Frontiers in Plant Science

Introduction

Sexuality is well entrenched in all seed producing plants. Nasiona są integralną częścią diaspory, które zwiększają dyspersji roślin i przechowywać wszystkie składniki odżywcze potrzebne do rozpoczęcia nowego pokolenia. Dlatego też wiele różnych owadów, zwierząt i ludzi znajduje w nasionach roślin zasoby pokarmowe. Rozwój społeczeństw ludzkich jest ściśle związany z udomowieniem i ulepszaniem gatunków roślin uprawnych poprzez sztuczną selekcję i hodowlę genetyczną (patrz np. Gupta, 2004). Zarówno tradycyjne, jak i molekularne techniki hodowli roślin mają na celu modyfikowanie i wykorzystywanie seksualności do tworzenia nowych heterozygotycznych odmian nasion z pożądanymi kombinacjami alleli dla uzyskania wysokich plonów, odporności na różne stresory środowiskowe lub nasion wzbogaconych odżywczo (np. złoty ryż; patrz Dirks i in., 2009). Jednak te same mechanizmy płciowe, którymi manipuluje się w celu poprawy odmian roślin (np. inżynieria mejozy poprzez hodowlę wsteczną), są jednocześnie mechanizmami odpowiedzialnymi za zmniejszanie heterozygotyczności i segregację udanych kombinacji genów (Lambing i in., 2017).

Powstawanie nasion obejmuje szereg złożonych etapów rozwojowych, wysoce regulowanych i koordynowanych, które wciąż nie są dobrze poznane (Bradford i Nonogaki, 2007). Rozwój płciowy nasion jest inicjowany przez proces podwójnego zapłodnienia, który obejmuje fuzję zredukowanych gamet żeńskich i męskich i prowadzi do rozwoju zarodka i bielma (Rysunek 1). Hormon auksyna pełni kluczową rolę podczas początkowego rozwoju struktur nasiennych oraz jako czynnik wyzwalający rozwój nasion niezależny od zapłodnienia (Figueiredo i Kohler, 2018), który to stan występuje naturalnie u roślin (apomiktycznych) z niską częstotliwością. Apomikty wyewoluowały mechanizmy, które omijają drogi płciowe (Ryc. 1), tworząc funkcjonalny gametofit żeński bez mejozy (apomeioza), rozwijając zarodki bez zapłodnienia (partenogeneza) i funkcjonalne bielmo. Nieredukowany gametofit może rozwijać się na dwóch głównych drogach rozwojowych: (1) dwie nieredukowane MC powstają w wyniku mejozy restytucyjnej lub przez podział mitotyczny (diplospory); (2) somatyczna, nieredukowana komórka jądra rozwija się w woreczek zarodkowy (apospory). Chociaż w naturze fuzja gamet jest ściśle wymagana do zapoczątkowania rozwoju nasion, rośliny apomiktyczne mogą wytwarzać nasiona w wyniku pojedynczego zapłodnienia jąder biegunowych (pseudogamia) lub bez zapłodnienia (autonomicznie) (Ryc. 1). Dlatego też rozwój nasion bez zapłodnienia jest cechą o dużym znaczeniu gospodarczym, pozwalającą na wykorzystanie heterozji i zachowanie lepszych kombinacji alleli (Kołtunow i Grossniklaus, 2003). Syntetyczna produkcja nasion klonalnych była prowadzona zarówno u Arabidopsis jak i u ryżu, w celu wprowadzenia cech apomiksji do roślin uprawnych (Marimuthu i in., 2011; Mieulet i in., 2016). O ile jednak oczekuje się, że rośliny uprawne będą genetycznie jednorodne w podobny sposób jak apomiktyczne klonopodobne, o tyle wprowadzenie apomiksji na pola uprawne może przynieść nowe zagrożenia ekologiczne wynikające z biologicznych korzyści, jakie wykazują rośliny apomiktyczne w porównaniu z płciowymi (np. reprodukcja uniparentalna, jednokierunkowy transfer genów; Hörandl, 2006). Ucieczka genu apomiksji do dzikiego krewniaka może zapewnić natychmiastowe cechy inwazyjne osobnikowi-biorcy, ale także inne niezamierzone (tj. plejotropowe) korzyści, takie jak zwiększona kondycja lub odporność na patogeny, obserwowane już w przypadkach hybrydyzacji roślin uprawnych z dzikimi (Chapman i Burke, 2006).

Zanim zaczniemy spekulować na temat biobezpieczeństwa i ekologii potencjalnej uprawy apomiktycznej, możemy uzyskać porównywalnie cenne informacje z obserwacji w naturalnych populacjach roślin apomiktycznych. Apomikty wykazuj± różnorodne alternatywy rozwojowe w celu ominięcia dróg płciowych i wytworzenia klonalnych nasion (Ryc. 1). W pojedynczych zalążniach apomikty mogą wykorzystywać zarówno płciowy, jak i apomiktyczny rozwój nasion naprzemiennie (tylko jedna ścieżka postępuje; Ryc. 1a,b) lub nawet jednocześnie (obie ścieżki postępują lub są połączone, tworząc BIII; Ryc. 1d,e). Zrozumienie dynamiki apomikozy w naturalnych populacjach może dostarczyć informacji przydatnych do poznania zachowania się apomikozy na naturalnych polach i wizualizacji potencjalnych zagrożeń ekologicznych. W ostatnich latach, zastosowanie różnych technologii poszerzyło nasze zrozumienie genetycznych i rozwojowych podstaw apomiksji u różnych gatunków roślin (Ozias-Akins i van Dijk, 2007; Conner i in., 2015; Hojsgaard i Hörandl, 2015) i wniosło nowe światło na początkowe etapy i dynamikę podczas zakładania i rozprzestrzeniania się nowych apomiktycznych populacji. Tutaj dokonujemy przeglądu głównych ustaleń dotyczących powstania i dynamiki apomiksji w naturalnych populacjach roślin.

Faza założycielska: pojawienie się osobnika apomiktycznego

Pomimo dziesięcioleci badań, nadal nie jest jasne, w jaki sposób apomiksja powstaje de novo w naturalnych populacjach. Można sobie wyobrazić dwie główne możliwości: albo nasiona są rozpraszane z apomiktycznej populacji źródłowej, a siewki znajdują nową apomiktyczną populację; albo spontaniczne przejście do apomiksji następuje u osobnika rozmnażającego się płciowo. Pierwszy przypadek jest trudny do prześledzenia u roślin, ponieważ ani dyspersja nasion, ani dyspersja pyłku nie mogą być łatwo udokumentowane w naturalnych populacjach. Osiedlenie się apomiktycznego przybysza w populacji, która w innym przypadku rozmnaża się płciowo, jest również utrudnione przez efekty mniejszości (patrz niżej) i zmniejszoną płodność (Hörandl i Temsch, 2009). Oczywiście, pierwszy scenariusz przesuwa naturalne pochodzenie apomiksji po prostu do innej populacji źródłowej.

Dla spontanicznego pojawienia się de novo apomiksji w naturalnych populacjach zaproponowano różne hipotezy. Tradycyjnie, hybrydyzacja była uważana za główny czynnik wywołujący pojawienie się apomiksis (Ernst, 1918; Asker i Jerling, 1992; Carman, 1997). Dowody na hybrydowe pochodzenie naturalnych taksonów apomiktycznych są dostępne w coraz większej liczbie badań molekularnych (np. Koch i in., 2003; Paun i in., 2006; Lo i in., 2010; Beck i in., 2012; Šarhanová i in., 2017). Pojawienie się apomiksis u mieszańców zostało potwierdzone nawet w przypadku gatunków diploidalnych. W rzeczywistości, prawie wszystkie naturalne diploidalne gatunki apomiktyczne w rodzaju Boechera są mieszańcami (Kantama i in., 2007; Aliyu i in., 2010; Beck i in., 2012). Syntetyczne diploidalne mieszańce F1 w kompleksie Ranunculus auricomus z diploidalnych, obligatoryjnie seksualnych gatunków rodzicielskich wykazały spontaniczne pojawienie się apospor w pierwszym pokoleniu mieszańcowym (Hojsgaard i in., 2014a) oraz zwiększoną częstotliwość apospor i pierwszych funkcjonalnych nasion apomiktycznych w diploidalnym pokoleniu F2 (Barke i in., 2018). Badania te rzucają również światło na otwarte pytanie, dlaczego tylko nieliczne roślinne kombinacje mieszańcowe wyrażałyby spontaniczną apomiksję: hybrydyzacja wydaje się wpływać tylko na jeden komponent apomikozy, tj. tworzenie nieredukowanego woreczka zarodkowego z diplosporowej lub aposporowej komórki wyjściowej. Na pozostałe etapy tworzenia apomiktycznych nasion, czyli partenogenezę i tworzenie bielma, hybrydyzacja najwyraźniej nie ma wpływu (Barke i in., 2018).

Inni autorzy skupili się na poliploidyzacji, kierując się obserwacją, że prawie wszystkie naturalne populacje roślin apomiktycznych są poliploidami. Poliploidalność może skutkować „szokiem genomowym” i zmianami ekspresji genów w skali całego genomu (Kołtunow i Grossniklaus, 2003). Carman (1997) opracował najbardziej wszechstronną teorię poliploidyzacji będącej czynnikiem wyzwalającym naturalną apomiksję: fluktuacje klimatyczne w plejstocenie spowodowałyby zmiany zasięgu i wtórną hybrydyzację kontaktową różnych ekotypów; późniejsze zmiany w czasie ekspresji genów w kaskadzie megasporogeneza-megagametogeneza zostałyby zmienione tak, że faza megasporogenezy zostałaby pominięta, co doprowadziłoby do zahamowania seksualności i ekspresji apomiksji. W zasadzie mogłoby się to zdarzyć również po autopoliploidyzacji u zduplikowanych genów. Badania rozwojowe i transkryptomiczne rzeczywiście wykazały oznaki asynchronii ekspresji genów w rozwoju apomiktycznym (np. Polegri i in., 2010; Sharbel i in., 2010). U Paspalum notatum, sztuczna poliploidyzacja doprowadziła do ekspresji apomiksji u dwóch syntetycznych autotetraploidów, podczas gdy trzeci indukowany autopoliploid pozostał płciowy (Quarin i in., 2001). Podobnie, inne autopoliploidalne gatunki Paspalum, np. P. plicatulum i P. simplex, pozostały seksualne po sztucznej poliploidyzacji (Sartor i in., 2009).

W systemach naturalnych, wpływ poliploidalności na funkcjonalność apomiksis nie jest jeszcze jasny. Pozytywny wpływ autopoliploidyzacji na ustanowienie wyższych częstotliwości apomiktycznego tworzenia nasion zaobserwowano u poliploidyzowanego Paspalum rufum (Delgado i in., 2014). Efekty dawkowania alleli w regionach genomowych specyficznych dla apospor lub diplospor w poliploidach na częstotliwość apospor/diplospor obserwowano w różnych systemach modelowych (Ozias-Akins i van Dijk, 2007). Efekty dawkowania mogą dodatkowo wzmacniać rozwój nieredukowanych woreczków zarodkowych w porównaniu do zredukowanych mejotycznie (Sharbel i in., 2010; Hojsgaard i in., 2013). Klasyczny model autorstwa Noglera (1984) sugerował, że czynniki kontrolujące aposporę miałyby działać letalnie w haploidalnych gametach, wymagając tym samym do dziedziczenia gamet diploidalnych. Hipoteza ta została jednak odrzucona przez ustalenia Barke et al. (2018), że apospory mogą być dziedziczone przez haploidalne gamety w diploidalnych hybrydach R. auricomus.

Co więcej, niektóre systemy modelowe wydają się wyrażać apomiksję bez żadnych oznak hybrydowości lub poliploidalności. W Paspalum, wiele diploidalnych gatunków wykazuje rozwój nieredukowanego gametofitu żeńskiego z niską częstotliwością (przegląd w Ortiz et al., 2013), z których niektóre wydają się być zdolne do apomiktycznego tworzenia nasion (Siena et al., 2008; Ortiz et al., 2013; Delgado et al., 2014, 2016). W alpejskim gatunku Ranunculus kuepferi, badania przesiewowe FCSS na dużą skalę ujawniły spontaniczne apomiktyczne tworzenie nasion z niską częstotliwością w skądinąd seksualnych, diploidalnych populacjach dzikich w Alpach (Schinkel et al., 2016). Te diploidalne populacje nie są mieszańcami, są geograficznie odległe i odizolowane od siebie i od apomiktycznych tetraploidów; w populacyjnych badaniach genetycznych nie można było prześledzić żadnej widocznej dyspersji ani przepływu genów między nimi (Cosendai i in., 2013). Bardziej szczegółowe badania FCSS dodatkowo zaprzeczyły hipotezie o zakaźnym pochodzeniu apomiksji u diploidów poprzez zapylenie od tetraploidalnych apomiksji, ale raczej zasugerowały żeński triploidalny most rzadkiego tworzenia hybryd BIII, poprzez żeńskie nieredukowane gamety produkowane przez diploidalne rośliny (Schinkel et al., 2017; Rysunek 2). Wśród tetraploidów R. kuepferi, w całym zasięgu gatunku nie udało się znaleźć nawet jednej tetraploidalnej obligatoryjnie seksualnej populacji lub osobnika, co przeczy tezie, że przejście do apomiksji nastąpiło po poliploidyzacji. Badania eksperymentalne sugerowały raczej, że zimne szoki i zabiegi mrozowe podczas rozwoju mogą zwiększyć częstotliwość tworzenia apomiktycznych, a także BIII nasion u diploidalnego R. kuepferi (Klatt i in., 2018). Chociaż częstotliwości tych zdarzeń są niskie, mogą one być skuteczne w ewolucyjnych okresach czasu.

Co właściwie może wywołać nieredukowane tworzenie woreczka zarodkowego w warunkach naturalnych? Pojawienie się apospory u diploidalnych gatunków roślin płciowych zostało odnotowane u Paspalum (przegląd przez Ortiz et al., 2013), a także u wielu rodzajów Asteraceae, które w innym przypadku nie były apomiktyczne (Noyes, 2007). Aposporowate inicjalne komórki działają jako komórki zastępcze dla produktów mejotycznych lub zarodników, a ektopowe, aposporowate tworzenie komórek zależy od produkcji tetrad mejotycznych u Hieracium (Kołtunow i in., 2011). Może to nie mieć miejsca w innych systemach apomiktycznych, takich jak Paspalum, gdzie MMC często inicjuje aborcję przed wejściem w podział mejotyczny (np., Hojsgaard i in., 2008). Komunikacja międzykomórkowa i/lub bezpośredni kontakt między powstającą aposporalną komórką wyjściową a MC wydaje się mieć miejsce zanim ta pierwsza stłumi rozwój tej drugiej (Schmidt i in., 2014, 2015; Juranic i in., 2018). Również restytucyjna mejoza żeńska, proces skutkujący diplosporią, jest stosunkowo szeroko rozpowszechniony u roślin. U Taraxacum, modelu z restytucją pierwszego podziału, locus DIPLOSPORY (DIP) mógł zostać scharakteryzowany i zlokalizowany na jednym chromosomie NOR (Vijverberg i in., 2010; Vasut i in., 2014). Mejoza restytucyjna może być jednak również wywoływana przez ekstremalne temperatury i inne czynniki środowiskowe (De Storme i Geelen, 2013; Mirzaghaderi i Hörandl, 2016). W rozwoju żeńskim, nieredukowane MCs muszą jedynie rozwinąć się w nieredukowane woreczki zarodkowe, aby wytworzyć nieredukowane gamety żeńskie. Ta zdolność do tworzenia nieredukowanych gamet pasuje do hipotezy dyskutowanej przez Carman (1997); Hojsgaard et al. (2014b): że wszystkie okrytozalążkowe mogą mieć wrodzony potencjał do przejścia na apomiksję.

Porównawcze badania transkryptomiczne na roślinach płciowych i apomiktycznych sugerowały, że wiele genów związanych ze stresem jest odmiennie regulowanych w stadium przedmejotycznym do gametofitu (Sharbel et al., 2010; Schmidt i in., 2014, 2015; Shah i in., 2016; Rodrigo i in., 2017). Przedłużony fotoperiod wyzwalał zwiększone tworzenie MC płciowych u roślin fakultatywnie apomiktycznych i skutkował przeprogramowaniem profili metabolitów wtórnych (Klatt i in., 2016). Stąd naturalna apomeioza musi być postrzegana w kontekście stanu fizjologicznego rośliny. Wpisuje się to w bardziej ogólną hipotezę, że płciowość mogłaby wyewoluować i ugruntować się na wczesnym etapie ewolucji eukariotów jako narzędzie naprawy DNA po warunkach stresu oksydacyjnego (Hörandl i Hadacek, 2013; Hörandl i Speijer, 2018). Uważa się, że zmienne warunki ¶rodowiskowe i reakcja na stres s± głównymi naturalnymi czynnikami wyzwalaj±cymi ekspresję szlaku mejotycznego. Ten aspekt rzuca również nowe światło na przypuszczalną rolę poliploidalności w ekspresji apomiksis. Poliploidy na ogół lepiej regulują warunki stresowe wywołane przez środowisko, wykazując homeostatyczne utrzymanie wydajności reprodukcyjnej w warunkach podwyższonego stresu abiotycznego, a zatem mają przewagę kondycyjną nad diploidami w siedliskach zmiennych klimatycznie lub ekstremalnych (Schoenfelder i Fox, 2015). Stąd niskie warunki stresowe w poliploidalnych tkankach rozrodczych w mniejszym stopniu stymulowałyby płciowy szlak mejotyczny w komórkach archesporialnych, uwalniając tym samym wrodzony potencjał roślin do apomeizy (Hörandl i Hadacek, 2013).

W dzikich populacjach spontaniczne pojawienie się w pełni funkcjonalnego szlaku apomiktycznego jest prawdopodobnie ograniczone przez brak możliwości połączenia nieredukowanego powstawania gamet z partenogenezą i tworzeniem bielma. Partenogeneza sama w sobie jest procesem, który znów może zachodzić spontanicznie w naturalnych populacjach. Ponownie, totipotencja komórek roślinnych pozwala na rozpoczęcie embriogenezy z różnych typów komórek, czy to zapłodnionych lub niezapłodnionych komórek jajowych, komórek somatycznych, a nawet może być indukowana w innych tkankach, jak mikrospory (Soriano i in., 2013). Embriogeneza somatyczna jest u Paspalum związana z genami SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEPTOR-LIKE KINASE (SERK), a zmieniona czasowo i przestrzennie ekspresja kopii genów SERK wydaje się być związana z apomiksją (Podio i in., 2014b). W apomiktycznych roślinach Paspalum, metylacje cytozyny inaktywują geny, które w przeciwnym razie represjonują partenogenezę (Podio i in., 2014a). U Pennisetum i u Brachiaria udało się zidentyfikować gen ASGR-BABY BOOM-like (ASGR-BBML), który kontroluje partenogenezę (Conner i in., 2015; Worthington i in., 2019). U ryżu, ektopowa ekspresja genu BABY BOOM1 (BBM1) powoduje partenogenezę (Khanday i in., 2019). U Hieracium subg. Pilosella, loci LOSS OF APOMEIOSIS (LOA) i LOSS OF PARTHENOGENESIS (LOP) kontrolują apomiksję, przy czym gametofitowa ekspresja LOP jest wymagana zarówno do partenogenezy, jak i tworzenia bielma (Kołtunow i in., 2011). Loci endospermy i partenogenezy są powiązane, ale oddzielne (Ogawa i in., 2013). U apomiktycznych gatunków Boechera, genomowy imprinting wydaje się być zaangażowany w ekspresję partenogenezy (Kirioukhova i in., 2018). U płciowych gatunków Boechera, ojcowskie i matczyne allele ulegają ekspresji dla embriogenezy, podczas gdy u taksonów partenogenetycznych, matczyna ekspresja genu PHERES1 jest drastycznie zwiększona w porównaniu z gatunkami płciowymi. Zmiany w ekspresji są prawdopodobnie wynikiem zmienionej metylacji DNA. Zmniejszona ekspresja metylotransferazy1 (MET1) i zwiększona ekspresja Domains-arranged-Methyltransferases (DRM2) spowoduje demetylacje cytozyny, co skutkuje obserwowanym wysokim poziomem ekspresji matczynych alleli PHERES1 (Kirioukhova i in., 2018).

W naturalnych populacjach, haploidalna partenogeneza została odnotowana jako rzadkie zdarzenie z wielu roślin, które rzadko kończy się sukcesem (Asker i Jerling, 1992). Haploidalne embriony prawdopodobnie zbytnio cierpią z powodu posiadania tylko jednego zestawu chromosomów, by w naturalnych środowiskach mogły stworzyć haploidalne potomstwo. Polihaploidalne potomstwo zostało jednak uzyskane z większą częstotliwością z 7x lub 8x roślin macierzystych u Hieracium (Rosenbaumova i in., 2012). Autorzy zasugerowali przedwczesną embriogenezę kontrolowaną przez gametofit jako przypuszczalny mechanizm. Częstość polifaploidów w potomstwie nasion roślin apomiktycznych jest często bardzo niska (<5%) i stanowią one zwykle najmniejszy odsetek wszystkich ścieżek rozwojowych (Bicknell i in., 2003; Kaushal i in., 2008; Krahulcova i in., 2011; Schinkel i in., 2017). Timing zapylenia wydaje się być istotny dla ekspresji partenogenezy. U wielu gatunków apomiktycznych obserwowano wczesne pro-embriony podczas kwitnienia (np. Cooper i Brink, 1949; Burson i Bennett, 1971; Hojsgaard i in., 2008), co wskazuje na przyspieszony rozwój partenogenetyczny w niektórych owulach. Przewidywane zapylenia u fakultatywnie apomiktycznego P. notatum były w stanie odblokować oporny charakter nieredukowanych komórek jajowych do zapłodnienia, zwiększaj±c tworzenie potomstwa BIII (Martinez i in., 1994). W podobnym eksperymencie, ale z wykorzystaniem innego materiału roślinnego, Espinoza i in. (2002) mogli wykazać doświadczalnie u P. notatum, że wczesne zapylenie (przed antyzapyleniem), a także późne zapylenie (po antyzapyleniu) zwiększało częstotliwość tworzenia apomiktycznego potomstwa, podczas gdy zapylenie podczas antyzapylenia skutkowało wyższą częstotliwością tworzenia nasion płciowych. W naturalnych populacjach roślin zapylenie w czasie pełnego rozkwitu jest prawdopodobnie najczęstszą „domyślną” sytuacją, ponieważ owady będą przyciągane przez pełne wystawy kwiatowe, a zapylanie przez wiatr jest również najbardziej efektywne w całkowicie otwartych kłoskach. Stąd, zapylanie w czasie antropogenezy u apomiktów zmaksymalizowałoby zapłodnienie zredukowanych komórek jajowych.

Ogólne dane sugerują, że zróżnicowana penetracja partenogenezy wśród komórek jajowych, niosących zredukowane i niezredukowane żeńskie gametofity, może odgrywać istotną rolę w tworzeniu obserwowanej różnorodności dróg powstawania nasion. W tym kontekście przesunięcie terminu zapylenia u naturalnych diploidów, charakteryzujących się niskim udziałem gametofitu zredukowanego, może znacząco zwiększyć względny sukces gametofitu nieredukowanego w stosunku do zredukowanego i sprzyjać powstawaniu nasion bezpłciowych. Może to tłumaczyć, dlaczego wspomniane diploidy P. rufum (Delgado i in., 2014) czy alpejskiego R. kuepferi produkowały niektóre w pełni apomiktyczne nasiona w warunkach dzikich (Schinkel i in., 2016) i w eksperymentach (Klatt i in., 2018). Przyspieszony rozwój kwiatów jest wspólną cechą roślin wysokogórskich i przypuszczalną adaptacją do krótkich okresów wegetacyjnych w środowiskach wysokogórskich, szczególnie u roślin wcześnie kwitnących (Körner, 2003). Diploidalny R. kuepferi kwitnie bezpośrednio po stopnieniu śniegu, czyli w czasie, gdy wiele owadzich zapylaczy nie jest jeszcze dostępnych jako wektor pyłku. Stąd przypuszczamy, że opóźnione zapylenie może łatwo zachodzić w warunkach naturalnych, sprzyjając sporadycznemu partenogenetycznemu rozwojowi nie zredukowanych komórek jajowych. Konieczne będą dalsze prace eksperymentalne, aby zrozumieć występowanie partenogenezy w warunkach naturalnych.

Powstawanie endospermy jest pod inną kontrolą genetyczną lub epigenetyczną i zależy od zapłodnienia jąder polarnych (pseudogamia) u większości naturalnych apomiktów. Dlatego loci endospermy i partenogenezy są powiązane, ale oddzielne. U Asteraceae tkanki w zalążni, inne niż bielmo, wydają się dostarczać wystarczającej ilości składników odżywczych dla zarodka (Cooper i Brink, 1949). Podobnie, rodziny roślin bez tworzenia bielma w nasionach, tj. Melastomataceae i Orchidaceae, mogą najwyraźniej wyrażać autonomiczną apomiksję (Renner, 1989; Teppner, 1996; Zhang i Gao, 2018). Stąd autonomiczna apomiksja może ewoluować, gdy siła selektywna dla tworzenia bielma jest słaba. Pseudogamia jest jednak dominująca u większości innych rodzin (Mogie, 1992) i jest ważnym ograniczeniem dla udanego tworzenia nasion. Niektóre gatunki są wrażliwe na odchylenia od proporcji 2 matki : 1 ojca w genomie bielma, podczas gdy inne są bardziej tolerancyjne (Talent i Dickinson, 2007). Przedwczesny rozwój zarodka w połączeniu z późnym zapyleniem prawdopodobnie pośrednio sprzyjałby podwójnemu zapłodnieniu jąder biegunowych, ponieważ w momencie, gdy przewody pyłkowe dotarłyby do mikropyla, nie byłyby dostępne receptywne komórki jajowe. Oba jądra plemników byłyby skierowane do zapłodnienia jąder biegunowych, co w woreczkach zarodkowych typu Polygonum ma pozytywny wpływ na rozwój bielma poprzez utrzymanie 2 matczynych : 1 ojcowskich stosunków genomowych (patrz wyżej).

Podsumowując, sprzężenie trzech etapów rozwoju dla funkcjonalnego tworzenia apomiktycznych nasion jest prawdopodobnie realizowane rzadko w naturalnych populacjach. Konieczność łączenia mutacji dla co najmniej trzech etapów rozwojowych sprawia, że mutagenne pochodzenie apomikozy w naturze jest bardzo mało prawdopodobne, ponieważ każdy pojedynczy komponent byłby selekcjonowany (Van Dijk i Vijverberg, 2005). Wydaje się raczej, że zbieg warunków ¶rodowiskowych może zmienić wzorce ekspresji genów rozwojowych, powoduj±c rzadkie powstawanie apomiktycznych nasion. Ponieważ apomeioza pozwala uniknąć mejotycznego „resetowania” wzorców metylacji DNA (zob. Paszkowski i Grossniklaus, 2011), zmienione stany epigenetyczne mogą być dziedziczone w nasionach klonalnych i mogą prowadzić do powstania apomiktycznego potomstwa.

Apomiksja sporofitowa, zwana też embriologią przypadkową, obejmuje embriogenezę z tkanek somatycznych jądra lub integumentów (Naumova, 1992). Zarodki apomiktyczne często rozwijają się z kilku komórek wyjściowych równolegle lub po embriogenezie płciowej, dając w efekcie więcej niż jedną siewkę w nasionku (poliembrionia). Chociaż zarodki przybyszowe są taksonomicznie najbardziej rozpowszechnioną ścieżką rozwojową apomiksji (Hojsgaard i in., 2014b), mechanizmy kontroli genetycznej są słabiej zbadane niż w przypadku apomiksji gametofitowej. Ponieważ zarodki przygodne powstają bez zaburzania programu płciowego, oczekuje się, że ich podłoże genetyczne jest mniej złożone i pojedyncza mutacja może zainicjować embriogenezę somatyczną. Analiza genomiczna i transkryptomiczna gatunków Citrus ujawniła 11 loci kandydujących związanych z apomiksją. Insercja w regionie promotorowym CitRWP jest związana z poliembrionią (Wang i in., 2017). Podobnie jak w przypadku apomiksji gametofitu, zarodek przybyszowy często pojawia się u poliploidów i/lub mieszańców (Alves i in., 2016; Mendes i in., 2018), ale także u diploidów lub paleopoliploidów (Carman, 1997; Whitton i in., 2008).

Faza ustanawiania: formowanie populacji apomiktycznej

Podczas tej fazy oczekuje się, że wspomniana wcześniej niesprzężona ekspresja etapów rozwojowych apomiksji będzie funkcjonalna dla ustanowienia poliploidalnej populacji apomiktycznej, wymaganej do przetrwania linii. Niesprzężona aktywacja apomeiozy i partenogenezy w diploidalnym cytotypie prowadziłaby do wzrostu ploidalności i przesunięcia w dawkowaniu, co mogłoby pomóc w stabilizacji skoordynowanej ekspresji elementów apomiksji i powstaniu szeregu poliploidalnych osobników produkujących klonalne nasiona. W warunkach naturalnych dzieje się to najczęściej za pośrednictwem triploidalnego intermediatora, który ułatwia powstawanie równomiernych poliploidów, podobnie jak w systemach płciowych. Jednak obecność częściowej apomiksji i niesprzężonej partenogenezy może mieć inne skutki (Rysunek 2) i sprzyjać powstawaniu nowych poliploidalnych populacji (Hojsgaard, 2018).

Pośrednie skutki poliploidyzacji

Poliploidyzacja może mieć wielorakie pośrednie, pozytywne skutki dla zakładania osobników apomiktycznych: po pierwsze, poliploidalność tworzy natychmiastową barierę reprodukcyjną wobec diploidalnej populacji rodzicielskiej i progenitorowej; po drugie, poliploidalność może spowodować załamanie genetycznych systemów samozgodności (SI), co jest potrzebne do ustanowienia samopłodności pseudogamicznych apomiktów; i po trzecie, poliploidyzacja mogłaby pośrednio pomóc w ustanowieniu apomiktycznego cytotypu w nowej niszy ekologicznej poprzez zmianę ogólnych cech fizjologicznych i potencjałów adaptacyjnych roślin.

Interakcje cytotypów w populacjach z mieszanymi cytotypami będą prawdopodobnie prowadzić do poliploidyzacji potomstwa, a nie do zwiększenia częstotliwości sporadycznych diploidalnych osobników apomiktycznych w populacji. Można wyobrazić sobie następujący proces: pojawienie się diploidalnego osobnika apomiktycznego w diploidalnej płciowej, samozgodnej populacji początkowo doprowadzi do niekorzystnej sytuacji dla mniejszości cytotypów (Levin, 1975), ponieważ przeważnie haploidalny pyłek z większości otaczających roślin płciowych zostanie przeniesiony na jego znamiona (Rysunek 2a). Apomiktyczne, diploidalne piony produkujące nieredukowane woreczki zarodkowe będą prawdopodobnie w większości zapłodnione krzyżowo i wytworzą triploidalne potomstwo mieszańcowe BIII, co oznacza, że prawie żadne diploidalne potomstwo apomiktyczne nie będzie mogło powstać (Rysunek 2b). W naturalnych diploidalnych populacjach identyfikacja apomiktycznego potomstwa jest trudna, ale wykonalna przy zastosowaniu odpowiednich podejść molekularnych (np., Siena i in., 2008) lub przesiewowych cytometrii przepływowych (Schinkel i in., 2016). Dowody eksperymentalne wspierają wspomnianą ideę ograniczeń w powstawaniu diploidalnego apomiktycznego potomstwa w przyrodzie (Siena i in., 2008; Hojsgaard i in., 2014a; Barke i in., 2018). Wyjątkowy przypadek reprezentują apomiktyczne diploidy z Boechera. Różne gatunki w obrębie Boechera wykazują złożoną ewolucyjną historię hybrydyzacji i poliploidalności, w której – poza występowaniem apomiktycznych triploidów – diploidalne cytotypy mogą być płciowe lub apomiktyczne, przy czym te ostatnie są zdolne do powtarzalnej produkcji apomiktycznych nasion (Aliyu i in., 2010). Szczegóły na temat możliwego pochodzenia wzorców trybu reprodukcyjnego i zróżnicowania ploidalności obserwowanych u Boechera patrz Lovell et al. (2013). Po wytworzeniu wspomnianych triploidów BIII, apomeioza może być bardziej skuteczna dla tworzenia żeńskich nieredukowanych gamet, ponieważ omija dysfunkcje mejozy i powstawanie aneuploidalnych gamet. Mikrosporogeneza i formowanie pyłku natomiast w większości przypadków nie powiedzie się produkując szereg genetycznie i chromosomalnie niezrównoważonych gamet powodujących, że zapłodnienie nie powiedzie się, jak to obserwowano u triploidów płciowych (np. Duszynska i in., 2013). Powstałyby jedynie partenogenetyczne zarodki eutriploidalne, co dodatkowo pomijałoby molekularne konsekwencje niezrównoważonych genów i chromosomów obserwowane u zarodków aneuploidalnych (Birchler i Veitia, 2012). Jeśli pyłek nie jest niezbędny do tworzenia bielma, jak to ma miejsce u większości Asteraceae, wówczas triploidalna, niesterylna pyłkowo, wysoce obligatoryjna linia apomiktyczna szybko ukonstytuowałaby się w wyniku selekcji przeciwko drodze płciowej (Rysunek 2c). Ten scenariusz jest potwierdzony przez występowanie różnych naturalnych populacji triploidalnych apomiktów wykazujących autonomiczny rozwój bielma u Erigeron (Noyes i Rieseberg, 2000), Hieracium (Bicknell i in., 2000), Taraxacum (Tas i van Dijk, 1999) oraz przez matematyczny model pochodzenia klonów 3x Taraxacum (Muralidhar i Haig, 2017). Powtarzające się powstawanie nowych klonów 3x mniszka lekarskiego może mieć miejsce w populacjach mieszanych płciowo/apomiktycznych (Martonfiova, 2015). W pseudogamicznych diploidalnych apomiktach, triploidalne cytotypy BIII prawdopodobnie nie będą łatwo tworzyć populacji, chyba że wymagania dotyczące rodzicielskiego wkładu genomowego zostaną złagodzone, ponieważ tworzenie pyłku będzie silnie zaburzone u triploidów i utrudni prawidłowe tworzenie bielma. Jednakże, zapłodnienie nieredukowanych 3x komórek jajowych dobrze rozwiniętym haploidalnym pyłkiem z otaczających diploidalnych osobników płciowych może prowadzić do powstania tetraploidalnych roślin w następnym pokoleniu, co eksperymentalnie zaobserwowano u większości apomiktydów (Martínez i in., 2007; Hojsgaard i in., 2014a). Oczekuje się, że u tetraploidów mejoza i produkcja pyłku będzie bardziej stabilna, a diploidalny pyłek będzie dostępny do pseudogamii. Jeśli zdolność do apomeizy została odziedziczona po triploidalnej matce, a sprzężenie z partenogenezą jest udane, apomiktyczne tetraploidalne potomstwo może powstać poprzez żeński most triploidalny (Rysunek 2d), jak zaobserwowano u R. kuepferi (Schinkel i in., 2017), P. simplex (Urbani i in., 2002) i prawdopodobnie we wszystkich systemach apomiktycznych, w których sporadyczne triploidy zostały odnotowane w naturalnych populacjach. Alternatywnie, jeśli w fazie zakładania nowej populacji, apomiksja nie może być ustabilizowana w nowych tetraploidach, ale zamiast tego mejoza jest reinstalowana i sprzężona z syngamią (Rysunek 2e), to poliploidyzacja płciowa może być konsekwencją tej przejściowej hybrydy BIII (Hojsgaard, 2018).

W niektórych systemach apomiktycznych cytotypy płciowe są poliploidalne i nie ma dowodów na występowanie cytotypów diploidalnych w naturze. Można tu rozważyć dwa alternatywne wyjaśnienia. W jednym przypadku diploidy płciowe mogłyby najpierw ulec poliploidyzacji płciowej poprzez nieredukowane gamety męskie zapładniające zredukowane komórki jajowe (męski most triploidalny) (De Storme i Geelen, 2013), a następnie wyginąć. Druga możliwość jest taka, że poliploidalny apomiks w kompleksie agamicznym powraca do płciowości, podczas gdy diploidalne osobniki płciowe wymierają, a następnie wytwarza apomiktyczne cytotypy o wyższej ploidalności, powtarzając cykl. W obu przypadkach, wśród tetraploidów płciowych, podobny mechanizm rzadkiego powstawania apomiktycznych nasion jak u diploidów może rozpocząć się od dominująco płciowych populacji tetraploidalnych, jak u Potentilla puberula, gdzie tylko pojedyncze osobniki wykazywały pewną apomiksję, natomiast dominująca apomiksja wystąpiła w cytotypach o wyższych ploidiach (cytotypy 5x do 8x; Dobes i in., 2013). Po ustanowieniu wysokoploidalnej linii apomiktycznej, heteroploidalne zapłodnienia krzyżowe będą raczej negatywnie wpływać na płodność niżej ploidalnych roślin płciowych, ale nie na kondycję wyżej ploidalnych roślin apomiktycznych (Dobes i in., 2018). Podobny rozkład cytotypów i cech reprodukcyjnych zaobserwowano np. u H. pilosella (=Pilosella officinarum; Mráz i in., 2008), u Paspalum durifolium czy u P. ionanthum (Ortiz i in., 2013). Aborcja nasion u osobników płciowych po heteroploidalnym zapłodnieniu krzyżowym versus wysoka kondycja samic po krzyżówkach homoploidalnych, ale także indukowane samozapłodnienie (efekty Mentora), mogą przyczyniać się do utrzymania diploidalnych populacji płciowych (Hörandl i Temsch, 2009).

Ważnym efektem ubocznym poliploidyzacji jest rozpad systemów SC (SI), skutkujący samozapłodnieniem, co jest dobrze znane także u poliploidów płciowych (Comai, 2005; Hörandl, 2010). Systemy SI działają w stygmacie i w styliku, a ich kontrola genetyczna jest niezależna od rozwoju woreczka zarodkowego przez allele S (de Nettancourt, 2001). Niemniej jednak, ważny mechanizm selekcyjny może pomóc w ustanowieniu poliploidalnych, pseudogamicznych, samokompatybilnych (SC) linii klonalnych: samokompatybilna roślina apomiktyczna nie może wykorzystać ani własnego pyłku, ani pyłku genetycznie identycznych klonów-przyjaciół, ponieważ konfiguracja alleli S będzie taka sama u otaczających ją klonów-przyjaciół. W przeciwieństwie do tego, apomiktyczna, samokompatybilna roślina pionierska może nie tylko używać własnego pyłku do pseudogamii, ale także może używać pyłku otaczających ją klonów-partnerów o identycznych genotypach do produkcji nasion (Hörandl, 2010). W ten sposób nowo powstały samokompatybilny poliploidalny klon staje się całkowicie niezależny od pyłku otaczających go progenitorów płciowych (Rysunek 2d). Dzięki wykorzystaniu samopylnego pyłku można również łatwiej osiągnąć odpowiednią równowagę bielma. Samopłodność z pseudogamią pozwala dodatkowo uniknąć negatywnych skutków samozapłodnienia płciowego, czyli utraty heterozygotyczności i depresji inbredu (Hörandl, 2010). Samopłodność jest ponadto korzystna przy zakładaniu nowych populacji przez pojedynczych lub nielicznych założycieli, nawet po rozproszeniu nasion na duże odległości (Baker, 1967; Hörandl, 2006; Cosendai i in., 2013).

Patrząc łącznie, kilka czynników wewnętrznych i zewnętrznych musi się zbiegać, aby połączyć różne etapy apomiksji. W warunkach naturalnych, funkcjonalne apomiktyczne tworzenie nasion u diploidów prawdopodobnie wymaga pewnych zmienionych warunków ekologicznych oraz udanej poliploidyzacji w celu ustanowienia. Rzadkość zdarzeń, które muszą być połączone, może również powodować niskie rzeczywiste częstotliwości naturalnej apomiksji u okrytozalążkowych (patrz Hojsgaard et al., 2014b dla niedawnego przeglądu).

The Diversification Phase: Range Expansion and Speciation of Apomicts

Gdy apomiktyczna populacja poliploidalna zostanie ustanowiona, jej przetrwanie będzie zależało od zdolności neopoliploidów do albo konkurowania z rodzicielskimi diploidami, albo przeniesienia się do innego siedliska. Zajęcie nowej niszy ekologicznej jest w wielu przypadkach efektem ubocznym poliploidalności. Jak wspomniano powyżej, poliploidalność per se zmienia wiele cech fizjologicznych i komórkowych, które mogą być korzystne w nowym środowisku. Aspekt ten przyciągał wiele uwagi w przeszłości, a niektórzy autorzy widzieli ekologiczny potencjał poliploidalności jako główny czynnik szerokiego rozprzestrzenienia niektórych apomiktów (Bierzychudek, 1985). Przesunięcia niszowe poliploidów w stosunku do diploidów zostały udokumentowane u allopoliploidalnego Crataegus (Coughlan i in., 2017), ale także u autopoliploidów R. kuepferi (Kirchheimer i in., 2016, 2018) i Paspalum intermedium (Karunarathne i in., 2018). Te niehybrydowe apomikty nie wykazują wyraźnego zróżnicowania genetycznego, ale mimo to zdołały zająć siedliska poza ekologicznym zasięgiem diploidów. Dowody wskazują, że poliploidalne apomikty zachowują się jak generaliści i są mniej konkurencyjne niż wyspecjalizowane diploidy w ich rodzimym zasięgu, ale są bardziej konkurencyjne na obszarach peryferyjnych macierzystych diploidów (Karunarathne i in., 2018), warunek, który może poprzedzać ekologiczne zróżnicowanie między cytotypami. Wraz z nieodłącznymi biologicznymi cechami apomiksji (tj. zapewnieniem reprodukcji i klonalnością), zmiana niszy ekologicznej jest kolejnym ważnym czynnikiem dla ekspansji zasięgu geograficznego i dywersyfikacji apomiktów. Jeśli nowe apomiktyczne poliploidy nie będą w stanie przystosować się do nowych warunków środowiskowych, ich potencjał ewolucyjny będzie prawdopodobnie ograniczony. Mau et al. (2015) stwierdzili powszechny konserwatyzm niszowy między płciowymi i apomiktycznymi, a także odkryli, że ploidalność jest silniejszym czynnikiem różnicującym nisze w porównaniu z trybem reprodukcyjnym w diploidalno-triploidalnych cytotypach Boechera, ale stwierdzono znaczne zróżnicowanie kierunków różnicowania nisz wśród gatunków. Tak więc, według Mau et al. (2015), homoploidalne apomikty u Boechera są uwięzione w niszach ekologicznych swoich seksualnych przodków.

Pewność reprodukcyjna i klonalność

Samopłodność i apomiksja umożliwiają roślinom tworzenie nowych populacji zaczynając od pojedynczego osobnika (Baker, 1955). Tak więc rośliny odnoszą podwójną korzyść z apomiksji. Z jednej strony, apomiksja pozwala na powstawanie przypadków założycielskich i rozprzestrzenianie się populacji gatunków po rozproszeniu nasion. Z drugiej strony, apomiksja tworzy klonalne potomstwo, a więc mnoży genotypy i jest prawdopodobne, że lokalnie najzdolniejsze będą te, które powstaną dzięki zróżnicowanym zestawom nasion i lepszym predyspozycjom konkurencyjnym. Ta podwójna przewaga zapewnia roślinom lepsze zdolności kolonizacyjne, a obie te cechy mają istotny wpływ na zmienność genetyczną na poziomie populacji oraz na biogeograficzne rozmieszczenie cytotypów. Te połączone cechy przyczyniają się do obserwowanych wzorców partenogenezy geograficznej (np. Kearney, 2005; Hörandl, 2006).

Partenogeneza geograficzna

Seksualne zwierzęta i rośliny często mają większe obszary występowania niż ich seksualni krewni (Kearney, 2005). U roślin silne współwystępowanie apomiksydy i poliploidalności utrudniało powiązanie ich wpływu na wzorce kolonizacji (Bierzychudek, 1985; Hörandl, 2006). W wyjątkowym przypadku kompleksu Boechera holboellii, Mau et al. (2015) znaleźli silniejsze dowody na dywergencję ekologiczno-niche napędzaną ploidią niż na systemy reprodukcyjne. Pomimo faktu, że obserwacja ta jest sprzeczna z ogólnymi i dobrze popartymi wzorcami geograficznej partenogenezy, wszystkie inne badania sugerują, że apomiksja może przyspieszać dyspersję i ułatwiać ekspansję zasięgu u tych poliploidów. U alpejskiego gatunku R. kuepferi, diploidalne cytotypy pozostały na swoim refugialnym obszarze w południowo-zachodnich Alpach, podczas gdy tetraploidy skolonizowały całe Alpy, Apeniny i Korsykę (Cosendai i Hörandl, 2010). Tylko tetraploidom udało się zaadaptować wyższe wysokości i chłodniejszą niszę klimatyczną (Kirchheimer i in., 2016; Schinkel i in., 2017). Symulacyjne badanie rekolonizacji Alp ujawniło silne kombinacyjne efekty zróżnicowania niszy i sposobu rozmnażania dla tetraploidów (Kirchheimer i in., 2018). Podobnie, na preriach i łąkach, które nie były związane z pokrywą lodową podczas ostatniego zlodowacenia, gatunki również wykazują wzorce nierównomiernego rozmieszczenia geograficznego między cytotypami płciowymi i apomiktycznymi. U gatunku trawy P. intermedium cytotypy diploidalne są mniej ekspansywne geograficznie niż cytotypy tetraploidalne i zlokalizowane na północnych, łagodniejszych klimatycznie obszarach w obrębie rozmieszczenia gatunku w Ameryce Południowej (Karunarathne i in., 2018). Tetraploidy zajmowały obszary południowe, lepiej radząc sobie z mniej produktywną i surowszą zmiennością środowiska (Karunarathne i in., 2018). Tak więc w większości systemów roślinnych apomiksja promuje ekspansje zasięgu poprzez wykorzystanie zalet klonalności i poliploidalności.

Różnicowanie populacji i specjacja

Jako że apomiksja zamraża zmienność genetyczną i zmniejsza zmienność genotypową, oczekuje się, że populacje będą ewoluować niezależnie poprzez zmniejszony przepływ genów. Z czasem mogą one ewoluować w populacje posiadające pule genowe, które są wystarczająco zróżnicowane, by uniknąć hybrydyzacji poprzez bariery pre- i postzygotyczne, a geograficznie odległe (izolowane) populacje mogą stać się podgatunkami lub nowymi gatunkami (np. Arrigo i Barker, 2012). W rzeczywistości, morfologiczne zróżnicowanie obserwowane jest w obrębie zespołów apomiktycznych, przy czym fakultatywna apomiksja u gatunków hybrydowych może promować (powolną) selekcję dywergencyjną i tworzenie mikrogatunków (tj. linii apomiktycznej o określonej morfologii i jednorodnej genetycznie) (np. Burgess i in., 2014), powodując poważne problemy w taksonomii. Szczegółowa analiza, jak traktować taksony apomiktyczne i jakie koncepcje gatunkowe stosować, znajduje się w Haveman (2013), Majeský et al. (2017), Hörandl (2018). Alternatywą byłoby odwrócenie się do rozmnażania płciowego w jednej z tych rozpowszechnionych populacji (Hörandl i Hojsgaard, 2012). Powrót do rozmnażania płciowego w populacji odległej od rodzicielskich gatunków płciowych poliploidalnych apomiktów pozwoliłby również na niezależną ewolucję, kumulację zmian genetycznych i morfologicznych oraz nabycie pre- i postzygotycznych barier dla przepływu genów (Hojsgaard i Hörandl, 2015).

Natural VS. Cultivated Apomictic Plant Systems

Apomictic plant systems produce clones from seeds, a trait that offers enormous potential for the development of cultivars specifically suited to livestock pastures. Naturalne populacje apomiktyczne są dynamiczne. Dowody sugerują, że są one często zakładane przez pojedynczego osobnika, który rozmnaża swój genotyp w celu utworzenia małej lokalnej populacji. Z czasem, prawdopodobnie w odpowiedzi na lokalne warunki edaficzne i zmienność środowiska, populacja ta staje się zmienna głównie dzięki szczątkowej seksualności i spontanicznym mutacjom. Tak więc, naturalne populacje apomiktyczne są zróżnicowane genotypowo (np. Daurelio i in., 2004; Paun i in., 2006).

Prawo uprawne składa się z genetycznie wysoce jednorodnych osobników, zwykle pochodzących z krzyżówek pomiędzy liniami wsobnymi lub wysoce wyselekcjonowanymi heterozygotycznymi materiałami roślinnymi. W tym sensie apomiktyczne populacje naturalne z genetycznie jednorodnymi klonami i rodowodowymi odmianami apomiktycznych traw pastewnych są jakościowo podobne, a do pewnego stopnia porównywalne z polami uprawnymi ze zmiennym poziomem heterozygotyczności i kontrastowym typem reprodukcji zaangażowanym w tworzenie kolejnego pokolenia nasion. Procesy reprodukcyjne roślin, czas kwitnienia, tworzenie organów kwiatowych, żywotność pyłku itp. są silnie uzależnione od warunków klimatycznych i mogą wpływać na plon nasion i wydajność upraw (Hampton i in., 2016). Czynniki klimatyczne regulują wzrost i rozwój upraw i podlegają zmianom przestrzennym zarówno pod względem kierunku, jak i wielkości, co sprawia, że konieczne są analizy w małej skali, aby rozróżnić zróżnicowane przestrzenne reakcje upraw na zmienność klimatu i ich wpływ na plony (Kukal i Irmak, 2018). Dlatego oczekuje się, że genetycznie czyste uprawy płciowe i odmiany apomiktyczne będą miały podobne reakcje na zmienne warunki środowiskowe, co może pomóc nam zrozumieć krótkoterminowe skutki zmian ekologicznych i klimatycznych na produkcję nasion i plony roślin uprawnych oraz oszacować potencjalne uwarunkowane klimatem zyski / straty w plonach roślin uprawnych oczekiwane w wyniku przeniesienia apomiksji do głównych upraw. Ponieważ większość apomiktydów jest fakultatywna, zarówno w naturalnych liniach klonalnych, jak i w komercyjnych odmianach pastewnych, oczekuje się, że tworzenie niskiego odsetka rekombinowanego potomstwa zwiększy heterogeniczność genetyczną i chów wsobny, co może obniżyć produktywność pastewną. Dlatego, przynajmniej w hodowli pasz, odpowiednia charakterystyka reprodukcyjna wybranego materiału przy użyciu wielu podejść eksperymentalnych może przynieść korzyści zarówno programom hodowlanym, poprzez poznanie potencjalnych wskaźników hybrydyzacji i introgresji cech, jak i strategiom zarządzania polem poprzez oszacowanie proporcji niemacierzyńskiego potomstwa oczekiwanego na pokolenie (Hojsgaard i in., 2016).

Większość naturalnych apomiktów zachowuje funkcję pyłkową dla pseudogamii. Dla roślin apomiktycznych oznacza to, że mogą one działać jako dawcy pyłku i introgresować sąsiednie stanowiska roślin płciowych (van Dijk i van Damme, 2000). Aby uniknąć introgresji wariantów apomiktycznych do płciowych, uprawy apomiktyczne musiałyby być pyłkowo-sterylne. Jednak systemy naturalne pokazują nam, że z funkcji pyłku można zrezygnować jedynie w przypadku autonomicznej apomiksji, która występuje głównie u roślin z lub bez słabo wykształconego bielma (patrz wyżej). W związku z tym, strategie hodowli apomiktycznych, sterylnych pod względem pyłkowym odmian mogą być najbardziej przydatne dla roślin pastewnych, gdzie głównym zainteresowaniem hodowcy jest wzrost wegetatywny. Natomiast w przypadku roślin uprawnych, które uprawia się głównie dla ich plonu nasion, potrzeba pseudogamii dla prawidłowego tworzenia bielma wymaga funkcjonalnego pyłku. Strategie hodowlane mające na celu wymuszenie autogamii (np. w obrębie cleistogamicznych kłosków lub kwiatów) w odmianach roślin uprawnych mogą pomóc w przezwyciężeniu tego problemu.

Większość udomowionych roślin uprawnych jest w dużym stopniu uzależniona od stosowania wysokich nakładów (np. nawozów i herbicydów), a zatem ucieczka z uprawy jest mniej prawdopodobna niż zdarzenie introgresji do dzikiego gatunku spokrewnionego (np. Arnaud i in., 2003; Uwimana i in., 2012). W przeciwieństwie do nich, apomiktyczne rośliny pastewne są mniej zależne od środków produkcji i mogą zarówno introgresować dzikiego krewnego, jak i uciec z uprawy. Te same cechy, które czynią rośliny apomiktyczne odpowiednimi do rozwoju odmian uprawnych, czynią z nich również lepszych najeźdźców, stwarzając potencjalne zagrożenie dla bioróżnorodności i ryzyka środowiskowego. W Ameryce Łacińskiej, na przykład, lepsze trawy Brachiaria do produkcji zwierzęcej zostały szeroko rozpowszechnione na obszarze około 25 milionów hektarów1, a wiele obszarów Brazylii zostało uznanych za inwazyjne (Almeida-Neto et al., 2010; pod nazwą Urochloa spp. w Zenni i Ziller, 2011). Podobne przypadki są rozpoznawane na całym świecie, ale niewiele wiadomo o negatywnym wpływie takich inwazji na bioróżnorodność. Badania porównawcze nad seksualnymi i apomiktycznymi roślinami inwazyjnymi wykazały, że te ostatnie mają podobne zdolności do zmiany nisz ekologicznych i zasiedlania nowych, inwazyjnych obszarów jak gatunki seksualne (Dellinger i in., 2016). Kilka przebadanych przypadków pokazuje, że apomiktyczne trawy zdominowały siedliska inwazyjne i wyparły rodzime murawy (Marshall i in., 2012; Dennhardt i in., 2016). Tak więc, lepsze zrozumienie wokół pochodzenia i dynamiki naturalnych populacji apomiktycznych, jak również zmienności w ekspresji szczątkowej seksualności i innych źródeł zmienności genetycznej, może pomóc w identyfikacji i ukierunkowaniu skutecznych działań zarządzania dla apomiktycznych upraw, które mogą obecnie przyczynić się do zrównoważonej intensyfikacji systemów opartych na paszach.

Conclusion and Outlook for Future Studies

Apomiksja jest złożoną, rozwojową cechą, co do której oczekuje się, że będzie miała ogromny wpływ w hodowli roślin, jeśli zostanie wprowadzona do głównych upraw, zarówno skracając czas wymagany do opracowania nowej odmiany, jak i zwiększając przychody. Obecnie apomiksja jest wykorzystywana do tworzenia odmian roślin pastewnych, ale nie są dostępne raporty dokumentujące np. brak jednorodności genetycznej i erozję genetyczną w tych odmianach. Mechanizmy odpowiedzialne za powstawanie i dynamikę apomiksji w naturalnych populacjach roślin, potencjalne skutki apomiksji w systemach naturalnych oraz jej rola w ewolucji roślin, choć przez długi czas pozostawały w cieniu, zaczynają być wyodrębniane. Wiedza na temat genetycznych i ekologicznych czynników rządzących interakcjami rozwojowymi pomiędzy ścieżkami mejotycznymi i apomiktycznymi, jak również dynamika populacji w skali lokalnej i regionalnej może nie tylko pomóc nam w rozszyfrowaniu strategii, które rośliny wykorzystują do reagowania i adaptacji do środowiska, ale również dostarcza cennych informacji do wykorzystania w zarządzaniu apomiktycznymi uprawami i praktykami produkcyjnymi.

Dostępność danych

Do tego artykułu nie wyprodukowano żadnych oryginalnych zestawów danych.

Wkład autorów

Wszyscy wymienieni autorzy wnieśli istotny, bezpośredni i intelektualny wkład w tę pracę i zatwierdzili ją do publikacji.

Funding

Badania podstawowe do tego manuskryptu zostały sfinansowane przez Niemiecką Fundację Badawczą Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG) (projekty Ho 4395/4-1, Ho 4395/1-2 dla EH i projekt Ho5462/1-1 dla DH).

Oświadczenie o konflikcie interesów

Autorzy oświadczają, że badania zostały przeprowadzone przy braku jakichkolwiek komercyjnych lub finansowych powiązań, które mogłyby być interpretowane jako potencjalny konflikt interesów.

Podziękowania

Dziękujemy redaktorom serii Emidio Albertini i Fulvio Pupilli za zaproszenie do przedstawienia tego artykułu przeglądowego, a recenzentom za cenne uwagi dotyczące manuskryptu. Uznajemy wsparcie Open Access Publication Funds Uniwersytetu w Getyndze.

Skróty

BIII hybryda, potomstwo powstałe w wyniku zapłodnienia niezredukowanych komórek jajowych; CitRWP, białko zawierające domenę RWP-RK występujące u cytrusów; FCSS, przepływowy cytometryczny przesiew nasion; MC, megaspore; MMC, megaspore komórka macierzysta; NC, komórka jądra; PHERES1, czynnik transkrypcyjny kodowany przez gen MADS-box; SC, samozgodność.

Przypisy

1. ^ https://ciat.cgiar.org/

.