Tail regeneration after autotomy revives survival: um caso de uma população de lagartos monitorizada a longo prazo sob predação aviária

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Introdução

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Autotomia, o derramamento voluntário de um apêndice para escapar à armadilha, é talvez o comportamento anti-predador mais dramático e energeticamente caro em animais. Tem sido observado em diversos taxa animais, incluindo tanto invertebrados como vertebrados que destacam uma variedade de partes do corpo. Além do conhecido benefício de sobrevivência imediata desta tática, os custos para o indivíduo após o desprendimento também têm recebido muita atenção nas últimas décadas, o que tem aumentado nossa compreensão da dinâmica custo-benefício da autotomia e sua trajetória evolutiva .

A autotomia caudal em lagartos é talvez o caso mais famoso de uma tática de desprendimento corporal, e tem intrigado os cientistas por mais de 100 anos . Espécies de pelo menos dois terços das famílias de lagartos têm a capacidade de perder e regenerar as suas caudas . Durante este processo, os músculos contraídos dividem a fraca estrutura da vértebra caudal, o que faz com que a cauda se separe do corpo e permite que o lagarto fuja das garras de um predador . A cauda pós-autotomia atua como uma distração que se contorce e se agita para chamar a atenção do predador para longe do dono da cauda . Muitos estudos anteriores mostraram que a autotomia da cauda poderia aumentar a taxa de sobrevivência imediata quando os lagartos encontram predadores, e estudos subsequentes também sugeriram que o risco de predação poderia aumentar a evolução da autotomia .

Apesar do interesse a longo prazo na perda da cauda em lagartos, algumas questões continuam a ser objecto de debate. Primeiro, o grau de associação entre a freqüência da autotomia caudal e a pressão de predação em condições naturais é controverso. Nas últimas décadas, pesquisadores têm debatido a relevância ecológica da taxa de autotomia na natureza da seguinte forma: ela reflete a pressão real de predação? Ou reflete a “ineficiência” da predação (, revista em )? Os resultados inconsistentes sobre a relação entre a taxa de autotomia de campo e a pressão de predação revelam que o debate está em curso. Como a taxa de autotomia de campo de lagartos é influenciada pelas flutuações temporais e sazonais da abundância de múltiplos predadores, a associação entre a taxa de autotomia de campo e a pressão de predação seria obscurecida se os pesquisadores se concentrassem apenas em um curto período de tempo. Surpreendentemente, estudos de longo prazo da autotomia em lagartos são extremamente raros.

Segundo, embora os custos da perda e regeneração da cauda tenham sido bem estudados em cativeiro, as consequências a longo prazo têm sido menos bem exploradas na natureza. Muitos estudos têm documentado os impactos intrínsecos da perda da cauda, incluindo o comprometimento energético, a diminuição da agilidade e/ou atividade ( revista em ), e a perda da oportunidade de soltar a cauda em um posterior encontro predatório. Presume-se que todos estes factores contribuem para a diminuição do custo final – um declínio no sucesso e sobrevivência do acasalamento. Contudo, a maioria dos estudos que foram realizados em laboratório ou em ambientes artificiais ou semi-naturais só mostraram um efeito por um curto período de tempo após a perda da cauda. Apenas alguns estudos se concentraram nas consequências a longo prazo da autotomia na natureza, particularmente no que diz respeito à sobrevivência. A raridade dos estudos de campo e os seus resultados inconsistentes perpetuaram a ambiguidade dos custos a longo prazo da perda da cauda. Por exemplo, os resultados contraditórios dos estudos de Uta stansburiana (evidência positiva em, mas não em ) indicam que a compreensão do efeito a longo prazo da autotomia na sobrevivência permanece elusiva.

Simplesmente à autotomia, as consequências a longo prazo da regeneração também raramente têm sido abordadas. A regeneração é um processo energeticamente caro que poderia exercer sérios custos sobre um indivíduo, mas esta característica é amplamente mantida em uma variedade de taxas de squamata, o que indica o benefício potencial desta estratégia. A hipótese adaptativa da regeneração prevê que o recrescimento de uma estrutura de barracão poderia aliviar o custo de sobrevivência da autotomia, mas pouco se sabe sobre este benefício após a regeneração sob condições naturais.

Estudos demográficos de campo durante um longo período de tempo fornecem uma solução direta para estes debates. Neste estudo, realizamos um experimento de 7 anos de captura-marcação (CMR) numa população selvagem do lagarto de capim verde sexualmente dicromático, Takydromus viridipunctatus. Os membros do gênero Takydromus são “nadadores de grama” com uma forma de corpo alongado e uma cauda extremamente longa (2,5-4,2 vezes o comprimento do focinho (SVL), dependendo da espécie ). Estes lagartos habitam em prados abertos e apresentam um comportamento adormecido único, em que se empoleiram quase exclusivamente nas folhas longas, macias e finas de Miscanthus ou outras gramíneas Gramineae. Acredita-se que este comportamento impede a predação por roedores, musaranhos e serpentes do solo durante a noite. Estes lagartos são geralmente não-territoriais, formando densidades populacionais extremamente elevadas em microhabitats adequados, sem competição machos-machos pronunciada, limitando o potencial de interacções intra-específicas para resultar em perda de cauda. Finalmente, nunca foram observadas corujas simpáticas (Otus spp.) a serem presas deste lagarto. Todas estas observações apoiam a conclusão de que as aves diurnas são provavelmente os principais predadores que contribuem para a mortalidade e perda de cauda dos lagartos (material electrónico suplementar, figura S1).

Neste estudo, incorporámos dados sobre a sobrevivência e autotomia caudal dos lagartos com os dados sobre a dinâmica contemporânea de quatro grandes predadores de aves de um mega-dadoset de observação de aves nacional. Nossos objetivos foram (i) inspecionar a abundância de predadores versus perda de cauda de lagarto e taxas de sobrevivência para determinar a relação entre a autotomia de campo e a eficiência da predação, (ii) estimar as taxas de sobrevivência de indivíduos com cauda e sem cauda para entender as consequências a longo prazo da autotomia sobre a sobrevivência, e (iii) examinar a diminuição do custo de sobrevivência da autotomia através da regeneração da cauda para determinar o benefício desta tática evolutiva. Com mais de 20 000 capturas de mais de 11 000 lagartos individuais ao longo dos últimos anos, este é um dos primeiros estudos de longo prazo da relação custo-benefício da autotomia da cauda e regeneração na natureza.

Material e métodos

(a) Sistema de estudo do lagarto

O lagarto de capim manchado de verde, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), é um pequeno lacerídeo (SVL de aproximadamente 48 mm em adultos; ) com dicromatose sexual proeminente. A época de reprodução dura desde o início de Maio até ao final de Setembro, quando a coloração sazonal do cortejo ocorre nos machos (manchas verdes intensas nos seus lados laterais), e podem ser observadas marcas de mordidelas em forma de V da cópula nas fêmeas. A monitorização a longo prazo de uma população fechada de T. viridipunctatus começou em 2006 no Cabo Jinshan, no norte de Taiwan, um promontório costeiro rodeado de oceano e regiões desenvolvidas; assim, a probabilidade de dispersão é relativamente baixa. A vegetação do cabo é principalmente de pastagem (as espécies dominantes são Miscanthus sinensis, Bidens pilosa e Wedelia triloba) com um mosaico de manchas de floresta secundária. Há relativamente poucos predadores terrestres; nenhum carnívoro jamais foi registrado, e a abundância de serpentes é muito baixa.

Desde maio de 2006, levantamentos mensais de lagartos CMR têm sido realizados uma noite por mês, e os dados utilizados neste estudo cobrem 7 anos, de fevereiro de 2007 a agosto de 2013. Sete a 12 trabalhadores de campo experientes pesquisaram vários transectos num total de 800 m de comprimento e capturaram todos os indivíduos observados à mão enquanto dormiam nas folhas de Miscanthus. Os lagartos capturados foram pesados até aos 0,01 g mais próximos usando uma balança electrónica, e as suas SVLs foram medidas até aos 0,01 mm mais próximos usando um paquímetro digital. Para todos os indivíduos, registramos seu sexo, classe etária e índice de autotomia da cauda (veja abaixo) antes de marcá-los de forma única com um clipe do dedo do pé, que é considerado o método mais eficiente e menos estressante para marcar este tipo de lagarto pequeno. Nosso estudo anterior sugeriu que não houve um viés sistemático no procedimento de captura .

Devido à alta densidade populacional no local da amostragem, o número médio de indivíduos capturados durante cada evento de amostragem foi de aproximadamente 233, mas excedeu 500 em algumas ocasiões. Durante o período do censo de 7 anos, houve 20 552 capturas de 11 415 indivíduos; a taxa de recaptura na região do censo varia de 0,4 a 0,6 durante a época de reprodução.

(b) Avaliação da autotomia da cauda

Definimos três categorias de autotomia com base no comprimento, cor e resposta neural das caudas. Os indivíduos foram registrados como ‘tailless’ se tivessem sofrido uma perda recente da cauda, que poderia ser distinguida por uma cauda ferida, sarna ou recém regenerada. Os indivíduos foram classificados como ‘regenerados’ se tivessem uma cauda mais curta e de cor diferente com uma fraca ou ausente resposta neural à palpação da cauda, enquanto que as caudas ‘intactas’ não tinham sido previamente expelidas. Nas análises seguintes, o índice de autotomia foi aplicado como uma variável de resposta na análise de regressão múltipla da relação entre autotomia e pressão de predação e como uma das variáveis preditoras na estimativa de sobrevivência.

(c) Avaliação da abundância de predadores

Um mega conjunto de dados de longo prazo de todas as espécies de aves em Taiwan foi coletado pela Federação Chinesa de Aves Silvestres de observadores de aves e pesquisadores em todo o país. No nosso local de estudo, as seguintes quatro espécies de aves são os principais predadores de T. viridipunctatus: o drongo preto (Dicrurus macrocercus, residente), a garça-boieira (Bubulcus ibis, migrante de verão), o peneireiro comum (Falco tinnunculus, migrante de inverno), e o pernilongo (Lanius cristatus, ausente apenas no verão); assim, selecionamos todos os registros na base de dados destas quatro espécies do norte de Taiwan de 2007 a 2013. Considerando que a autotomia é a consequência da predação recente, resumimos os registros de cada uma das quatro aves dos 30 dias anteriores a um evento de captura para estimar a abundância de predadores recentes (passados) para examinar a associação entre a predação e as taxas de autotomia. Por outro lado, somamos os registros das quatro aves até a próxima ocasião de captura para estimar a abundância de predadores subseqüentes (futuros) para análise de sobrevivência.

Usamos a análise de componentes principais (PC) para reduzir os quatro predadores de aves em dois componentes principais como índices de pressão de predação e depois usamos esses índices como variáveis preditoras para testar seus efeitos na autotomia caudal e nas taxas de sobrevivência. Os dois primeiros componentes principais de ambas as pressões de predação recentes e subsequentes explicaram 85% da variância total e ambos os seus autovalores foram superiores a 1 (material eletrônico suplementar, tabela S1). As abundâncias de shrikes e kestrels foram proeminentes no PC1, enquanto a maior carga no PC2 foi a abundância de garças; o drongo preto contribuiu uniformemente para ambos os PCs (material suplementar eletrônico, tabela S1).

(d) Correlação entre autotomia caudal e pressão de predação

Examinamos a associação entre pressão de predação e autotomia caudal em T. viridipunctatus usando análise de regressão logística. Considerando o dicromatismo sexual e a época de reprodução do lagarto, incorporamos sexo, época e os dois principais componentes da pressão de predação recente como variáveis preditoras, usando a autotomia recente (tailless versus intacta) como variável de resposta nominal para construir os modelos de regressão. Usamos primeiramente procedimentos de seleção avançada (tanto as probabilidades de entrada quanto de saída eram iguais a 0,10) para escolher preditores úteis entre as quatro variáveis preditoras. Em seguida, examinamos o significado do modelo com as variáveis escolhidas e suas interações, e inspecionamos a relação entre a taxa de autotomia e os preditores. Os dados de indivíduos jovens e recapturados foram excluídos desta análise para evitar efeitos potencialmente confusos de tamanho e repetição da amostragem. As estatísticas foram realizadas em JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Análise de sobrevivência

Implementamos o modelo Cormack-Jolly-Seber (CJS) no Program MARK para estimar a taxa de sobrevivência e testar os efeitos dos preditores. O modelo CJS estima simultaneamente a sobrevivência (φ) e a probabilidade de recaptura (p) entre ocasiões de captura, o que permite aos usuários incorporar variáveis categóricas e/ou contínuas como preditores para explicar ambas as probabilidades. Neste estudo, a taxa de sobrevivência mensal foi tratada como uma função linear do índice de autotomia caudal e os dois principais componentes da abundância do predador subsequente, considerando os efeitos do sexo e da estação (reprodução e não reprodução)

A probabilidade de captura variável no tempo foi inicialmente suportada pela comparação de todos os modelos possíveis, e depois testamos a significância dos efeitos dos preditores categóricos e dos preditores contínuos na sobrevivência com a probabilidade de captura variável no tempo em dois estágios diferentes (ver material eletrônico suplementar para detalhes). Primeiro, construímos 19 modelos com diferentes conjuntos de preditores categóricos, incluindo índice de autotomia, época (reprodução e não reprodução) e sexo (material suplementar electrónico, tabela S2), para conhecer os efeitos dos preditores categóricos. Em segundo lugar, com base no critério de informação da Akaike, utilizámos dois dos modelos mais bem suportados (φsex+a+s+sex×a+a×spt e φa+s+a×spt) para construir 38 modelos compreendendo preditores contínuos, os dois componentes principais da abundância de predadores subsequentes (material suplementar electrónico, tabela S3), e depois testamos os efeitos da predação. Testamos o significado dos preditores nos modelos bem suportados com um teste de razão de verossimilhança. Considerando a potencial influência da predação total e do tamanho do corpo na sobrevivência, também examinamos o seu efeito na sobrevivência (ver o material eletrônico suplementar para detalhes).

Resultados

(a) Autotomia da cauda e abundância de predadores

Um total de 9 396 pontos de dados compreendendo apenas adultos (5 380 indivíduos) capturados de fevereiro de 2007 a agosto de 2013 foram selecionados de um total de 20 552 pontos de dados do censo de 7 anos (material eletrônico suplementar, figura S2a). A taxa de autotomia diferiu significativamente entre os sexos e entre os diferentes meses (figura 1a; F12.145 = 11,54, p < 0,0001; sem interação sexo × mês), e foi significativamente maior nas fêmeas do que nos machos (F1.145 = 15.73, p = 0,0001; média: 0,2465 ± 0,0094 versus 0,1935 ± 0,0094). Em ambos os sexos, as taxas de autotomia foram menores no verão (julho-agosto) do que no inverno e na primavera (F11.145 = 11,15, p < 0,0001).

A abundância dos quatro predadores aviários também flutuou anualmente (figura 1b-e; material eletrônico suplementar, figura S2b-e). Os dois visitantes de Inverno, o shrike castanho e o peneireiro comum, mostraram uma tendência decrescente semelhante no final da Primavera e estiveram totalmente ausentes no Verão. O drongo preto, um residente comum em Taiwan, foi registado ao longo do ano com pouca flutuação. Como um criador de verão e visitante transitório, a garça-grande mostrou alta abundância na época de reprodução e baixa abundância na época de não reprodução com alguns picos extremos nos meses de migração.

(b) Correlação entre taxa de autotomia e abundância de predadores

A associação entre taxa de autotomia e pressão de predação foi sazonalmente dependente e específica do sexo (figura 2). Sexo, estação, e o primeiro componente da pressão de predação recente (PC1, representando a abundância de shrikes e peneireiros) foram significativos no procedimento de seleção a frente (material eletrônico suplementar, tabela S4). Entretanto, o segundo componente da pressão de predação recente (PC2, representando a abundância de garças) não se correlacionou com a taxa de autotomia (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; material suplementar eletrônico, tabela S4). A interação de três vias dos preditores escolhidos foi significativa (modelo total: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × sexo × estação: χ2 = 4,27, p = 0,0389, tabela 1), sugerindo que todos os preditores foram associados à autotomia caudal em T. viridipunctatus de uma forma complicada. Na época de reprodução, tanto a taxa de autotomia masculina quanto a feminina foram positivamente correlacionadas com a recente abundância de shrikes e peneireiros marrons (PC1), e essa associação foi mais forte nos machos do que nas fêmeas (tabela 1 e figura 2), como ilustrado pela inclinação mais acentuada da curva dos machos. Em contraste, durante a época de não reprodução, a relação entre PC1 e a taxa de autotomia foi negativa (figura 2). Na época de reprodução, a associação negativa foi específica para cada sexo, pois foi mais forte para os machos do que para as fêmeas (tabela 1 e figura 2).

(c) Correlação entre sobrevivência e abundância de predadores

A taxa de sobrevivência foi negativamente associada com ambos os PCs de pressão de predação subseqüente. Estas associações foram sazonais e dependentes da autotomia (figura 3). O modelo mais bem suportado, φa+s+a×s+p12+s×p12, envolveu o índice de autotomia, estação, tanto os PCs de predação subseqüente, quanto os termos de interação (material eletrônico suplementar, tabela S3). Ambos os PCs predadores abundantes mostraram associações sazonais com a sobrevivência do T. viridipunctatus. PC1 (peneireiros e peneireiros) negativamente associados com a taxa de sobrevivência mensal na estação não reprodutiva, enquanto a associação se tornou mais fraca na estação reprodutiva. Em contraste, PC2 (gretas de gado) correlacionou-se negativamente com a taxa de sobrevivência na época de reprodução mas não teve efeito durante a época de não reprodução (tabela 2b e figura 3). A associação entre a sobrevivência e os peneireiros/kestrels era esperada porque estas aves também contribuem para a taxa de autotomia do campo. No entanto, as garças-grandes do gado só estão associadas à sobrevivência mas não à taxa de autotomia, sugerindo que ser atacado por uma garça pode causar mortalidade direta em lagartos sem a chance de escapar pela perda da cauda. Devido à ocorrência uniforme entre diferentes estações, a contribuição do drongo negro foi mascarada pela dos três predadores anteriores e não mostrou um padrão claro em nossas análises. Não houve diferença significativa entre os declives das categorias de autotomia, sugerindo que os indivíduos sem tailless não eram mais vulneráveis aos predadores.

(d) Custo de sobrevivência da perda de cauda

O custo de sobrevivência da perda de cauda foi significativo em nossa análise de sobrevivência (figura 4). O modelo mais bem suportado, φsex+a+s+sex×a+a×spt (material eletrônico suplementar, tabela S2), indicou que a sobrevivência foi associada ao índice de autotomia, sexo e estação do ano. Além disso, os efeitos da autotomia na sobrevivência diferiram entre os sexos e entre as épocas de reprodução e não reprodução (tabela 2a e figura 4). Na época não reprodutiva, a taxa de sobrevivência mensal das fêmeas sem cauda foi aproximadamente 8,74% inferior à das fêmeas com cauda, enquanto os machos enfrentaram um declínio de 17,38% na sobrevivência (fêmeas intactas: 0,8636 ± 0,0086, fêmeas sem cauda: 0,7762 ± 0,0256; machos intactos: 0,8759 ± 0,0074, machos sem cauda: 0,7021 ± 0,0296; figura 4a,b). Na época de reprodução, os declínios de sobrevivência dos indivíduos sem tailes foram ainda mais intensos em ambos os sexos: declínio de 22,56% nas fêmeas e de 33,93% nos machos (fêmeas intactas: 0,7922 ± 0,0106, fêmeas sem tailes: 0,5666 ± 0,0302; machos intactos: 0,8096 ± 0,0100, machos sem tailes: 0,4703 ± 0,0389; figura 4a,b). Este resultado indicou um custo crucial de sobrevivência da autotomia, particularmente em machos durante a época de reprodução.

(e) Benefício da regeneração da cauda

Encontramos um enorme benefício de sobrevivência da regeneração da cauda em ambos os sexos que também era sazonalmente dependente (tabela 2a e figura 4). Na estação não reprodutiva, houve um aumento de sobrevivência de 7,53% entre as fêmeas com cauda regenerada e as sem cauda (fêmeas sem cauda: 0,7762 ± 0,0256; fêmeas regeneradas: 0,8514 ± 0,0090) e um aumento de 14,72% nos machos (machos sem cauda: 0,7021 ± 0,0296; machos regenerados: 0,8493 ± 0,0088). Na época de reprodução, as diferenças de sobrevivência entre indivíduos regenerados e indivíduos sem tailes em ambos os sexos foram ainda maiores: 25,40% nas fêmeas e 34,78% nos machos (fêmeas sem tailes: 0,5666 ± 0,0302, fêmeas regeneradas: 0,8206 ± 0,0109; machos sem tailes: 0,4703 ± 0,0389, machos regenerados: 0,8181 ± 0,0111; figura 4a,b). A grande diferença na sobrevivência entre os indivíduos sem cauda e os regenerados sugeriu uma enorme redução do custo de sobrevivência da perda de cauda após a regeneração. Além disso, não houve diferença significativa na sobrevivência entre os indivíduos com caudas regeneradas e aqueles com caudas intactas em ambos os sexos e estações (figura 4a,b).

Discussão

(a) O benefício da regeneração da cauda

Além dos graves custos da perda da cauda, a descoberta mais nova neste estudo é o benefício proeminente da regeneração da cauda para a sobrevivência. A taxa de sobrevivência dos indivíduos regenerados foi significativamente maior que a dos indivíduos sem cauda (figura 4), suportando a previsão da “hipótese adaptativa de regeneração” que reproduzindo uma cauda perdida confere benefícios adaptativos. Esta é a primeira documentação do benefício da regeneração da cauda em condições naturais, o que explica a manutenção desta característica como uma adaptação evolutiva benéfica às interacções predador-presa a longo prazo. Além disso, as probabilidades de sobrevivência dos indivíduos com caudas regeneradas não foram significativamente diferentes das dos indivíduos com caudas intactas. Isto sugere que o custo de fidelidade da regeneração é relativamente pequeno e uma cauda regenerada funciona bem como uma cauda intacta, apesar da função neural incompleta do apêndice regrown.

Tails desempenham um papel funcional na locomoção de lagartos, particularmente em espécies com caudas longas como o Takydromus (2,5-4,2 vezes a SVL, dependendo da espécie). Um estudo anterior de T. septentrionalis mostrou um enorme comprometimento do desempenho locomotor após a remoção de uma grande proporção da cauda, o que suportou sua função na agilidade deste ‘nadador de grama’. Em Takydromus, as caudas regeneradas são geralmente tão longas quanto os originais e retêm a maioria das funções originais, como os suportes físicos quando se movimentam através da grama densa. A função da cauda e o significado do comprimento da cauda em tais nadadores de grama são dignos de investigação considerando o contexto biomecânico dos habitats de grama.

Além das funções de locomoção, as caudas regeneradas também recuperam a função de distrair os predadores durante os ataques. Caudas regeneradas de Takydromus podem ser novamente perdidas antes da quebra inicial, e isto foi observado em alguns indivíduos que foram recapturados repetitivamente durante o censo de longo prazo. Este mecanismo de defesa, embora inútil quando se depara com uma garça de gado, ajuda os lagartos a escapar aos ataques de grelos e peneireiros. Esta observação pode explicar o aumento na taxa de sobrevivência após a regeneração completa da cauda.

(b) O custo da perda da cauda

Encontramos um grande custo de sobrevivência após a perda da cauda na natureza por meio de um censo populacional de longo prazo. Embora um custo a longo prazo da autotomia caudal tenha sido assumido por décadas, apenas alguns estudos foram realizados sob condições naturais, e mais da metade não encontrou evidências de perda de sobrevida. Além disso, este custo é específico para cada sexo e sazonalmente dependente, sendo que os machos têm um custo mais grave do que as fêmeas, o que destaca a importância das diferenças intrínsecas entre os dois sexos e o impacto do ciclo reprodutivo no custo da perda da cauda.

Comparar as vertentes das relações sobrevivência-predação esclareceu a fonte da maior mortalidade após a perda da cauda. Os declives entre os lagartos intactos, sem cauda e regenerados não foram significativamente diferentes, o que sugere que o efeito negativo da predação não foi maior em indivíduos sem cauda do que em indivíduos com cauda. Isso implicou que o custo de sobrevivência da perda da cauda foi principalmente decorrente da alocação fisiológica de recursos dentro dos indivíduos, em vez de um segundo encontro com predadores. No caso do Eutropis multifasciata, os pesquisadores mostraram uma diminuição significativa da imunocompetência após a perda da cauda, o que aumentaria a probabilidade de doença ou infecção. Portanto, a autotomia pode se associar com algumas funções fisiológicas críticas que estão ligadas à sobrevivência .

Outras vezes, lagartos machos e fêmeas mostraram custos de sobrevivência diferentes da autotomia neste estudo. Este fenômeno é especialmente proeminente na época de reprodução; a sobrevivência dos machos diminui em 33,93% após a perda da cauda, em comparação com 22,56% nas fêmeas. Estudos anteriores encontraram associações entre dimorfismo sexual, ornamentação, parasitismo e mortalidade masculina, e a função imunológica pode novamente desempenhar um papel crucial nas relações entre esses fatores da história de vida. Nossos estudos recentes confirmaram um compromisso entre a coloração verde nupcial e a imunocompetência no lagarto da grama com manchas verdes, que estavam mais ligados ao parasitismo e à sobrevivência nesta espécie. O grave custo de sobrevivência da autotomia na época de reprodução, especialmente nos machos, pode resultar de interações complicadas entre perda de cauda, imunidade, patógenos e reprodução.

(c) Predadores aviários influenciam a sobrevivência do lagarto por duas vias

Nossos resultados mostraram que o shrike marrom e o peneireiro comum reduziram tanto a autotomia quanto a taxa de sobrevivência, enquanto que a garça-pintada só influenciou a taxa de sobrevivência. Isto sugeriu que os predadores aviários controlam a população de T. viridipunctatus por meio de duas rotas: os pequenos predadores, os shrikes (17-20 cm, 27-37 g) e os peneireiros (33-39 cm, 136-314 g), promovem a autotomia caudal e subsequentes custos de sobrevivência, enquanto que o grande predador, a garça boieira (50 cm, maior que 400 g), reduz a sobrevivência diretamente. O drongo negro contribui uniformemente para ambos os efeitos durante todo o ano, mas numa magnitude ligeiramente inferior à dos outros três predadores.

O significado ecológico da taxa de autotomia na natureza tem sido amplamente debatido por várias décadas, devido a inferências contrárias sobre a taxa de autotomia e predação (, revisão em ), e ecologistas matemáticos têm sugerido que a taxa de autotomia, a taxa de sobrevivência e a pressão de predação devem ser medidas no campo para resolver esta controvérsia. Ao incorporar todos esses fatores sob condições naturais, nossos resultados sugerem fortemente que apenas a avaliação da taxa de autotomia é insuficiente para avaliar a pressão de predação. O sistema do estudo Takydromus estabelece uma estrutura para o estudo de longo prazo da autotomia e predação e fornece uma resposta satisfatória a este debate de longa duração.

Conclusão

Nosso estudo encontrou evidências claras para responder perguntas de longa duração sobre a autotomia caudal. Os grandes predadores (ou seja, as garças-grandes do gado) causam mortalidade direta, enquanto que os pequenos predadores (ou seja, os shrikes e os peneireiros) promovem tanto a autotomia quanto a mortalidade. Houve um grave custo de sobrevivência da perda de cauda em T. viridipunctatus, particularmente nos machos durante a época de reprodução, o que levou a um decréscimo superior a 30% na sobrevivência. A diferença relacionada com o sexo no impacto da perda da cauda realçou ainda mais a importância dos custos de reprodução nesta espécie sexualmente dicromática. Mais importante, o risco de mortalidade diminuiu drasticamente após a regeneração da cauda, demonstrando o benefício desta resposta energeticamente dispendiosa e explicando melhor a manutenção desta característica como uma estratégia evolutiva benéfica para as interacções predador-presa a longo prazo.

Acessibilidade dos dados

Dados disponíveis no Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Contribuições dos autores

Interesses concorrentes

Nós declaramos que não temos interesses concorrentes.

Funding

Esta experiência foi apoiada pelo Ministério da Ciência e Tecnologia, Taiwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 e MOST 102-2621-B-003-003-MY3) e foi realizada de acordo com a Lei de Conservação da Vida Selvagem em Taiwan.

Footnotes

Electronic supplementary material is available online at https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.