend van bladluizen die zorgen voor eieren nadat ze gelegd zijn. Dit is begrijpelijk omdat een levendbarend vrouwtje twee keer zo nauw verwant is met haar parthenogenetisch geproduceerde nimf als een eierleggend vrouwtje met haar bevruchte ei. De eerste afbeelding (hieronder) toont een Lachnus roboris ovipara die op een pas gelegde eimassa zit (die niet allemaal van haar is!). Let op wat haar middelste voet doet met één ei. De tweede foto toont een aantal beschadigde eieren die druppels oranje vloeistof uitstoten. Vermoedelijk beschadigen verzorgende mieren vers gelegde eieren op dezelfde manier.

Dat gezegd hebbende, mieren beschermen en verzorgen niet-uitgekomen eieren van sommige bladluissoorten, vermoedelijk in de verwachting dat er honingdauw aankomt. Matsuura & Yashiro (2006) stelde vast dat zonder mieren, bladluizeneieren snel werden gedood door schimmels. De mieren beschermden de eieren van Stomaphis hirukawai tenminste tegen pathogene schimmels. We hebben een gelijkaardige verzorging door mieren waargenomen bij eieren van Adelges laricis en Lachnus roboris. De eerste afbeelding (hieronder) toont een Zuidelijke bosmier (Formica rufa) die verse en volwassen Adelges laricis eieren bewaakt. Let op de dode zussen. De tweede afbeelding is een volwassen eimassa van Lachnus roboris. Mieren verzorgen oviparae wanneer ze in de buurt zijn, en verzorgen de eieren in de lente nadat de vrouwtjes zijn gestorven.

De overleving van uit eieren uitgebroede nimfen hangt af van de beschikbaarheid van voedsel (hetzij sapstijging, knopzwelling, blad- of scheutgroei) kort na hun uitkomen – voor aestivattende individuen is dit iets minder cruciaal.

Recombinatie

Bij de Aphididae (= echte bladluizen) is meiotische recombinatie alleen waargenomen bij ovipera, en eieren worden alleen geproduceerd door oviparae na paring met mannetjes. Het lijkt echter waarschijnlijk dat voorouderlijke Aphidoidea zich voortplantten door cyclische parthenogenese, en dat de meeste eieren ongeslachtelijk werden geproduceerd.

In tegenstelling tot de mens, die levende jongen draagt en zich zelden ongeslachtelijk voortplant, kunnen adelgiden parthenogenetisch eieren produceren, en sommige adelgidensoorten doen dit uitsluitend. Soorten zoals Adelges cooleyi, die seksueel eitjes produceren, doen dat op hun voornaamste gastheer – Lariks. Adelges abietis eitjes blijven na hun dood meestal in het lichaam van hun (parthenogenetische, gallicola) moeder – misschien helpt dit om de eitjes te beschermen tegen mijten? Misschien helpt dit om de eieren tegen mijten te beschermen? Merk op dat eieren van een gescheurd lichaam met draden aan elkaar blijven zitten.

Aannemende dat bladluizen op gematigde breedten zijn geëvolueerd, is het verband tussen recombinatie en eiproductie op een primaire gastheer een historische erfenis. Niettemin doen sommige bladluizen uiterst zelden aan recombinatie, evenals bacteriën. Een aantal bladluizen zijn anholocyclisch – zij planten zich het hele jaar door parthenogeen voort zonder seksuele fase. Met andere woorden, hun seksuele vormen zijn nog nooit waargenomen. Dit betekent niet dat seksuele vormen nooit voorkomen – zij kunnen uiterst zeldzaam zijn, of slechts op een beperkte plaats voorkomen. Evenmin betekent het dat klonen binnen een bladluissoort genetisch identiek zijn (seksuele voortplanting introduceert geen genetische variatie, maar herverdeelt deze slechts).

We kunnen concluderen dat, hoewel de meeste soorten seksuele voortplanting behouden, recombinatie geen prioriteit is voor bladluizen.

Gebruikelijke weblinks

• Carter, C.R. & Maslen, N.R. (1982). Lachniden van coniferen. Staatsbosbeheer Bulletin Nr. 58, 75pp. Volledige tekst
• Kulman, H.M. (1967). Within tree distribution and winter mortality of eggs of the woolly pine aphid, Schizolachnus piniradiatae. Annals of the Entomological Society of America 60(2), 384-387. Abstract
• Leder, S.R. (1983). Factors affecting egg survival in the bird cherry-oat aphid, Rhopalosiphum padi. Entomologia Experimentalis et Applicata 30(2), 197-199. Volledige tekst
• Matsuura, K. & Yashiro, T. (2006). Bescherming van eieren van bladluizen door mieren: een nieuw aspect van het mutualisme tussen de boomvoedende bladluis Stomaphis hirukawai en zijn begeleidende mier Lasius productus. Naturwissenschaften 93, 506-510. Volledige tekst
• Way, M.J. & Banks, C.J. (1964). Natural mortality of eggs of the black bean aphid, Aphis fabae Scop., on the spindle tree, Euonymus europaeus L. Annals of Applied Biology 54(2), 255-267. Abstract