Tail regeneration after autotomy revives survival: a case from a long-term monitored lizard population under avian predation

Introduction

Autotomia, dobrowolne zrzucenie wyrostka w celu uniknięcia uwięzienia, jest być może najbardziej dramatycznym i energetycznie kosztownym zachowaniem przeciw drapieżnikom u zwierząt. Został on zaobserwowany w różnych taksonów zwierząt, w tym zarówno bezkręgowców i kręgowców, które odłączają różne części ciała. Oprócz dobrze znanej natychmiastowej korzyści przeżycia tej taktyki, koszty dla jednostki po oderwaniu również otrzymały wiele uwagi w ostatnich dziesięcioleciach, co zwiększyło nasze zrozumienie dynamiki kosztów i korzyści autotomii i jej ewolucyjnej trajektorii .

Caudal autotomia u jaszczurek jest być może najbardziej znanym przypadkiem taktyki zrzucania ciała, i to intryguje naukowców od ponad 100 lat . Gatunki z co najmniej dwóch trzecich rodzin jaszczurek mają zdolność do utraty i regeneracji ogona. Podczas tego procesu kurczące się mięśnie rozszczepiają słabą strukturę kręgu ogonowego, co powoduje oddzielenie się ogona od ciała i umożliwia jaszczurce ucieczkę przed drapieżnikiem. Ogon po autotomii działa jak element odwracający uwagę, który wije się i macha, aby odciągnąć uwagę drapieżnika od właściciela ogona. Wiele wcześniejszych badań wykazało, że autotomia ogona może zwiększyć natychmiastowy wskaźnik przeżycia, gdy jaszczurki napotykają drapieżniki, a kolejne badania sugerowały również, że ryzyko drapieżnictwa może zwiększyć ewolucję autotomii .

Pomimo długotrwałego zainteresowania utratą ogona u jaszczurek, niektóre kwestie pozostają przedmiotem debaty. Po pierwsze, stopień powiązania między częstotliwością autotomii ogonowej a presją drapieżnictwa w warunkach naturalnych jest kontrowersyjny. W ostatnich dekadach badacze debatowali nad ekologicznym znaczeniem częstości autotomii w środowisku naturalnym w następujący sposób: czy odzwierciedla ona rzeczywistą presję drapieżników? Czy też odzwierciedla „nieefektywność” drapieżnictwa (, przegląd w )? Niespójne wyniki dotyczące związku między wskaźnikiem autotomii w terenie a presją drapieżniczą pokazują, że debata na ten temat trwa nadal. Ponieważ na wskaźnik autotomii jaszczurek terenowych mają wpływ czasowe i sezonowe fluktuacje liczebności wielu drapieżników, związek między wskaźnikiem autotomii terenowej a presją drapieżniczą byłby zaciemniony, gdyby badacze skupili się tylko na krótkiej skali czasowej. Zaskakująco, długoterminowe badania nad autotomią u jaszczurek są niezwykle rzadkie.

Po drugie, chociaż koszty utraty i regeneracji ogona zostały dobrze zbadane w niewoli, długoterminowe konsekwencje zostały mniej dobrze zbadane w naturze. Wiele badań udokumentowało nieodłączne skutki utraty ogona, w tym upośledzenie energetyczne, zmniejszenie zwinności i/lub aktywności (przegląd w ) oraz utratę możliwości zrzucenia ogona podczas kolejnego spotkania z drapieżnikiem. Przyjmuje się, że wszystkie te czynniki przyczyniają się do ostatecznego kosztu – spadku sukcesu godowego i przeżywalności. Niemniej jednak, większość badań, które zostały przeprowadzone w laboratorium lub w sztucznym lub półnaturalnym środowisku, wykazała efekt tylko przez krótki czas po utracie ogona. Tylko nieliczne badania skupiały się na długoterminowych konsekwencjach autotomii w środowisku naturalnym, szczególnie jeśli chodzi o przeżywalność. Rzadkość badań terenowych i ich niespójne wyniki utrwalają niejednoznaczność długoterminowych kosztów utraty ogona. Na przykład, sprzeczne wyniki badań Uta stansburiana (pozytywne dowody w, ale nie w ) wskazują, że zrozumienie długoterminowego wpływu autotomii na przeżycie pozostaje nieuchwytne.

Podobnie do autotomii, długoterminowe konsekwencje regeneracji również rzadko były rozpatrywane. Regeneracja jest energetycznie kosztownym procesem, który może wywierać poważne koszty na osobnika, ale cecha ta jest szeroko utrzymywana u różnych taksonów squamata, co wskazuje na potencjalne korzyści tej strategii. Hipoteza adaptacyjna regeneracji przewiduje, że odrastanie struktury szopy może złagodzić koszty przeżycia autotomii, ale niewiele wiadomo o tej korzyści po regeneracji w warunkach naturalnych.

Badania demograficzne w terenie w długiej skali czasowej zapewniają proste rozwiązanie tych debat. W tym badaniu przeprowadziliśmy 7-letni eksperyment capture-mark-recapture (CMR) na dzikiej populacji dichromatycznej płciowo jaszczurki zielonej, Takydromus viridipunctatus. Przedstawiciele rodzaju Takydromus są „pływakami trawiastymi” o wydłużonym kształcie ciała i wyjątkowo długim ogonie (2,5-4,2 razy dłuższym od długości pyska do długości wylotowej (SVL), w zależności od gatunku). Jaszczurki te zamieszkują otwarte tereny trawiaste i wykazują unikalne zachowanie podczas snu, podczas którego siadają prawie wyłącznie na długich, miękkich, cienkich liściach miskanta lub innych traw z rodziny Gramineae. Uważa się, że to zachowanie zapobiega drapieżnictwu gryzoni, ryjówek i węży z ziemi w nocy. Jaszczurki te są zazwyczaj nieterytorialne, tworząc bardzo wysokie zagęszczenia populacji w odpowiednich mikrosiedliskach, bez wyraźnej konkurencji samców z samcami, co ogranicza możliwość interakcji wewnątrzgatunkowych prowadzących do utraty ogona. Wreszcie, nigdy nie zaobserwowano, aby współżyjące z nim sowy (Otus spp.) żerowały na tej jaszczurce. Wszystkie te obserwacje potwierdzają wniosek, że ptaki dzienne są prawdopodobnie głównymi drapieżnikami przyczyniającymi się do śmiertelności i utraty ogona przez jaszczurkę zielonooką (elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S1).

W tym badaniu połączyliśmy dane dotyczące przeżywalności jaszczurek i autotomii ogonowej z danymi na temat współczesnej dynamiki czterech głównych drapieżników ptaków z krajowego mega-datasetu obserwacji ptaków. Naszym celem było (i) sprawdzenie liczebności drapieżników w stosunku do utraty ogona przez jaszczurki i wskaźników przeżycia, aby określić związek między autotomią w terenie a efektywnością drapieżnictwa, (ii) oszacowanie wskaźników przeżycia osobników z ogonem i bez ogona, aby zrozumieć długoterminowe konsekwencje autotomii na przeżycie, oraz (iii) zbadanie złagodzenia kosztów przeżycia autotomii poprzez regenerację ogona, aby określić korzyści z tej taktyki ewolucyjnej. Z ponad 20 000 odłowów ponad 11 000 indywidualnych jaszczurek w ciągu ostatnich kilku lat, jest to jedno z pierwszych długoterminowych badań relacji kosztów i korzyści autotomii ogona i regeneracji w środowisku naturalnym.

Materiał i metody

(a) System badań jaszczurek

Zielono nakrapiana jaszczurka trawna, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), jest małym lacertidem (SVL ok. 48 mm u dorosłych; ) z widocznym dichromatyzmem płciowym. Sezon rozrodczy trwa od początku maja do końca września, kiedy to u samców pojawiają się sezonowe ubarwienia zalotne (intensywnie zielone plamy na bokach), a u samic można zaobserwować V-kształtne ślady ugryzień po kopulacji. Długoterminowy monitoring zamkniętej populacji T. viridipunctatus rozpoczął się w 2006 roku na przylądku Jinshan w północnym Tajwanie, na nadmorskim cyplu otoczonym oceanem i terenami zabudowanymi, przez co prawdopodobieństwo rozproszenia jest stosunkowo niskie. Roślinność na przylądku to przede wszystkim łąki (dominujące gatunki to Miscanthus sinensis, Bidens pilosa i Wedelia triloba) z mozaiką płatów lasu wtórnego. Występuje tu stosunkowo niewiele drapieżników lądowych; nigdy nie odnotowano żadnych drapieżników, a liczebność węża jest bardzo niska.

Od maja 2006 roku comiesięczne badania jaszczurek CMR prowadzone są jedną noc w miesiącu, a dane wykorzystane w tym opracowaniu obejmują 7 lat od lutego 2007 do sierpnia 2013. Siedmiu do 12 doświadczonych pracowników terenowych przeszukiwało kilka transektów o łącznej długości 800 m i chwytało ręcznie wszystkie obserwowane osobniki, gdy spały na liściach miskantusa. Schwytane jaszczurki były ważone z dokładnością do 0,01 g przy użyciu wagi elektronicznej, a ich SVL mierzono z dokładnością do 0,01 mm przy użyciu suwmiarki cyfrowej. Dla wszystkich osobników odnotowaliśmy ich płeć, klasę wiekową i indeks autotomii ogona (patrz poniżej) przed jednoznacznym oznakowaniem ich poprzez obcięcie palców, co jest uważane za najbardziej efektywną i najmniej stresującą metodę znakowania tego rodzaju małych jaszczurek. Nasze poprzednie badania sugerowały, że nie było systematycznej tendencyjności w procedurze odłowu .

W związku z wysokim zagęszczeniem populacji w miejscu pobierania próbek, średnia liczba schwytanych osobników podczas każdego pobierania próbek wynosiła około 233, ale w niektórych przypadkach przekraczała 500. W ciągu 7-letniego okresu spisu, odnotowano 20 552 schwytania 11 415 osobników; wskaźnik ponownego złapania w regionie objętym spisem waha się od 0,4 do 0,6 w sezonie lęgowym.

(b) Ocena autotomii ogona

Zdefiniowaliśmy trzy kategorie autotomii w oparciu o długość, kolor i reakcję neuronalną ogona. Osobniki były rejestrowane jako „bezogonowe”, jeśli doświadczyły niedawnej utraty ogona, co można było rozróżnić na podstawie zranionego, pokrytego strupami lub nowo regenerującego się ogona. Osobniki klasyfikowano jako „zregenerowane”, jeśli miały krótszy i inaczej ubarwiony ogon, ze słabą lub nieobecną reakcją neuronalną na palpację ogona, podczas gdy ogony „nienaruszone” nie zostały wcześniej zrzucone. W poniższych analizach indeks autotomii został zastosowany jako zmienna odpowiedzi w analizie regresji wielokrotnej związku między autotomią a presją drapieżniczą oraz jako jedna ze zmiennych predykcyjnych w szacowaniu przeżywalności.

(c) Ocena liczebności drapieżników

Długoterminowy megadata wszystkich gatunków ptaków na Tajwanie został zebrany przez Chińską Federację Dzikich Ptaków od obserwatorów ptaków i badaczy w całym kraju. W naszym miejscu badań, następujące cztery gatunki ptaków są głównymi drapieżnikami T. viridipunctatus: czarny drongo (Dicrurus macrocercus, rezydent), czapla bydlęca (Bubulcus ibis, letni migrant), pustułka pospolita (Falco tinnunculus, zimowy migrant) i gąsiorek (Lanius cristatus, nieobecny tylko w lecie); dlatego wybraliśmy wszystkie rekordy w bazie danych tych czterech gatunków z północnego Tajwanu od 2007 do 2013 roku. Biorąc pod uwagę, że autotomia jest konsekwencją niedawnego drapieżnictwa, zsumowaliśmy zapisy każdego z czterech ptaków z 30 dni przed zdarzeniem schwytania, aby oszacować niedawną (przeszłą) liczebność drapieżnika w celu zbadania związku między drapieżnictwem a wskaźnikami autotomii. Z drugiej strony, zsumowaliśmy zapisy czterech ptaków do następnej okazji złapania, aby oszacować późniejszą (przyszłą) liczebność drapieżników do analizy przeżycia.

Użyliśmy analizy składowych głównych (PC), aby zredukować cztery ptasie drapieżniki do dwóch składowych głównych jako indeksy presji drapieżniczej, a następnie użyliśmy tych indeksów jako zmiennych prognostycznych, aby sprawdzić ich wpływ na autotomię ogonową i wskaźniki przeżycia. Pierwsze dwie główne składowe zarówno niedawnej, jak i późniejszej presji drapieżniczej wyjaśniały 85% całkowitej wariancji, a obie ich wartości własne były większe niż 1 (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S1). Liczebności dzierzb i pustułek były znaczące w PC1, podczas gdy głównym obciążeniem w PC2 była liczebność czapli bydlęcej; drongo czarne przyczyniało się równomiernie do obu PC (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S1).

(d) Korelacja między autotomią ogonową a presją drapieżniczą

Badaliśmy związek między presją drapieżniczą a autotomią ogonową u T. viridipunctatus przy użyciu analizy regresji logistycznej. Biorąc pod uwagę dichromatyzm płciowy i sezon rozrodczy jaszczurki, włączyliśmy płeć, sezon i dwie główne składowe ostatniej presji drapieżniczej jako zmienne predykcyjne, używając ostatniej autotomii (bezogonowa versus nienaruszona) jako nominalnej zmiennej odpowiedzi do budowy modeli regresji. Najpierw zastosowaliśmy procedury selekcji w przód (oba prawdopodobieństwa wejścia i wyjścia były równe 0,10), aby wybrać użyteczne predyktory z czterech zmiennych predykcyjnych. Następnie zbadaliśmy istotność modelu z wybranymi zmiennymi i ich interakcjami, oraz sprawdziliśmy związek między wskaźnikiem autotomii a predyktorami. Dane z młodych i ponownie złapanych osobników zostały wyłączone z tej analizy, aby zapobiec potencjalnie mylącemu wpływowi wielkości i powtórnego próbkowania. Statystyki wykonano w JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Analiza przeżywalności

Zaimplementowaliśmy model Cormack-Jolly-Seber (CJS) w Programie MARK, aby oszacować wskaźnik przeżywalności i przetestować efekty predyktorów. Model CJS jednocześnie szacuje przeżywalność (φ) i prawdopodobieństwo ponownego schwytania (p) między okazjami schwytania, co pozwala użytkownikom na włączenie zmiennych kategorycznych i/lub ciągłych jako predyktorów do wyjaśnienia obu prawdopodobieństw. W tym badaniu miesięczny wskaźnik przeżycia był traktowany jako liniowa funkcja indeksu autotomii ogonowej i dwóch głównych składowych późniejszej liczebności drapieżnika, przy jednoczesnym uwzględnieniu wpływu płci i pory roku (lęgowej i nielęgowej)

Zmienne w czasie prawdopodobieństwo schwytania zostało najpierw poparte przez porównanie wszystkich możliwych modeli, a następnie przetestowaliśmy znaczenie wpływu predyktorów kategorycznych i ciągłych na przeżycie przy zmiennym w czasie prawdopodobieństwie schwytania w dwóch różnych etapach (szczegóły w elektronicznych materiałach uzupełniających). Po pierwsze, zbudowaliśmy 19 modeli z różnymi zestawami predyktorów kategorycznych, włączając indeks autotomii, sezon (lęgowy i nielęgowy) oraz płeć (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S2), aby poznać wpływ predyktorów kategorycznych. Po drugie, w oparciu o kryterium informacyjne Akaike’a, użyliśmy dwóch najlepiej wspartych modeli (φsex+a+s+sex×a+a×spt i φa+s+a×spt) do skonstruowania 38 modeli składających się z ciągłych predyktorów, dwóch głównych składowych późniejszej liczebności drapieżników (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S3), a następnie testowaliśmy efekty drapieżnictwa. Testowaliśmy istotność predyktorów w dobrze wspartych modelach za pomocą testu stosunku prawdopodobieństwa. Biorąc pod uwagę potencjalny wpływ całkowitego drapieżnictwa i wielkości ciała na przeżywalność, zbadaliśmy również ich wpływ na przeżywalność (szczegóły w elektronicznym materiale uzupełniającym).

Wyniki

(a) Autotomia ogonów i liczebność drapieżników

W sumie 9 396 punktów danych obejmujących wyłącznie osobniki dorosłe (5 380 osobników) schwytane od lutego 2007 do sierpnia 2013 zostało wybranych z łącznej liczby 20 552 punktów danych z 7-letniego spisu (elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S2a). Wskaźnik autotomii istotnie różnił się między płciami i między różnymi miesiącami (ryc. 1a; F12,145 = 11,54, p < 0,0001; brak interakcji płeć × miesiąc) i był istotnie wyższy u samic niż u samców (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; średnia: 0,2465 ± 0,0094 versus 0,1935 ± 0,0094). U obu płci wskaźniki autotomii były niższe w lecie (lipiec-sierpień) niż w zimie i na wiosnę (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

Obfitość czterech ptasich drapieżników również ulegała corocznym wahaniom (ryc. 1b-e; elektroniczny materiał uzupełniający, ryc. S2b-e). Dwaj zimowi goście, dzierzba gąsiorek i pustułka, wykazywali podobną tendencję spadkową późną wiosną i byli całkowicie nieobecni latem. Trutnia czarna, powszechnie występująca na Tajwanie, była notowana przez cały rok z niewielkimi wahaniami. Jako letni hodowca i przelotny gość, czapla bydlęca wykazywała wysoką liczebność w sezonie lęgowym i niską liczebność w sezonie nielęgowym, z kilkoma ekstremalnymi szczytami w miesiącach migracji.

(b) Korelacja między wskaźnikiem autotomii a liczebnością drapieżników

Związek między wskaźnikiem autotomii a presją drapieżników był sezonowo zależny i zależny od płci (ryc. 2). Płeć, pora roku i pierwszy składnik niedawnej presji drapieżniczej (PC1, reprezentujący liczebność dzierzb i pustułek) były istotne w procedurze selekcji w przód (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S4). Jednak druga składowa niedawnej presji drapieżniczej (PC2, reprezentująca liczebność czapli bydlęcej) nie korelowała ze wskaźnikiem autotomii (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S4). Trójstronna interakcja wybranych predyktorów była istotna (model całkowity: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × płeć × sezon: χ2 = 4,27, p = 0,0389, tabela 1), co sugeruje, że wszystkie predyktory były związane z autotomią ogonową u T. viridipunctatus w sposób złożony. W sezonie lęgowym zarówno wskaźniki autotomii samców, jak i samic były dodatnio skorelowane z ostatnią liczebnością dzierzb i pustułek (PC1), a związek ten był silniejszy u samców niż u samic (tabela 1 i ryc. 2), co ilustruje bardziej strome nachylenie krzywej u samców. Natomiast w sezonie nielęgowym zależność między PC1 a wskaźnikiem autotomii była ujemna (ryc. 2). W sezonie lęgowym ujemny związek był zależny od płci, gdyż był silniejszy u samców w porównaniu z samicami (tabela 1 i rycina 2).

(c) Korelacja między przeżywalnością a liczebnością drapieżników

Survival rate był negatywnie związany z oboma kolejnymi PCs presji drapieżników. Związki te były sezonowe i zależne od autotomii (ryc. 3). Najlepiej wspierany model, φa+s+a×s+p12+s×p12, obejmował wskaźnik autotomii, sezon, oba kolejne PC drapieżników i warunki interakcji (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S3). Oba wskaźniki liczebności drapieżników wykazywały sezonowy związek z przeżywalnością T. viridipunctatus. PC1 (dzierzby i pustułki) negatywnie wiązał się z miesięcznym wskaźnikiem przeżywalności w sezonie nielęgowym, natomiast w sezonie lęgowym związek ten był słabszy. Natomiast PC2 (czapla siwa) ujemnie korelował z przeżywalnością w sezonie lęgowym, ale nie miał wpływu w sezonie nielęgowym (tab. 2b i ryc. 3). Związek między przeżywalnością a dzierzbami/ pustułkami był oczekiwany, ponieważ ptaki te również przyczyniają się do wskaźnika autotomii terenowej. Jednak czaple bydlęce wiązały się tylko z przeżywalnością, ale nie z odsetkiem autotomii, co sugeruje, że zaatakowanie przez czaplę może powodować bezpośrednią śmiertelność jaszczurek bez możliwości ucieczki przez utratę ogona. Ze względu na równomierne występowanie w różnych sezonach, udział trutnia czarnego był maskowany przez udział trzech poprzednich drapieżników i nie wykazywał wyraźnego wzorca w naszych analizach. Nie było istotnej różnicy między nachyleniami kategorii autotomii, co sugeruje, że osobniki bez ogona nie były bardziej podatne na drapieżniki.

(d) Koszt przeżycia utraty ogona

Koszt przeżycia utraty ogona był istotny w naszej analizie przeżycia (ryc. 4). Najlepiej wspierany model, φsex+a+s+sex×a+a×spt (elektroniczny materiał uzupełniający, tabela S2), wskazał, że przeżywalność była związana z indeksem autotomii, płcią i porą roku. Co więcej, wpływ autotomii na przeżywalność różnił się między płciami oraz między sezonem lęgowym i nielęgowym (tabela 2a i ryc. 4). W sezonie nielęgowym miesięczna przeżywalność samic bez ogona była o około 8,74% niższa niż samic z ogonem, podczas gdy u samców odnotowano spadek przeżywalności o 17,38% (samice nieuszkodzone: 0,8636 ± 0,0086, samice bez ogona: 0,7762 ± 0,0256; samce nieuszkodzone: 0,8759 ± 0,0074, samce bez ogona: 0,7021 ± 0,0296; ryc. 4a,b). W sezonie lęgowym spadek przeżywalności osobników bez ogona był jeszcze bardziej intensywny u obu płci: spadek o 22,56% u samic i o 33,93% u samców (samice nieuszkodzone: 0,7922 ± 0,0106, samice bez ogona: 0,5666 ± 0,0302; samce nieuszkodzone: 0,8096 ± 0,0100, samce bez ogona: 0,4703 ± 0,0389; ryc. 4a,b). Wynik ten wskazywał na istotny koszt przeżywalności związany z autotomią, szczególnie u samców w sezonie lęgowym.

(e) Korzyść z regeneracji ogona

Znaleźliśmy ogromną korzyść z regeneracji ogona u obu płci, która była również zależna od pory roku (tabela 2a i rysunek 4). W sezonie nielęgowym odnotowano wzrost przeżywalności o 7,53% między samicami ze zregenerowanym ogonem a samicami bez ogona (samice bez ogona: 0,7762 ± 0,0256; samice zregenerowane: 0,8514 ± 0,0090) oraz wzrost o 14,72% u samców (samce bez ogona: 0,7021 ± 0,0296; samce zregenerowane: 0,8493 ± 0,0088). W sezonie lęgowym różnice w przeżywalności między osobnikami zregenerowanymi a bezogonowymi u obu płci były jeszcze większe: 25,40% u samic i 34,78% u samców (samice bezogonowe: 0,5666 ± 0,0302, samice zregenerowane: 0,8206 ± 0,0109; samce bezogonowe: 0,4703 ± 0,0389, samce zregenerowane: 0,8181 ± 0,0111; ryc. 4a,b). Duża różnica w przeżywalności między osobnikami pozbawionymi ogona a zregenerowanymi sugerowała ogromne złagodzenie kosztów przeżycia związanych z utratą ogona po regeneracji. Co więcej, nie było znaczącej różnicy w przeżywalności pomiędzy osobnikami z regenerowanymi ogonami a tymi z nienaruszonymi ogonami u obu płci i w obu porach roku (ryc. 4a,b).

Dyskusja

(a) Korzyść z regeneracji ogona

Oprócz poważnych kosztów utraty ogona, najbardziej nowatorskim odkryciem w tym badaniu jest wybitna korzyść z regeneracji ogona dla przeżywalności. Wskaźnik przeżycia zregenerowanych osobników był znacznie wyższy niż osobników bez ogona (ryc. 4), wspierając przewidywania „adaptacyjnej hipotezy regeneracji”, że odtwarzanie utraconego ogona przynosi korzyści adaptacyjne. Jest to pierwsze udokumentowanie korzyści z regeneracji ogona w warunkach naturalnych, co tłumaczy utrzymywanie się tej cechy jako ewolucyjnie korzystnego przystosowania do długotrwałych interakcji drapieżnik – ofiara. Co więcej, prawdopodobieństwo przeżycia osobników z zregenerowanym ogonem nie różniło się istotnie od prawdopodobieństwa przeżycia osobników z nienaruszonym ogonem. Sugeruje to, że koszt wierności regeneracji jest stosunkowo niewielki, a zregenerowany ogon działa równie dobrze jak nienaruszony, pomimo niepełnej funkcji neuronalnej odrośniętego wyrostka.

Ogony odgrywają funkcjonalną rolę w lokomocji jaszczurek, szczególnie u gatunków o długich ogonach, takich jak Takydromus (2,5-4,2 razy SVL, w zależności od gatunku). Wcześniejsze badania przeprowadzone na T. septentrionalis wykazały ogromne upośledzenie sprawności lokomotorycznej po usunięciu dużej części ogona, co przemawia za jego funkcją w zwinności tego „pływaka trawiastego”. U Takydromus zregenerowane ogony są zwykle tak długie jak oryginały i zachowują większość pierwotnych funkcji, takich jak fizyczne wsparcie podczas poruszania się w gęstej trawie. Funkcja ogona i znaczenie długości ogona u takich pływaków trawiastych są warte zbadania, biorąc pod uwagę biomechaniczny kontekst siedlisk trawiastych.

Oprócz funkcji lokomocyjnych, zregenerowane ogony odzyskują również funkcję rozpraszania drapieżników podczas ataków. Zregenerowane ogony Takydromus mogą ponownie zostać utracone przed początkowym złamaniem, co zaobserwowano u niektórych osobników, które były powtarzalnie chwytane podczas długoterminowego spisu. Ten mechanizm obronny, choć bezużyteczny w przypadku napotkania czapli siwej, pomaga jaszczurkom uniknąć ataków dzierzb i pustułek. Ta obserwacja może tłumaczyć wzrost przeżywalności po pełnym odrośnięciu ogona.

(b) Koszt utraty ogona

Stwierdziliśmy duży koszt przeżycia po utracie ogona w naturze za pomocą długoterminowego spisu populacji. Chociaż długoterminowy koszt autotomii ogonowej był zakładany od dziesięcioleci, tylko garstka badań została przeprowadzona w warunkach naturalnych, a ponad połowa nie znalazła dowodów na upośledzenie przeżycia. Ponadto, koszt ten jest specyficzny dla płci i sezonowo zależny od samców doświadczających poważniejszego kosztu niż samice, co podkreśla znaczenie wewnętrznych różnic między dwiema płciami i wpływ cyklu reprodukcyjnego na koszt utraty ogona.

Porównanie zboczy zależności przeżycie-predakcja wyjaśniło źródło wyższej śmiertelności po utracie ogona. Nachylenia wśród nienaruszonych, pozbawionych ogona i zregenerowanych jaszczurek nie różniły się istotnie, co sugerowało, że negatywny efekt drapieżnictwa nie był większy u osobników pozbawionych ogona niż u osobników z ogonem. Sugerowało to, że koszt przeżycia utraty ogona wynikał głównie z fizjologicznej alokacji zasobów w obrębie osobników, a nie z powtórnego spotkania z drapieżnikami. W przypadku Eutropis multifasciata, badacze wykazali znaczący spadek immunokompetencji po utracie ogona, co zwiększyłoby prawdopodobieństwo wystąpienia choroby lub infekcji. Dlatego autotomia może wiązać się z niektórymi krytycznymi funkcjami fizjologicznymi, które są związane z przeżyciem .

Więcej, samce i samice jaszczurek wykazały różne koszty przeżycia autotomii w tym badaniu. Zjawisko to jest szczególnie widoczne w sezonie rozrodczym; przeżywalność samców zmniejsza się o 33,93% po utracie ogona w porównaniu z 22,56% u samic. Poprzednie badania wykazały związki pomiędzy dymorfizmem płciowym, ornamentyką, pasożytnictwem i śmiertelnością ukierunkowaną na samce, a funkcja immunologiczna może ponownie odgrywać kluczową rolę w związkach pomiędzy tymi czynnikami historii życia. Nasze ostatnie badania potwierdziły zależny od testosteronu kompromis między zielonym ubarwieniem w okresie narzeczeńskim a immunokompetencją u jaszczurki zielonej, które to czynniki były dalej powiązane z pasożytnictwem i przeżywalnością u tego gatunku. Poważne koszty przeżycia związane z autotomią w sezonie lęgowym, zwłaszcza u samców, mogą wynikać ze skomplikowanych interakcji między utratą ogona, odpornością, patogenami i reprodukcją.

(c) Drapieżniki ptasie wpływają na przeżywalność jaszczurek dwoma drogami

Nasze wyniki wykazały, że dzierzba gąsiorek i pustułka pospolita zmniejszyły zarówno autotomię, jak i wskaźnik przeżywalności, podczas gdy czapla bydlęca wpłynęła tylko na wskaźnik przeżywalności. Sugeruje to, że ptasie drapieżniki kontrolują populację T. viridipunctatus za pomocą dwóch dróg: małe drapieżniki, dzierzby (17-20 cm, 27-37 g) i pustułki (33-39 cm, 136-314 g), promują autotomię ogonową i późniejsze koszty przeżycia, podczas gdy duży drapieżnik, czapla bydlęca (50 cm, ponad 400 g), bezpośrednio zmniejsza przeżywalność. Czarny drongo przyczynia się równomiernie do obu efektów przez cały rok, ale w nieco mniejszej skali niż pozostałe trzy drapieżniki.

Ekologiczne znaczenie wskaźnika autotomii w naturze było szeroko dyskutowane przez kilka dziesięcioleci, ze względu na sprzeczne wnioski dotyczące wskaźnika autotomii i drapieżnictwa (, przegląd w ), a ekolodzy matematyczni zasugerowali, że wskaźnik autotomii, wskaźnik przeżycia i presja drapieżnicza powinny być mierzone w terenie, aby rozwiązać tę kontrowersję. Poprzez uwzględnienie wszystkich tych czynników w warunkach naturalnych, nasze wyniki zdecydowanie sugerują, że tylko ocena wskaźnika autotomii jest niewystarczająca do oceny presji drapieżniczej. System badawczy Takydromus ustanawia ramy dla długoterminowych badań autotomii i drapieżnictwa oraz zapewnia satysfakcjonującą odpowiedź na tę długotrwałą debatę.

Wniosek

Nasze badanie znalazło wyraźne dowody, aby odpowiedzieć na długoletnie pytania dotyczące autotomii ogonowej. Duże drapieżniki (tj. czaple bydlęce) powodują bezpośrednią śmiertelność, podczas gdy małe drapieżniki (tj. dzierzby i pustułki) promują zarówno autotomię, jak i śmiertelność. Utrata ogona u T. viridipunctatus wiązała się z poważnymi kosztami przeżycia, szczególnie u samców w sezonie lęgowym, co prowadziło do ponad 30% spadku przeżywalności. Zależna od płci różnica w wpływie utraty ogona dodatkowo podkreśliła znaczenie kosztów reprodukcyjnych u tego dichromatycznego płciowo gatunku. Co najważniejsze, ryzyko śmiertelności dramatycznie spadło po regeneracji ogona, demonstrując korzyści z tej kosztownej energetycznie reakcji i dalej wyjaśniając utrzymanie tej cechy jako ewolucyjnie korzystnej strategii dla długoterminowych interakcji drapieżnik-prezydent.

Dostępność danych

Dane są dostępne na Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Wkład autorów

Konkurencyjne interesy

Zgłaszamy, że nie mamy konkurencyjnych interesów.

Funding

Ten eksperyment był wspierany przez Ministry of Science and Technology, Taiwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 i MOST 102-2621-B-003-003-MY3) i został przeprowadzony zgodnie z Wildlife Conservation Act na Tajwanie.

Przypisy

Elektroniczne materiały uzupełniające są dostępne online pod adresem https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.

.