Allopoliploidalność

Evidence of Hybrid Speciation

Specjacja allopoliploidalna jest najczęściej znaną drogą do specjacji hybrydowej. Nie jest to zaskakujące, gdyż 40-70% gatunków roślin jest poliploidalnych. Przegląd badań nad ploidalnością roślin sugeruje, że poliploidalność była zaangażowana w proces specjacji ~2-4% roślin kwitnących i 7% paproci (Otto i Whitton, 2000). Prawdopodobnie najbardziej znanymi przykładami są liczne allopoliploidalne rośliny uprawne udomowione przez człowieka (w tym pszenica, bawełna, tytoń, truskawki i rzepak). Istnieje również wiele przykładów niedawno powstałych gatunków allopoliploidalnych (<200 lat; na przykład Cardamina (Mandáková i in., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin i in., 2015), Senecio (Abbott i Lowe, 2004), Spartina (Ainouche i in., 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009), and Tragopogon (Soltis et al., 2004)), które dostarczyły wglądu w rodzaje zmian genetycznych zaangażowanych w powstawanie gatunków hybrydowych (Matyášek et al., 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, także patrz Soltis i Soltis, 2009 dla przeglądu).

Allopolyploid speciation appears to often involve hybridization of recently introduced, potentially invasive species, as seen in the Mimulus monkey flowers introduced to Scotland only 140 years ago (Vallejo-Marin, 2012; Figure 2(a)). Hybrydyzacja pomiędzy Mimulus guttatus i Mimulus luteus w ich rodzimym północnoamerykańskim zasięgu skutkuje sterylnym, wegetatywnie żywotnym, triploidalnym potomstwem. Mimulus peregrinus występuje w Szkocji, gdzie współwystępują te dwa introdukowane gatunki i jest żywotny wegetatywnie jak mieszańce triploidalne, ale ma dwa razy więcej chromosomów (poliploidalny) i jest wysoce płodny (Vallejo-Marin i Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). Populacyjne sekwencjonowanie genomowe M. peregrinus potwierdziło, że genom jest mozaikowy od dwóch progenitorów, oraz że allopoliploidalność niezależnie ewoluowała co najmniej dwukrotnie od czasu introdukcji gatunków (Vallejo-Marin i in., 2015).

W zwierzętach specjacja allopoliploidalna wydaje się być rzadka, ponieważ nie występuje nadreprezentacja gatunków z parzystą liczbą chromosomów (Otto i Whitton, 2000). Ogólnie rzecz biorąc, ploidalność jest rzadka u zwierząt rozmnażających się płciowo, prawdopodobnie z powodu obecności chromosomów płciowych i niewłaściwej kompensacji dawki, mechanizmu, który równoważy produkty genowe między płciami, co może stać się niezrównoważone u poliploidów (Orr, 1990). Jednakże u ryb poliploidalność jest bardzo powszechna i wydaje się, że ewoluowała wielokrotnie (Leggatt i Iwama, 2003). Wielokrotne występowanie poliploidalności i częste hybrydyzacje wśród ryb poliploidalnych w przyrodzie sugerują, że allopoliploidalność może być bardziej powszechna u ryb niż u innych zwierząt. Zgodnie z oczekiwaniami, większość allopoliploidalnych przykładów u zwierząt jest często partenogenetyczna lub samoreprodukująca się, jak np. owady patyczaki (Bacillus) i ślimaki słodkowodne (Bulinus truncatus) (Otto i Whitton, 2000). Wspomniana wcześniej allopoliploidalna szara żaba drzewna z odmiennymi zawołaniami godowymi jest również wyraźnym przykładem rozmnażającego się płciowo allopoliploida, u którego ewolucja preferencji samic do zawołania hybrydowego mogłaby szybko doprowadzić do specjacji. Być może najlepszym dowodem specjacji allopoliploidów u zwierząt są laboratoryjne szczepy tetraploidalnych hybrydowych jedwabników (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Te tetraploidalne hybrydy zostały stworzone laboratoryjnie przy użyciu strategii „mostu triploidalnego”, która obejmuje fuzję rzadkich, nieredukowanych (diploidalnych) gamet jednego gatunku z normalną haploidalną gametą drugiego gatunku w celu utworzenia płodnego tetraploidalnego potomstwa hybrydowego. Chociaż te hybrydy są syntetycznie zaprojektowane i niekoniecznie stanowią odrębny gatunek, ten przykład pokazuje możliwą drogę do allopoliploidalności u zwierząt.

Podobnie do allopoliploidalności, HHS był częściej zgłaszany u roślin niż u zwierząt. Jednakże, liczba domniemanych gatunków hybrydowych dramatycznie wzrosła w szerokim zakresie organizmów, co pokazuje wiele dróg do specjacji hybrydowej, takich jak: rearanżacje chromosomalne w hybrydowych gatunkach drożdży (Greig i in., 2002), zmiana wyboru żywiciela u hybrydowych muchówek wiciokrzewu (Rhagoletis) (Schwarz i in., 2005), przewaga wydajności pośrednich hybrydowych ryb karpiowatych (Gila seminude) w rzece Virgin (Demarais i in., 1992), inwazja hybrydowych ryb z grupy sculpin (Cottus gobio) w mętnych wodach rzeki Ren (Nolte i in., 2005), dywergencja roślin żywicielskich i różnice wysokościowe u pośrednich hybrydowych motyli alpejskich (Lycaeides) (Gompert i in., 2006; Nice i in., 2013), allopatryczne zadomowienie się hybrydowych stokrotek na Wyspach Brytyjskich (Senecio squalidus) (James i Abbott, 2005), pochodzące z hybrydyzacji sygnały kojarzenia „mieczykowatego” u Xiphophorus (Schumer i in., 2013; Meyer i in, 2006), introgresji wskazówek godowych koloru skrzydeł u hybrydowych motyli Heliconius (Sanchez i in., 2015; Salazar i in., 2010), sortowania genetycznych niezgodności i wyboru partnera na podstawie upierzenia u hybrydowych wróbli włoskich (Hermansen i in., 2014; Bailey et al., 2015), oraz ustanowienie dostosowanej do krawędzi skalnych, genotypowej hybrydy Penstemon clevelandii w południowej Kalifornii (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).

W roślinach, istnieje ponad 20 dobrze udokumentowanych przykładów HHS (Rieseberg, 1997; Gross i Rieseberg, 2005), z najlepszymi dowodami pochodzącymi z wielu gatunków hybrydowych słoneczników pustynnych (Helianthus). Hybrydyzacja pomiędzy słonecznikiem zwyczajnym (Helianthus annuus) a słonecznikiem preriowym (Helianthus petiolaris) doprowadziła do powstania co najmniej trzech przystosowanych do życia na pustyni homoploidalnych gatunków mieszańcowych: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003) oraz Helianthus paradoxus (Welch i Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; Ryc. 2 (b)). Transgresyjna segregacja zmienności z dwóch gatunków rodzicielskich zaowocowała osobnikami o mozaikowym składzie genomowym i „wigorze hybrydowym”, który pozwolił im przetrwać w ekstremalnych środowiskach, w których ich przodkowie nie mogli, co wydaje się być powszechnym skutkiem hybrydyzacji (Rieseberg i in., 1999, 2003b). Krzyżówki laboratoryjne były w stanie odtworzyć układ chromosomalny i transgresyjne fenotypy występujące u gatunków pustynnych (np. mały rozmiar liści, spoczynek nasion, wysoka tolerancja na suszę i sól), co potwierdza przewidywania modelu hybrydowej specjacji o mozaikowym genomie (Rieseberg i in., 2003a; Ryc. 2). W przypadku tych pustynnych gatunków słoneczników, rearanżacje chromosomalne i izolacja ekologiczna wydają się być kluczem do ich powstania (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross i Rieseberg, 2005, 2004).

Motyle Heliconius, szczególnie kompleks gatunków Heliconius melpomene/cydno, stanowią jeden z najdokładniej zbadanych przypadków HHS. H. melpomene i H. cydno są blisko spokrewnionymi, rozbieżnie ubarwionymi gatunkami, które geograficznie pokrywają się w Ameryce Środkowej i północnych Andach. W naturze są one odizolowane ekologicznie (np. rozbieżności w preferencjach larwalnych roślin żywicielskich i dorosłych roślin pokarmowych) i wysokościowo, jak również poprzez hybrydową F1 sterylność samic (przegląd w Jiggins, 2008). Samce mieszańców są jednak płodne, a krzyżowanie wsteczne ułatwia introgresję między gatunkami (Salazar i in., 2008). Heliconius huerippa jest domniemanym gatunkiem mieszańcowym H. cydno i H. melpomene, który ma pośredni wzór ubarwienia, wchodzi w kontakt geograficzny z H. melpomene (Salazar i in., 2005) i filogenetycznie skupia się w kompleksie gatunkowym H. cydno (na podstawie sekwencji genów jądrowych i markerów genomowych) (Quek i in., 2010; Flanagan i in., 2004; Beltrán i in., 2007). W warunkach naturalnych H. huerippa jest izolowany od swoich przodków poprzez dobór partnera na podstawie wzorca barw (Mavarez i in., 2006). Co zaskakujące, krzyżówki wsteczne pierwszego pokolenia, które przypominają H. huerippa, również preferowały osobniki o własnym wzorze barwnym, co sugeruje, że przynajmniej częściowa izolacja reprodukcyjna może szybko ewoluować u mieszańców Heliconius (Melo i in., 2009). W celu dokładnego zbadania prawdopodobieństwa scenariusza HHS dla H. huerippa, zbudowano przestrzenny, wieloogniskowy model ewolucyjny oparty na osobnikach (Duenez-Guzman i in., 2009). Model ten wykazał wyraźne wsparcie dla możliwości hybrydowego pochodzenia H. heurippa, gdy po początkowej hybrydyzacji następuje przedłużony okres geograficznej separacji od gatunku potomnego.

Dowody genetyczne sugerują, że H. huerripa może być gatunkiem o cechach hybrydowych. Mapowanie genetyczne zidentyfikowało loci wzoru koloru odpowiedzialne za różnice wzoru koloru między H. heurripa i jego przodkami. Analizy genomiczne populacji w obrębie tych loci wzorca barw i regionów neutralnych, nie zaangażowanych w zróżnicowanie wzorca barw, ujawniają hybrydowy skład genomowy, ze stosunkowo niewielką liczbą alleli pochodzących od H. melpomene w przeważającym tle H. cydno (Salazar i in., 2010). W loci wzoru ubarwienia, H. hueurippa jest homozygotyczna dla tych samych kombinacji alleli H. melpomene i H. cydno, które wytworzyły wzór ubarwienia podobny do H. huerippa w laboratoryjnych krzyżówkach wstecznych. Chociaż dotychczasowe dane przemawiają za HHS u H. huerippa (jednak, patrz Brower, 2012 dla krytyki), obserwowany mozaikowy skład genomu u H. heurripa może być również wynikiem niekompletnego sortowania zmienności przodków (patrz Rysunek 1(d)). Jednakże, w przeciwieństwie do większości wzorców barw Heliconius, H. heurippa posiada unikalny, niemimetyczny wzór barwny, nie występujący u żadnego innego gatunku Heliconius, co sprawia, że jest mało prawdopodobne, by był on formą przodkową. Dalsze dowody pochodzą od innego członka kompleksu gatunków H. cydno, Heliconius timareta, gdzie dowody genomiczne sugerują, że introgresja nowego wzoru ubarwienia skrzydeł, pochodzącego od sympatycznych gatunków H. melpomene, doprowadziła do powstania nowej, izolowanej reprodukcyjnie linii hybrydowej H. timareta, która posiada wzór ubarwienia podobny do melpomene (Dasmahapatra et al., 2012). W laboratorium, osobniki krzyżówki wstecznej z odtworzonym wzorem ubarwienia H. timerata florencia wykazały, że samce wyraźnie preferowały zbliżanie się do samic o tym samym hybrydowym wzorze ubarwienia i zaloty do nich, co stanowiło doskonały przypadek specjacji cech hybrydowych (Sanchez i in., 2015; Rysunek 2(b)). Ponownie, okazuje się, że przy zaledwie kilku pokoleniach krzyżówek, hybrydyzacja i introgresja ostrzegawczych wzorów barw, które działają również jako wskazówki godowe, może doprowadzić do ustanowienia homozygotycznej, prawdziwie rozmnażającej się linii hybrydowej. Przykłady te pokazują skuteczność „magicznych cech” w różnicowaniu ewolucyjnym i podkreślają znaczenie hybrydyzacji podczas radiacji adaptacyjnej.