Allopolyploidy
Evidence of Hybrid Speciation
Allopolyploid speciation is the most commonly known route to hybrid speciation. Isto não é surpreendente com 40-70% de espécies vegetais sendo polipoplóides. Uma revisão da ploidia em plantas sugere que a poliploidia esteve envolvida em eventos de especiação de ~2-4% das plantas floridas e 7% dos fetos (Otto e Whitton, 2000). Talvez os exemplos mais familiares sejam os numerosos cultivos de poliploidia que os humanos domesticaram (incluindo trigo, algodão, tabaco, morango, e colza). Há também múltiplos exemplos de espécies alopoliplóides recentemente formadas (<200 anos; por exemplo, Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott e Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al., 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009), e Tragopogon (Soltis et al., 2004)), que forneceram insights sobre os tipos de alterações genéticas envolvidas na origem das espécies híbridas (Matyášek et al, 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, ver também Soltis e Soltis, 2009 para uma revisão).
Allopolyploid speciation seems to often involve hybridization of recently introduced, potentially invasive species, as seen in the Mimulus monkey flowers introduced to Scotland only 140 years ago (Vallejo-Marin, 2012; Figura 2(a)). A hibridação entre Mimulus guttatus e Mimulus luteus em sua variedade nativa norte-americana resulta em descendentes estéreis, vegetativamente vigorosos e triplóides. O Mimulus peregrinus é encontrado na Escócia, onde as duas espécies introduzidas co-ocorreram e é vegetativamente vigoroso como os híbridos triplóides, mas tem o dobro dos cromossomas (poliplóide) e é altamente fértil (Vallejo-Marin e Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). O seqüenciamento genômico populacional de M. peregrinus confirmou que o genoma é mosaico dos dois progenitores, e que a allopoliploidia evoluiu independentemente pelo menos duas vezes desde a introdução das espécies (Vallejo-Marin et al., 2015).
Em animais, a especiação allopoliplóide parece ser rara, já que não há super-representação de espécies com contagem de cromossomos de número par (Otto e Whitton, 2000). Em geral, a ploidia é incomum em animais com reprodução sexual, provavelmente devido à presença de cromossomos sexuais e à compensação de dosagem inadequada, os mecanismos que equilibram os produtos gênicos entre os sexos, que podem se tornar desequilibrados em poliploides (Orr, 1990). No entanto, nos peixes a poliploidia é muito comum e parece ter evoluído repetidamente (Leggatt e Iwama, 2003). A origem repetida da poliploidia e a hibridação frequente entre os peixes poliplóides na natureza sugere que a allopoliploidia pode ser mais comum nos peixes do que em outros animais. Como esperado, a maioria dos exemplos de poliploidia em animais são frequentemente partenogénicos ou auto-reproduzíveis, tais como insectos-peixe (Bacillus) e caracóis de água doce (Bulinus truncatus) (Otto e Whitton, 2000). O sapo cinzento allopolyploid com as distintas chamadas de acasalamento mencionadas anteriormente é também um claro exemplo de um allopolyploid sexualmente reprodutor, onde a evolução da preferência feminina pela chamada híbrida poderia rapidamente resultar em especiação. Talvez a melhor evidência da especiação alopoliplóide em animais venha de linhagens de laboratório de mariposas tetraplóides híbridos de seda (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Estes híbridos tetraplóides foram concebidos em laboratório utilizando uma estratégia de “ponte triplóide” que envolve a fusão de gâmetas raras e não reduzidas (diplóides) de uma espécie com um gamete haplóide normal da outra espécie para formar uma descendência híbrida tetraplóide fértil. Embora estes híbridos sejam sintéticos e não constituam necessariamente uma espécie distinta, este exemplo demonstra um possível caminho para a allopolyploidy em animais.
Similar à allopolyploidy, HHS tem sido mais comumente relatado em plantas do que em animais. No entanto, o número de espécies híbridas ou putativas aumentou drasticamente através de uma ampla gama de organismos que demonstram as muitas rotas para a especiação híbrida, tais como: rearranjos cromossômicos em espécies de leveduras híbridas (Greig et al., 2002), mudança de escolha do hospedeiro em moscas madressilva-maggot híbridas (Rhagoletis) (Schwarz et al., 2005), o outperformance of intermediate hybrid cyprinid fish (Gila seminude) in the Virgin River (Demarais et al., 1992), a invasão de peixes esculpidos híbridos (Cottus gobio group) in the murky waters of the Rhine River (Nolte et al., 2005), a divergência de plantas hospedeiras e diferenças altitudinais em borboletas alpinas híbridas (Lycaeides) (Gompert et al., 2006; Nice et al, 2013), o estabelecimento alopático de margaridas híbridas nas Ilhas Britânicas (Senecio squalidus) (James and Abbott, 2005), os sinais de acasalamento de “cauda de espada” derivados da hibridação em Xiphophorus (Schumer et al., 2013; Meyer et al, 2006), a introgressão dos sinais de acasalamento por cor das asas nas borboletas híbridas Heliconius (Sanchez et al., 2015; Salazar et al., 2010), a ordenação das incompatibilidades genéticas e a escolha do acasalamento por plumagem nos pardais híbridos italianos (Hermansen et al, 2014; Bailey et al., 2015), e o estabelecimento de um híbrido genotípico adaptado à rocha Penstemon clevelandii no sul da Califórnia (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).
Em plantas, há mais de 20 exemplos bem documentados de HHS (Rieseberg, 1997; Gross e Rieseberg, 2005), com as melhores evidências vindo de múltiplas espécies híbridas de girassóis do deserto (Helianthus). A hibridação entre o girassol comum (Helianthus annuus) e o girassol da pradaria (Helianthus petiolaris) levou ao estabelecimento de pelo menos três espécies híbridas homoplóides adaptadas ao deserto: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003), e Helianthus paradoxus (Welch e Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; Figura 2 (b)). A segregação transgressiva da variação das duas espécies parentais resultou em indivíduos com uma composição genómica em mosaico e ‘vigor híbrido’ que lhes permitiu persistir em ambientes extremos onde os progenitores não conseguiram, o que parece ser um resultado comum da hibridação (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Os cruzamentos de laboratório foram capazes de reconstruir os arranjos cromossômicos e fenótipos transgressivos encontrados nas espécies do deserto (por exemplo, tamanho pequeno das folhas, dormência das sementes e alta tolerância à seca e ao sal), o que suporta as previsões do modelo de especiação do genoma do mosaico híbrido (Rieseberg et al., 2003a; Figura 2). Para estas espécies de girassol do deserto, rearranjos cromossómicos e isolamento ecológico parecem ter sido a chave para o seu estabelecimento (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross e Rieseberg, 2005, 2004).
Heliconius butterflies, particularmente o complexo de espécies Heliconius melpomene/cydno, fornecem um dos casos mais minuciosamente examinados de HHS. H. melpomene e H. cydno são espécies intimamente relacionadas, de cor divergente, que se sobrepõem geograficamente na América Central e nos Andes do Norte. Na natureza, eles são isolados ecologicamente (ou seja, divergência nas preferências de plantas hospedeiras larvares e plantas alimentícias adultas) e altitudinalmente, bem como através da esterilidade feminina híbrida F1 (revista em Jiggins, 2008). No entanto, os machos híbridos são férteis e o retrocruzamento facilita a introgressão entre as espécies (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa é uma espécie híbrida putativa de H. cydno e H. melpomene que tem um padrão de cor intermediário, entra em contato geográfico com H. melpomene (Salazar et al., 2005) e se agrupa filogenicamente no complexo de espécies de H. cydno (baseado em seqüências genéticas nucleares e marcadores genômicos) (Quek et al., 2010; Flanagan et al., 2004; Beltrán et al., 2007). Na natureza, H. huerippa é isolado de seus progenitores por escolha de cor baseada em padrões de cor (Mavarez et al., 2006). Surpreendentemente, os retrocruzamentos de primeira geração que se assemelham ao H. huerippa também preferem companheiros com seu próprio padrão de cor, sugerindo que pelo menos o isolamento reprodutivo parcial pode evoluir rapidamente nos híbridos de Heliconius (Melo et al., 2009). Um modelo evolutivo espacial, individual e multilocus foi construído para examinar explicitamente a probabilidade do cenário de HHS para H. huerippa (Duenez-Guzman et al., 2009). O modelo mostrou claro suporte para a possibilidade de uma origem híbrida da H. heurippa quando a hibridação inicial é seguida por um período prolongado de separação geográfica das espécies progenitoras.
A evidência genómica sugere que a H. huerripa pode ser uma espécie com características híbridas. O mapeamento genético identificou os loci padrão de cor responsáveis pelas diferenças de padrão de cor entre a H. heurripa e seus progenitores. Análises genômicas da população através destes loci padrão de cor e regiões neutras, não envolvidas na variação do padrão de cor, revelam uma composição genômica híbrida, com relativamente poucos alelos derivados de H. melpomen em um fundo predominantemente H. cydno (Salazar et al., 2010). No padrão de cor loci, H. hueurippa é homozigoto para as mesmas combinações alélicas de H. melpomene e H. cydno que produziram o padrão de cor parecido com H. huerippa nos backcrosses do laboratório. Embora os dados até agora suportam o HHS do H. huerippa (entretanto, veja Brower, 2012 para uma crítica), a composição do genoma mosaico observada no H. heurripa poderia também resultar da variação ancestral de classificação incompleta (veja Figura 1(d)). No entanto, ao contrário da maioria dos padrões de cor Heliconius, H. heurippa tem um padrão de cor não-mimético único não encontrado em nenhuma outra espécie de Heliconius, o que torna improvável que tenha sido uma forma ancestral. Outras evidências vêm de outro membro do complexo de espécies H. cydno, Heliconius timareta, onde evidências genômicas sugerem a introgressão de um novo padrão de cor da asa, da espécie simpática H. melpomene, resultou em uma nova linhagem híbrida de H. timareta reproduzidamente isolada que tem um padrão de cor semelhante ao melpômeno (Dasmahapatra et al., 2012). Em laboratório, indivíduos retrocruzados com o padrão de cor reconstruído de H. timareta florencia mostraram claramente que os machos claros preferiam aproximar-se e as fêmeas corte com o mesmo padrão de cor híbrida, proporcionando um excelente caso de especiação de traço híbrido (Sanchez et al., 2015; Figura 2(b)). Novamente, parece que com apenas algumas gerações de cruzamentos, a hibridação e a introgressão de padrões de cor de alerta que também atuam como pistas de acasalamento podem resultar no estabelecimento de uma linhagem híbrida homozigota e verdadeira. Estes exemplos demonstram a eficácia dos ‘traços mágicos’ na diversificação evolutiva e destacam a importância da hibridação durante a radiação adaptativa.