Microrganismos amonia-oxidantes: intervenientes chave na promoção do crescimento das plantas

Microorganismos amonia-oxidantes: intervenientes chave na promoção do crescimento das plantas

Adenike Eunice Amoo1 e Olubukola Oluranti Babalola1*

1Segurança e Segurança Alimentar, Faculdade de Ciências Naturais e Agrícolas, North-West University, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, África do Sul. *Autor correspondente: [email protected]

Abstract

Nitrogénio (N) é o nutriente mineral mais importante requerido pelas plantas. Embora algumas plantas possam utilizar directamente N, o amónio (NH4+) e o nitrato (NO3-) são as únicas formas de N que podem ser utilizadas pela maioria das plantas. As bactérias amônia-oxidantes (AOB) e a amônia-oxidante archaea (AOA) são os principais responsáveis pela conversão de N em formas utilizáveis. Devido à importância dos oxidantes de amônia (AOA), fatores que afetam sua abundância e atividade têm sido um grande foco de pesquisa ao longo dos anos. Esta revisão centra-se na diversidade dos AOs, nos factores que afectam a sua abundância e actividade em diferentes tipos de solo e no mecanismo de nitrificação. Uma melhor compreensão dos efeitos combinatórios de AOs altamente ativos e métodos para limitar a perda de nitrato dos solos pode melhorar o manejo de nitrato nos solos e melhorar o rendimento das plantas.

Keywords: Abiótico, amoníaco, biótico, diversidade, nitrificação, nitrificação

1. Introdução

Amoníaco ocorre naturalmente no ambiente e pode ser encontrado no solo, onde é uma importante fonte de nitrogênio para as plantas. A amônia não se acumula tipicamente nos solos porque é rapidamente convertida por micróbios do solo. A amônia e o amônio são substratos de energia primária e são importantes fontes de nitrogênio para microorganismos no solo (Daebeler et al., 2014). A oxidação da amônia ou amônia por organismos é conhecida como nitrificação, e microorganismos que estão associados com a rizosfera das plantas prosperam na filosfera. Estes organismos vivem dentro das plantas como endófitos, nas superfícies das plantas como epífitas e nos solos que rodeiam as raízes. Eles podem ser benéficos, prejudiciais ou prejudiciais ao crescimento e desenvolvimento das plantas. No entanto, é notável que a maioria dos diferentes microrganismos colonizadores de plantas seguem um estilo de vida comensal (Knief, 2014). Os microorganismos do solo são os que mais contribuem para a diversidade dos ecossistemas terrestres e são os principais controladores de quase todos os ciclos biogeoquímicos globais. Eles são essenciais na manutenção da saúde vegetal através de seus papéis de ciclo de nutrientes e relações com outros organismos (Hassan et al., 2015).

Nitrificação descreve a oxidação de amônia (NH4+) ou amônia (NH3) para nitrato por organismos vivos e é uma atividade primária dentro do ciclo do nitrogênio (N). A oxidação da amônia em nitrato é um processo de dois passos que envolve a transformação da amônia ou amônia em nitrito e a conversão do nitrito em nitrato. O primeiro e passo limitador da taxa de nitrificação é a oxidação da amónia em nitritos. Acreditava-se que este processo era apenas controlado por bactérias oxidantes da amónia (AOB), que foram isoladas pela primeira vez no século XIX (Prosser e Nicol, 2012). A recente descoberta da arquebactéria amônia-oxidante desafiou esta noção (Könneke et al., 2005). No primeiro passo da nitrificação, a amônia é convertida em hidroxilamina pela enzima mono oxigenase de amônia. A hidroxilamina é então convertida em nitrito pela enzima hidroxilamina oxidoreductase. As bactérias nitrito-oxidantes que produzem a enzima nitrito oxidoredutase ajudam na conversão de nitrito em nitrato (Kowalchuk e Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) relataram que a amônia-arcaea oxidante (AOA) era mais abundante do que as bactérias amonia-oxidantes em diferentes solos europeus. Este foi o primeiro estudo que revelou a importância do AOA na oxidação da amônia, e vários estudos mostraram a importância do AOA na oxidação da amônia no solo nos últimos anos.

A importância do nitrogênio para as plantas não pode ser super enfatizada. É o nutriente mais essencial requerido pelas plantas, pois é um componente dos ácidos nucleicos, que compõem o DNA de todos os organismos. É também um componente da clorofila que é utilizada para a fotossíntese. Controla muito a produção dos campos, o padrão de crescimento das plantas e sua composição química (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). Nem todas as plantas são capazes de usar diretamente o nitrogênio atmosférico, e a maioria só é capaz de usar formas inorgânicas de nitrogênio, tais como amônio e nitrato. Embora esteja apenas transitoriamente presente no solo, o nitrato é uma forma crucial de azoto que pode ser assimilado pelas plantas (Crawford, 1995). A oxidação da amônia por micróbios é de grande importância porque os oxidantes da amônia são responsáveis pela produção de aproximadamente 10 kg N/ha de nitrato, que é aproximadamente 90% do fornecimento anual de nitrogênio fixo (Smith et al., 1998).

A função dos micróbios oxidantes da amônia não pode ser sobrestimada nos solos. Esta revisão centra-se nos factores que afectam a abundância e actividade dos micróbios amonia-oxidantes e discute a importância dos micróbios amonia-oxidantes na nitrificação em diferentes tipos de solo.

2. Nitrificação autotrófica

Nitrificação no solo é controlada por microrganismos nitrificantes autotróficos (arquebactérias e bactérias amonia-oxidantes) (Prosser e Nicol, 2012). A oxidação da amônia/amônia por microorganismos autotróficos é um processo em duas etapas envolvendo a transformação da amônia por monooxigenase de amônia em hidroxilamina (NH2OH), que é posteriormente convertida em NO2- por hidroxilamina oxidoredutase (De Boer e Kowalchuk, 2001). A nitrificação quimiolitoautotrófica está limitada a um grupo relativamente estreito de microrganismos (Head et al., 1993). A amônia monooxigenase (amo) é a enzima primária responsável pela nitrificação quimiolitautotrofica. A amônia monooxigenase é uma enzima ligada à membrana que tem três subunidades, amoA, amoB e amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). O gene amoA, que é uma marca metabólica de microrganismos nitrificantes autotróficos, tem sido usado como proxy molecular em microbiologia ambiental (Stahl e de la Torre, 2012).

3. Nitrificação heterotrófica

A ocorrência de nitrificação em solos com pH baixo tem sido argumentada como indicativa de nitrificação heterotrófica (Zhang et al., 2015). Entretanto, De Boer e Kowalchuk (2001) relataram que os nitrificantes autotroficantes tolerantes a ácidos também poderiam desempenhar tais papéis. Tanto substratos orgânicos como inorgânicos podem ser utilizados por nitrificantes heterotróficos. Os indicadores reais da nitrificação heterotrófica podem ter sido mal compreendidos, uma vez que alguns nitrificadores heterotróficos também têm capacidades desnitrificantes e acumulam pouco ou nenhum nitrato (Matheson et al., 2003). Stutzer e Hartleb (1896) investigaram e deram um relato de um fungo que tinha a capacidade de produzir nitrato. Muitos organismos heterotróficos adicionais foram posteriormente implicados na oxidação de diferentes compostos nitrogenados em cultura (Schimel et al., 1984). Diferentes estudos têm demonstrado a importância da nitrificação heterotrófica. A nitrificação por heterótrofos difere de forma notável da nitrificação autotrófica porque não está associada ao crescimento celular (Zhang et al., 2015).

4. Diversidade de oxidantes de amônia

Numeros microorganismos incluindo bactérias, arcaias e até fungos têm capacidades de oxidação de amônia. Os AOB estão amplamente distribuídos no solo. A conversão de amônia em nitrito, que é o primeiro passo da nitrificação, é controlada por AOB quimiolitoautotrofico, e estes organismos têm a capacidade de fazer uso efetivo deste processo como sua única fonte de energia (Matsuno et al., 2013). Várias bactérias têm sido relatadas como oxidantes de amônia, incluindo Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012) e Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Os gêneros Nitrosomonas e Nitrosospira são membros de um grupo monofilético na subdivisão da Proteobactéria β (Matsuno et al., 2013). O gênero Nitrosococcus pertence ao grupo γ-subdivisão das Proteobactérias e os membros deste gênero só oxidam amônia em ambientes marinhos (Teske et al., 1994). Paracoccus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha e Alcaligenes faecalis são bactérias nitrificantes heterotróficas (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).

A presença do gene amoA em espécies não cultivadas Crenarchaeotawas foi revelada através de estudos metagenómicos complementares da água do mar (Venter et al., 2004) e do solo (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, que foi isolado do substrato rochoso de um aquário marinho tropical, foi o primeiro AOA identificado. É o primeiro nitrificador quimiolitoautotrófico arqueológico identificado e o primeiro mesófilo identificado no grupo marinho I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). AOA são membros de um novo filo Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). Foram inicialmente identificados como membros de Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Outros nitrificadores arqueológicos incluem Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum e Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Acredita-se que a nitrificação tenha sido provocada apenas por bactérias e arquebactérias. Contudo, alguns fungos, incluindo Aspergillus flavus, Penicillium e Absidia cylindrospora, foram implicados neste processo (Zhu et al., 2015).

4.1. Mecanismo de oxidação do amoníaco por microrganismos amonia-oxidantes

Nitrificação é dividida em dois processos, nitrificação e nitrificação. A nitrificação é o primeiro passo da nitrificação e pode ser dividida em três etapas: (1) a oxidação da amônia em hidroxilamina que ocorre com a ajuda da enzima amônia monooxigenase (amo); (2) a redução da hidroxilamina em nitrito; e (3) a conversão de elétrons, íons de hidrogênio livre e oxigênio em água. A nitritação resulta na acidificação do ambiente.

Nitrificação é o segundo passo da nitrificação e a enzima nitrito oxidoreductase, que é produzida pelas bactérias oxidantes de nitritos (NOB), está envolvida neste processo. A nitrificação é dividida em duas etapas: (1) a oxidação dos nitritos em nitrato pela enzima oxidoredutase de nitritos; e (2) a montagem do oxigénio, prótons e electrões em água. Quando a taxa de nitrificação é mais rápida que a nitração, o nitrito acumula e leva à proliferação do óxido nitroso. Quando a nitratação é mais rápida, apenas uma pequena quantidade de nitritos é produzida (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Figura 1)

Figure 1. O mecanismo de nitrificação

4.2. Função e actividade dos microrganismos amonia-oxidantes em diferentes tipos de solo

A diversidade de microrganismos do solo é extremamente grande e a estrutura, crescimento e actividade das comunidades microbianas nos solos pode ser avaliada por factores bióticos e abióticos. Em diferentes sistemas de solo, a modulação dos fatores ambientais causa mudanças nas comunidades de micróbios amonia-oxidantes (Shen et al., 2012).

4.2.1. pH

Vários fatores, tais como mudanças no uso do solo, a deposição de ácidos e fogo, influenciam significativamente o pH dos solos. As comunidades microbianas, e os ciclos biogeoquímicos que elas intermediam, são significativamente afetados pelo pH do solo. Os fungos prosperam mais do que as bactérias em solos com pH baixo, e o pH do solo influencia muito a diversidade bacteriana e a estrutura das comunidades. Estudos anteriores mostraram que a estrutura da comunidade de micróbios amonia-oxidantes é altamente influenciada pelo pH (Zhang et al., 2012). Assim, o pH do solo é um indicador da abundância relativa dos microrganismos amonia-oxidantes presentes nos solos, a única propriedade do solo com capacidade para fazê-lo (Prosser e Nicol, 2012).

O pH do solo é baixo para aproximadamente 30% da área total de terra no mundo, e aproximadamente 54% da terra que é adequada para cultivos no mundo tem solo ácido (Che et al., 2015). Como resultado das baixas concentrações de nitrato em solos ácidos (pH água < 5), no início do século 20 acreditava-se que a nitrificação não ocorria em tais solos (Noyes e Conner, 1919). Em meados do século XX, ficou conhecido que a nitrificação poderia ocorrer em tais solos e que o baixo pH do solo não impede as actividades dos microrganismos nitrificantes (Robertson, 1982). Entretanto, em solos acidificados, a intensidade da nitrificação é menor do que o que é possível em solos com valores de pH mais altos (Yao et al., 2011). Uma diminuição na disponibilidade de NH3 causa uma diminuição exponencial no pH do solo (De Boer e Kowalchuk, 2001). Além disso, a fertilidade dos solos ácidos é baixa devido à existência de metais tóxicos e à escassez de nutrientes, podendo influenciar os microorganismos nitrificantes do solo (AOB e AOA). Exceções a esta generalização ocorrem (Yao et al., 2011) que podem ser atribuídas ao fato de que organismos nitrificantes tolerantes a ácidos podem ser ativos em ambos os solos com altos e baixos valores de pH, enquanto aqueles organismos que não são tolerantes a ácidos só funcionam em solos com pH mais alto.

Estudos recentes têm mostrado que AOA são os mais ativos oxidantes de amônia em solos ácidos, embora diferentes mecanismos tenham sido sugeridos para a atividade de AOB em tais ambientes (Zhang et al., 2012). Vários estudos quantificaram a importância comparativa da nitrificação heterotrófica e autotrófica em solos florestais ou de pastagens com baixo pH. (Tabela 1)

Quadro 1: Efeito do pH na população microbiana nitrificante em diferentes tipos de solo

Mecanismos transversais pelos quais o pH do solo afeta a atividade e o crescimento de grupos funcionais de micróbios foram determinados por uma combinação de estudos fisiológicos e microcosmos do solo (Nicol et al., 2008, De Boer e Kowalchuk, 2001).

4.2.2. Biodisponibilidade de nutrientes

As actividades dos microrganismos nitrificantes podem ser restringidas pela disponibilidade de uma gama limitada de substratos e é uma característica significativa que controla a nitrificação heterotrófica (Zhang et al., 2014). Existem duas vias pelas quais a produção de nitrato a partir da amônia ocorre no solo, seja através da ação de nitrificadores quimioautotróficos ou por nitrificação heterotrófica, que é controlada por bactérias ou fungos nitrificantes heterotróficos (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). Dependendo da disponibilidade de substratos no solo, os nitrificadores fúngicos têm a capacidade de mudar para outras vias de nitrificação (Aarnio e Martikainen, 1992). A contribuição da nitrificação heterotrófica pode ser determinada pela razão C/N do substrato N. A posse de uma elevada relação C/N pelos compostos orgânicos N, que intensifica a biodisponibilidade do C, pode estimular o crescimento de bactérias heterotróficas, resultando na inibição e deslocamento do crescimento bacteriano nitrificante e da actividade dos nitrificantes autotróficos. A inibição da competição microbiana é uma possível consequência da produção de subprodutos por nitrificantes fúngicos. Substratos inorgânicos e orgânicos podem ser efetivamente utilizados como fontes de nitrificação. Os compostos nitrogenados de diferentes fontes podem funcionar como substratos para nitrificação heterotrófica. Os compostos nitrogenados orgânicos têm sido utilizados como substratos para nitrificação heterotrófica em solos ácidos (Zhang et al., 2014).

Substratos no solo são determinantes da vegetação que podem ser encontrados em uma determinada área. A eficiência de reabsorção de N de vários tipos de vegetação é diferente e por isso, diferentes grupos de plantas têm diferentes concentrações de N e diferentes proporções de C/N. A população vegetal em uma determinada localidade influencia as atividades dos microorganismos presentes no solo e a ciclagem dos nutrientes (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).

A influência e disponibilidade de substratos na nitrificação tem sido argumentada como sendo mais importante do que o pH. A adição de substratos em diferentes tratamentos pode causar alterações dignas de nota no pH do solo. Por exemplo, Zhang et al. (2014)relataram mudanças significativas no pH do solo após a adição de substratos. Baixas concentrações de amônia podem reduzir o crescimento de AOA ou causar a baixa concentração de N dos ecossistemas (Könneke et al., 2005). A demanda de NH3 para o crescimento microbiano difere entre AOA e AOB. A abundância de AOB diminui com a profundidade do solo, enquanto AOA mostra pouca variação (Leininger et al., 2006). Acredita-se que o crescimento de AOB é suportado quando as condições do solo são férteis, enquanto AOA tem preferência por ambientes oligotróficos ou com baixa fertilidade (Erguder et al., 2009). O AOB prospera sob condições de alta disponibilidade de NH3, enquanto o AOA prefere condições de baixo NH3 (Di et al., 2010). A resposta da nitrificação à disponibilidade de NH4+ pode ser verificada pela cinética de Michaelis-Menten, e este modelo tem sido utilizado para caracterizar alguns nitrificantes no solo (Stark e Firestone, 1996).

4.2.3. Temperatura

Os microorganismos do solo são altamente sensíveis a altas temperaturas. A atividade microbiana geralmente aumenta com o aumento da temperatura na faixa típica de temperatura ambiente (Gilliam et al., 2015). A sensibilidade da mineralização da matéria orgânica do solo à temperatura é afetada pelo tipo e disponibilidade do substrato (von Lützow e Kögel-Knabner, 2009). A temperatura do solo pode impactar a quantidade de nitrogênio presente no solo para uso vegetal e determina o destino desse nitrogênio (Thangarajan et al., 2015). A temperatura é um determinante de como os processos biológicos que estão envolvidos na transformação do nitrogênio nos solos funcionam. Semelhante a todos os outros microorganismos, os nitrificantes respondem às mudanças de temperatura, e a taxa de nitrificação no solo é muito influenciada pela temperatura. A temperaturas do solo inferiores a 10°C, a ocorrência de amonificação em vez de nitrificação é maior (Emmer e Tietema, 1990). Devido ao impacto de diferentes comunidades microbianas na nitrificação, o impacto da temperatura nos diferentes horizontes do solo poderia ser diferente (Schütt et al., 2014).

A equação de Arrhenius ou a função Q10 pode descrever a taxa de mineralização do nitrogênio em resposta à temperatura (Kladivko e Keeney, 1987). A resposta da nitrificação à temperatura está correlacionada com as zonas climáticas (Malhi e McGill, 1982). As condições climáticas em regiões mais quentes suportam a nitrificação com uma temperatura óptima de 35°C, e o processo ainda ocorre a temperaturas tão altas como 50°C (Myers, 1975). Os padrões globais de armazenamento do nitrogênio do solo e a estabilidade da matéria orgânica do solo podem não ser os únicos fatores determinantes de como a mineralização do nitrogênio do solo responde às mudanças climáticas. A ligação entre a recalcitrance da matéria orgânica e a função de resposta à temperatura também pode ser um fator (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002) investigaram a variação entre os solos em resposta à temperatura da mineralização líquida do nitrogênio e da nitrificação. Eles relataram que o clima regional determina a relação entre a temperatura e a oxidação do amoníaco. Thangarajan et al. (2015)estudaram a influência da temperatura na transformação do nitrogênio entre fontes orgânicas e inorgânicas de nitrogênio. Eles relataram que 2 4°C é a temperatura ótima em todos os solos estudados, exceto um. O estudo deles demonstrou uma ligação entre a temperatura ótima para nitrificação e as condições ambientais. Adicionalmente, experimentos com microcosmos realizados por Tourna et al. (2008) demonstraram que a estrutura comunitária dos oxidantes de amônia arqueal aumentou à medida que as temperaturas de incubação aumentaram.

Em ecossistemas de alta latitude e altitude, os processos da estação fria contribuem significativamente para a mineralização anual do nitrogênio no solo (Schütt et al., 2014). Embora as bactérias nitrificantes autotróficas não prosperem às temperaturas frias (Cookson et al., 2002), a atividade microbiana no solo pode dar um registro satisfatório de mineralização líquida de nitrogênio (30 50%) ao longo do ano, uma vez que os microorganismos permanecem fisiologicamente ativos em filmes de água não congelada (Kielland et al., 2006). Usando métodos microbiológicos e moleculares, Schadt et al. (2003) relataram que o pico da biomassa microbiana do solo de tundra ocorre quando está sob a neve. Foi demonstrado que o anabolismo e catabolismo persistem entre -4 e +9 °C, e esses processos podem levar a uma expansão da demanda microbiana de nitrogênio, particularmente em solos boreais (Drotz et al., 2010). A temperaturas abaixo de 5 °C, a intensidade da atividade dos microorganismos em solos temperados pode diminuir (Pietikäinen et al., 2005). Entretanto, Schütt et al. (2014) relataram a observação da nitrificação bruta a baixas temperaturas (-4 – 8°C), sugerindo que os microrganismos nitrificantes são funcionais a tais temperaturas.

A temperatura ótima para a atividade de nitrificação dos oxidantes de amônia tem sido relatada por diferentes estudos, variando de 20 – 37°C (Stark, 1996). Justiça e Smith (1962) relataram que a taxa de nitrificação a 25°C era maior do que a 35°C.

4.2.4. Conteúdo de água no solo

Em muitos ambientes, a atividade dos microorganismos pode ser limitada pela umidade, uma vez que uma redução da atividade enzimática ocorre em muitos micróbios quando a acessibilidade da água é baixa (Stark e Firestone, 1995). A umidade é um importante fator ambiental que influencia a mineralização do nitrogênio no solo através de seu efeito na acessibilidade dos substratos aos nitrificantes, impactando sua fisiologia e metabolismo (Norton e Stark, 2011, Marcos et al., 2016). As taxas de nitrificação líquida tornam-se elevadas à medida que o conteúdo de água no solo aumenta. Entretanto, o excesso de água nos solos também leva à limitação do oxigênio, o que reduz a taxa de nitrificação (Norton e Stark, 2011). Quando o solo está seco, os filmes de água presentes nos poros do solo tornam-se finos, inibindo o movimento dos substratos aos nitrificantes (Stark e Firestone, 1995). A relação entre umidade e produção de nitrato no solo é forte e positiva porque, embora a nitrificação seja um processo aeróbico, o metabolismo microbiano e a difusão dos substratos é potencializada pela umidade do solo (Osborne et al., 2016). Os oxidantes de amônia são adversamente afetados de várias maneiras pela limitada água do solo. Por exemplo, as células microbianas são restritas na quantidade de amônia disponível; o crescimento e metabolismo das células microbianas são negativamente afetados devido ao aumento das concentrações de soluto; e a atividade microbiana torna-se baixa porque o potencial de água intracelular também é reduzido (Hu et al., 2015). Vários estudos têm mostrado um aumento na abundância do gene amoA em resposta à água do solo (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)

5. Conclusões

Amonia é omnipresente na natureza e é um substrato usado para produzir nitrato. As bactérias amônia-oxidantes e as arcaias são os principais agentes que participam na conversão de amônia em nitratos. O nitrato é a única forma de nitrogênio que pode ser utilizada pela maioria das plantas. Alguns factores, tais como pH, disponibilidade de substrato, temperatura e teor de humidade, podem dificultar a actividade e determinar a abundância de oxidantes de amoníaco. Para obter um óptimo rendimento e crescimento das plantas, estes factores devem ser considerados e optimizados.

Muito resta por descobrir no que diz respeito aos oxidantes de amoníaco. O cultivo de diferentes oxidantes de amônia eficazes e o uso de um consórcio de tais micróbios para aumentar a produção de nitrato é uma área de pesquisa que deve ser ativamente estudada. Formas mais eficazes de reduzir a perda de nitrato do solo também devem ser investigadas.

Agradecimentos

AEA gostaria de agradecer à Universidade do Noroeste pela bolsa de pós-graduação. Este trabalho é baseado na pesquisa apoiada pela National Research Foundation of South Africa (Grants Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).

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