Morphology and taxonomy of the Aphanizomenon spp. (Cyanophyceae) e espécies relacionadas no rio Nakdong, Coréia do Sul

No gênero Aphanizomenon, três clusters foram distinguidos por Komárek e Komárková (2006) e Komárek (2013) para classificação. O primeiro agrupamento (i) incluiu as espécies do tipo Aph. flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault 1888 e Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar 2008, juntamente com Aph. yezoense, Aph. paraflexuosum, Aph. flexuosum, Aph. solvenicum, Aph. platense, e Aph. hungaricum. Trichomes de Aph. flos-aquae e Aph. klebahnii taxa sempre formaram fasciculos macroscópicos e microscópicos, e estes foram capazes de causar florações intensivas de água em águas estagnadas eutróficas (Hindák 2000). Aph. flos-aquae era uma espécie comum com Microcystis spp. e Anabeana spp. e o componente principal da floração da água no rio Nakdong (Park et al. 2015; Yu et al. 2014). Considerando que Aph. klebahnii foi descrito pela primeira vez na Coreia do Sul. O aglomerado (ii) incluiu espécies com tricomas ligeiramente curvos ou flexuosos. As células terminais eram estreitas, alongadas, e hialinas com ponta afiada. As akinetas eram distantes aos heterócitos. Este agrupamento incluiu Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005, juntamente com C. elenkinii, Aph. tropicalis, Aph. capricorni, e Aph. ussatchevii. C. issatschenkoi foi descrito pela primeira vez no rio Nakdong. Cluster (iii) foi composto de espécies descritas como morfotipo do Aphanizomenon gracile com tricomas rectos, solitários e com extremidades estreitas, que pertencem às proximidades do Dolichospermum de acordo com sequências moleculares. Aph. skujae Komárková-Legnerová et Cronberg 1992 pertenciam a este agrupamento, juntamente com Aph. gracile, Aph. gracile. Schindleri, Aph. manguinii, Aph. chinense, e Aph. sphaericum. A identificação da espécie é o primeiro relatório na Coreia do Sul.

As quatro espécies investigadas no rio Nakdong foram classificadas no gênero Aphanizomenon (Aph. flos-aquae, Aph. klebahnii, Aph. skujae) e no gênero Cuspidothrix (C. issatschenkoi). A característica morfológica de tricomas, heterócitos e akinetas de amostras naturais coletadas no rio Nakdong é mostrada nas Figs. 2 e 3 e na Tabela 1 e a investigada nos estudos citados é mostrada na Fig. 4.

Fig. 2
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Fotografias do gênero Aphanizomenon de amostras naturais coletadas no rio Nakdong. a Aph. flos-aquae. b Aph. klebahnii. c Aph. skujae. d Cuspidothrix issatschenkoi

Fig. 3
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Células térmicas, células vegetativas, heterócitos e akinetas dos quatro táxons de Aphanizomenon de amostras naturais coletadas no rio Nakdong. A-1, B-1, C-1, D-1 Aph. flos-aquae. A-2, B-2, C-2, D-2 Aph. klebahnii. A-3, B-3, D-3 Aph. skujae. A-4, B-4, C-4 Cuspidothrix issatschenkoi

Tabela 1 Características morfológicas diacríticas de quatro táxons de Aphanizomenon revisados de amostras naturais coletadas no rio Nakdong
Fig. 4
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Células térmicas, células vegetativas, heterócitos e akinetas dos quatro táxons de Aphanizomenon investigados a partir dos estudos citados. A-1, B-1, C-1, D-1 Aph. flos-aquae-após Komárek (1958). A-2, B-2, C-2, D-2 Aph. klebahnii-after Komárek et Kováčik (1989). A-3, B-3, D-3 Aph. skujae-fter Skuja (1956) e Komárková-Legnerová et Cronberg (1992). A-4, B-4, C-4 Cuspidothrix issatschenkoi- depois de Usačev de Kondraeva 1968 e depois de Hindák et Moustaka (1988)

Sistemática de gênero Aphanizomenon e gênero Cuspidothrix

Classe Cyanophyceae Sachs 1874

Ordem Nostocales Borzi 1914

Família Nostocaceae C.A. Agardh 1824 ex Korchner 1898

Genus Aphanizomenon Morren ex Bornet et Flahault 1888

Aphanizomenon flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault 1888

Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar 2008

Aphanizomenon skujae Komárková-Legnerová et Cronberg 1992

Genus Cuspidothrix Rajaniemi et al. 2005

Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005

Morfologia e taxonomia de espécies individuais

Aphanizomenon flos-aquae Ralf ex Bornet et Flahault (Fig. 2a; Fig. 3A-1~D-1)

(Smith 1950, p. 585, fig. 503; Hirose et al. 1977, p. 85, pl. 36 3a-3d; Komárek e Kováčik 1989, fig. 8; John et al. 2002, p. 96, pl. 18g-j; Rajanieimi et al. 2005b, fig. 7. a; Komárek e Komárková 2006, fig. 6; Komárek 2013, p. 688, fig. 853)

Sinônimos: Aphanizomenon incurvum Morren 1835; Aphnizomenon cyaneum Ralfs 1850; Aphanizomenon holsaticum Richter 1896; Aphanizomenon americanum Reinhard 1941

Esta espécie era comum na Ásia não só na Coreia do Sul (Park et al. 2015; Ryu et al. 2016) mas também na China (Wu et al. 2010; Ma et al. 2015) e no Japão (Takano e Hino 2009; Yamamamoto 2009). Foram recolhidas amostras estudadas em todas as estações. A espécie foi caracterizada por uma tendência a agregar tricomas em fascículos paralelos que podem atingir um tamanho macroscópico de até 2 cm. Os tricomas da espécie eram retos ou dobrados, cilíndricos, e ligeiramente apertados nas paredes cruzadas. Outras características morfológicas incluem um isopolar e nas extremidades cilíndricas (Fig. 2a). Os tricomas foram facilmente desintegrados por agitação ou solução fixadora durante o exame microscópico (Fig. 5). As células eram cilíndricas a ligeiramente em forma de barril, isodiamétricas com protoplasma verde-azeitona e numerosos aerotopos, 4-12,1 × 3,6-5,6 μm; células terminais alongadas e até 19,1 de comprimento, sem aerotopo, quase hyline, geralmente com restos característicos de citoplasma na forma de um irregular (Fig. 3A-1). Os heterócitos eram intercalares, solitários (até 3) num tricoma, cilíndricos e 6,6-8,5 × 5-8,5 μm. A variabilidade morfológica dos akinetos de amostras naturais coletadas no rio Nakdong foi bem menor. Os akinetes foram relatados por Komárek (2013) como 40-220 × 6-10,8 μm, porém na maioria das vezes 30-62 × 5,2-7,5 μm, intercalares, cilíndricos longos e distantes dos heterócitos (Tabela 1).

Fig. 5
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Fotos seriais de características facilmente desintegráveis do Aphanizomenon flos-aquae de amostras naturais coletadas no rio Nakdong. a Os tricomas foram agrupados em fascículos no dia da amostragem (sem agitação, sem fixação). b Os tricomas foram desintergraçados por agitação no dia da amostragem (sem fixação). c Os tricomas foram desintergraçados por solução fixadora e agitação após 3 dias

Ecologia: Esta espécie é planctônica em reservatório eutrófico (Komárek 2013). Tem mostrado crescimento positivo dentro de uma ampla faixa de temperaturas (16-25 °C) (Preussel et al. 2009) e pode crescer abaixo de 10 °C (Üveges et al. 2012). Tem uma vantagem competitiva em situações de baixa intensidade luminosa (Mehnert et al. 2010). Recolhemos esta amostra em corpos de água de estado mesotrófico ou eutrófico (intervalo de fósforo total 0,017-0,040 mg L-1).

Material examinado: Sangju (Jun. 2015, Out. 2015, Dez. 2015, Nov. 2015, Jan. 2015, Maio. 2016), Daegu (Jun. 2015, Out. 2015, Dez. 2015, Nov. 2015, Jan. 2016, Fev. 2016, Mar. 2016, Abr. 2016, Maio 2016), Haman (Jun. 2015, Out. 2015, Dez. 2015, Nov. 2015, Jan. 2016, Fev. 2016, Mar. 2016, Abr. 2016, Maio 2016)

Aphanizomenon klebahnii Elenkin ex Pechar (Fig. 2b; Fig. 3A-2~D-2)

(Hirose et al. 1977, p. 85, pl. 36 4a-4b; Komárek e Kováčik 1989, fig. 9; Komárek 2013, p. 690, Fig. 855)

Synonyms: Aphanizomenon flos-aquae var. klebahnii Elenkin 1909; Aphnizomenon klebahnii Elenkin 1909 (Nomen alternat.)

Blooms desta espécie têm sido frequentemente observados nos lagos japoneses (Yamamoto 2009); contudo, a espécie não foi registada na Coreia do Sul. Trichomas simples de flutuação livre da espécie foram agregados em paralelo em fascículos em forma de fuso e com até 2 mm de comprimento. Os tricomas eram cilíndricos retos ou ligeiramente arqueados; quase não ou muito pouco apertados nas paredes transversais; isopolares, em ambas as extremidades com células cilíndricas alongadas; e não estreitadas (Fig. 2b). As células eram cilíndricas ou ligeiramente em forma de barril, isodiamétricas, com protoplastos verde-oliva com numerosos aerotopos, e 3,9-8,3 × 3,6-4,9 μm; as células terminais eram alongadas, até 12 μm de comprimento, sem aerotopos, e com citoplasma remanescente em forma de granulação fina (Fig. 3A-2). Os heterócitos eram solitários, intercalares, 1-2 no tricoma, ovais a cilíndricos, e 5,5-6,7 × 3,2-4,0 μm. Os akinetos foram desenvolvidos assimetricamente no tricoma, intercalares, solitários ou raramente em pares, cilíndricos alongados e 26-39 × 4,5-5,9 μm (Tabela 1). Esta espécie era muito semelhante à espécie, Aph. flos-aquae Ralfs ex Bornet et Flahault, nomeadamente na forma, tamanho e cor das células, célula terminal e heterócitos. Entretanto, esta espécie diferiu de Aph. flos-aquae apenas pelo tamanho e forma dos fascículos, que é macroscópico em Aph. flos-aquae e microscópico em Aph. klebahnii (Fig. 6, Tabela 1).

Fig. 6
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Comparação de tamanho e forma de fascículos de amostras naturais coletadas no rio Nakdong. a Aphanizomenon klebahnii (tamanho microscópico) e b Aphanizomenon flos-aquae (tamanho macroscópico). A barra de escala é de 10 mm. A forma dos fascículos em círculos foi representada por Pechar e Kalina de Komárek e Komárková (2006)

Ecologia: Esta espécie é planctônica em reservatório eutrófico até hipertrófico (Komárek 2013). Está adaptada às altas temperaturas da água (Yamamamoto e Nakahara 2006). Recolhemos este espécime em corpos de água de estado mesotrófico ou eutrófico (intervalo de fósforo total 0,028-0,036 mg L-1).

Material examinado: Daegu (Out. 2015, Nov. 2015), Haman (Out. 2015, Fev. 2016)

Aphanizomenon skujae Komárková-Legnerová et Cronberg (Fig. 2c; Fig. 3A-3, B-3, D-3)

(Komárek e Komárková 2006, Fig. 17)

Sinónimos: Aphanizomenon cf. flos-aquae var. klebahnii sensu Skuja 1956

Identificação desta espécie é o primeiro relatório na Coreia do Sul. Os tricomas desta espécie eram solitários, finos, retos, curvos ou irregulares, e sem mucilagem (Fig. 2c). As células geralmente estavam com aerotopos, particularmente na parte central, em direção às extremidades às vezes mais hialinas, 4,8-8,4 × 1,2-2,5 μm; as células terminais eram estreitas e alongadas, contendo uma quantidade menor de pigmento e aerotopos esporádicos. As células terminais eram pontiagudas (Fig. 3A-3). Não foram encontrados heterócitos de amostras naturais colhidas no rio Nakdong. As akinetas eram ovais a cilíndricas com extremidades arredondadas, conspicuamente mais largas que as células vegetativas, e com uma relação akinete/trichome width frequentemente superior a duas vezes. A variabilidade morfológica dos akinetes de amostras naturais coletadas no rio Nakdong era bastante pequena. Foi relatada por Komárek (2013) como 20-34 × 2,7-4,7 μm, mas principalmente 7,6-11,8 × 3,8-4,6 μm. Akinetes variam de 1 a 2 em número (raramente até 3) em uma linha, com exospore suave e incolor; o conteúdo era esverdeado e granulado (Tabela 1).

Ecologia: Esta espécie é plâncton em lagos. Está distribuída nas partes norte e mais frias da zona temperada da Eurásia (Komárek 2013). Recolhemos este espécime em corpos de água de estado oligotrófico (fósforo total 0,009 mg L-1).

Material examinado: Sangju (Jun. 2015)

Cuspidothrix issatschenkoi (Usačev) Rajaniemi et al. 2005 (Fig. 2d; Fig. 3A-4~C-4)

(John et al. 2002, p. 96, pl. 18k; Rajanieimi et al. 2005b, Fig. 7. c; Komárek e Komárková 2006, Fig. 31; Figueiredo et al. 2011, Fig. 1. a-c; Ballot et al. 2010. Fig. 1; Komárek 2013, p. 668, Figs. 822-823)

Synonyms: Aphanizomenon issatsatschenkoi Usačev 1938

A presença desta espécie tem sido relatada em águas doces de muitos países europeus (Kastovsky et al. 2010) e na Ásia incluindo a China (Wu et al. 2010; Ballot et al. 2010), Japão (Watanabe 1985), e Singapura (Pham et al. 2011). Na Coreia do Sul, esta espécie foi descrita apenas uma vez até uma data recente no rio Han (Park 2004) e é descrita pela primeira vez no rio Nakdong. A espécie foi caracterizada por tricomas solitários, dobrados, ou ligeiramente enrolados. Os tricomas eram isopolares, cilíndricos na parte central, e continuamente estreitados ou apontados para as extremidades (tricomas desenvolvidos). Outras características morfológicas incluem um não ou ligeiramente apertado nas paredes transversais e sub-simétricas (Fig. 2d). As células eram cilíndricas a cilíndricas longas, geralmente com aerotopos escassos, 4,4-7,0 × 2,5-3,3 μm; a célula terminal era quase hialina e marcadamente pontiaguda. A célula terminal em forma de cabelo era em geral mais estreita do que as células vegetativas e continuamente alongada (Fig. 3A-4). Os heterócitos eram solitários, intercalares, 1-2 (raramente 3) num tricoma, cilíndricos e 6,6-8,7 × 3,4-3,7 μm. Akinetes não foram encontrados em amostras naturais coletadas no rio Nakdong. Esta espécie foi facilmente reconhecida por tricomas com células terminais em forma de pêlos. Entretanto, populações de campo jovens desta espécie sem heterócitos podem ser facilmente mal identificadas como as muito semelhantes Rapidiopsis mediterranea Skuja ou como os estágios de vida não heterocíticos de Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya e Subba Raju (Moustaka-Gouni et al. 2010).

Ecologia: Esta espécie é esporadicamente planctónica em reservatórios mesotróficos e eutróficos (Komárek 2013). Tem apresentado crescimento positivo dentro de uma gama moderada de temperaturas (22-28 °C) (Dias et al. 2002). Também tem sido observado florescente em água doce, assim como em águas oligo-alinas e salobras (Marshall et al. 2005). Recolhemos esta amostra em corpos de água de estado eutrófico (intervalo do fósforo total 0,032-0,043 mg L-1).

Material examinado: Haman (Out. 2015, Nov. 2015, Abr. 2016).