Microorganismele care oxidează amoniacul: actori cheie în promovarea creșterii plantelor
Microorganismele care oxidează amoniacul: actori cheie în promovarea creșterii plantelor
Adenike Eunice Amoo1 și Olubukola Oluranti Babalola1*
1FSecuritate și siguranță alimentară, Facultatea de Științe Naturale și Agricole, Universitatea de Nord-Vest, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, Africa de Sud. *Autor corespondent: [email protected]
Abstract
Nitrogenul (N) este cel mai important nutrient mineral necesar plantelor. Deși unele plante pot utiliza direct N, amoniul (NH4+) și nitratul (NO3-) sunt singurele forme de N care pot fi utilizate de majoritatea plantelor. Bacteriile care oxidează amoniacul (AOB) și archaea care oxidează amoniacul (AOA) sunt factorii cheie care sunt responsabili de transformarea N în forme utilizabile. Datorită importanței oxidanților de amoniac (AO), factorii care afectează abundența și activitatea acestora au reprezentat un obiectiv major de cercetare de-a lungul anilor. Această trecere în revistă se concentrează pe diversitatea AOs, pe factorii care afectează abundența și activitatea lor în diferite tipuri de sol și pe mecanismul de nitrificare. Abiotic, amoniac, biotic, diversitate, nitrificare, azot
1. Introducere
Amoniacul se găsește în mod natural în mediul înconjurător și poate fi găsit în sol, unde este o sursă importantă de azot pentru plante. Amoniul nu se acumulează în mod obișnuit în soluri deoarece este transformat rapid de către microbii din sol. Amoniacul și amoniul sunt substraturi energetice primare și sunt surse importante de azot pentru microorganismele din sol (Daebeler et al., 2014). Oxidarea amoniacului sau a amoniului de către organisme este cunoscută sub numele de nitrificare, iar microorganismele care sunt asociate cu rizosfera plantelor prosperă în filosferă. Aceste organisme trăiesc în interiorul plantelor ca endofite, pe suprafețele plantelor ca epifite și în solurile din jurul rădăcinilor. Ele pot fi benefice, dăunătoare sau nocive pentru creșterea și dezvoltarea plantelor. Cu toate acestea, este demn de remarcat faptul că cele mai multe dintre diferitele microorganisme care colonizează plantele urmează un stil de viață comensal (Knief, 2014). Microorganismele din sol sunt cele care contribuie cel mai mult la diversitatea ecosistemelor terestre și sunt principalii controlori ai aproape tuturor ciclurilor biogeochimice globale. Ele sunt esențiale în menținerea sănătății plantelor prin rolurile lor în ciclul nutrienților și relațiile cu alte organisme (Hassan et al., 2015).
Nitrificarea descrie oxidarea amoniului (NH4+) sau a amoniacului (NH3) în nitrat de către organismele vii și este o activitate primară în cadrul ciclului azotului (N). Oxidarea amoniului în nitrat este un proces în două etape care implică transformarea amoniacului sau a amoniului în nitriți și transformarea nitriților în nitrați. Prima etapă de nitrificare și cea care limitează rata de nitrificare este oxidarea amoniacului în nitriți. S-a crezut că acest proces este controlat exclusiv de bacteriile oxidante de amoniac (AOB), care au fost izolate pentru prima dată în secolul al XIX-lea (Prosser și Nicol, 2012). Descoperirea recentă a archaea care oxidează amoniacul a contestat această noțiune (Könneke et al., 2005). În prima etapă a nitrificării, amoniacul este transformat în hidroxilamină de către enzima amoniac monooxigenază. Hidroxilamina este apoi transformată în nitrit de către enzima hidroxilamină oxidoreductază. Bacteriile oxidante de nitriți care produc enzima nitrit oxidoreductază ajută la conversia nitriților în nitrați (Kowalchuk și Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) au raportat că archaea oxidantă de amoniac (AOA) era mai abundentă decât bacteriile oxidante de amoniac în diferite soluri europene. Acesta a fost primul studiu care a dezvăluit importanța AOA în oxidarea amoniacului, iar în ultimii ani diferite studii au arătat importanța AOA în oxidarea amoniacului din sol.
Importanța azotului pentru plante nu poate fi subliniată prea mult. Este cel mai esențial nutrient necesar pentru plante, deoarece este un component al acizilor nucleici, care alcătuiesc ADN-ul tuturor organismelor. Este, de asemenea, o componentă a clorofilei care este utilizată pentru fotosinteză. Acesta controlează în mare măsură randamentul câmpurilor, modelul de creștere a plantelor și compoziția chimică a acestora (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). Nu toate plantele sunt capabile să utilizeze direct azotul atmosferic, iar majoritatea sunt capabile să utilizeze doar forme anorganice de azot, cum ar fi amoniul și nitratul. Deși este prezent doar în mod tranzitoriu în sol, nitratul este o formă crucială de azot care poate fi asimilată de plante (Crawford, 1995). Oxidarea amoniacului de către microbi este de mare importanță, deoarece oxidanții de amoniac sunt responsabili pentru producerea a aproximativ 10 kg N/ha de nitrat, ceea ce reprezintă aproximativ 90% din aportul anual de azot fix (Smith et al., 1998).
Funcția microbilor care oxidează amoniacul nu poate fi supraestimată în soluri. Această trecere în revistă se concentrează asupra factorilor care afectează abundența și activitatea microbilor care oxidează amoniacul și discută importanța microbilor care oxidează amoniacul în nitrificarea în diferite tipuri de sol.
2. Nitrificarea autotrofă
Nitrificarea în sol este controlată de microorganismele nitrificatoare autotrofe (arheale și bacteriene care oxidează amoniacul) (Prosser și Nicol, 2012). Oxidarea amoniacului/amoniului de către microorganismele autotrofe este un proces în două etape care implică transformarea amoniului de către amoniac monooxigenază în hidroxilamină (NH2OH), care este ulterior transformată în NO2- de către hidroxilamină oxidoreductaza (De Boer și Kowalchuk, 2001). Nitrificarea chemolithoautotrofică este limitată la un grup relativ restrâns de microorganisme (Head et al., 1993). Amoniac monooxigenaza (amo) este principala enzimă responsabilă de nitrificarea chemolithoautotrofică. Amoniac monooxigenaza este o enzimă legată de membrană care are trei subunități, amoA, amoB și amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). Gena amoA, care este un semn metabolic distinctiv al microorganismelor nitrificatoare autotrofe, a fost utilizată ca indicator molecular în microbiologia mediului (Stahl și de la Torre, 2012).
3. Nitrificarea heterotrofă
S-a susținut că apariția nitrificării în solurile cu un pH scăzut este un indiciu al nitrificării heterotrofe (Zhang et al., 2015). Cu toate acestea, De Boer și Kowalchuk (2001)au raportat că nitrificatorii autotrofi toleranți la acizi ar putea juca, de asemenea, astfel de roluri. Atât substraturile organice, cât și cele anorganice pot fi utilizate de nitrificatorii heterotrofi. Este posibil ca indicatorii reali ai nitrificării heterotrofe să fi fost înțeleși greșit, deoarece unii nitrificatori heterotrofi au, de asemenea, capacități de denitrificare și acumulează puțin sau deloc nitrat (Matheson et al., 2003). Stutzer și Hartleb (1896)au investigat și au dat seama de o ciupercă care avea capacitatea de a produce nitrat. Multe alte organisme heterotrofe au fost ulterior implicate în oxidarea diferiților compuși de azot în cultură (Schimel et al., 1984). Diferite studii au demonstrat importanța nitrificării heterotrofe. Nitrificarea realizată de heterotrofe diferă izbitor de nitrificarea autotrofă, deoarece nu este asociată cu creșterea celulară (Zhang et al., 2015).
4. Diversitatea oxidanților de amoniac
Numeroase microorganisme, inclusiv bacterii, archaea și chiar ciuperci, au capacități de oxidare a amoniacului. AOB sunt larg răspândite în sol. Conversia amoniacului în nitriți, care este prima etapă și cea care limitează viteza de nitrificare, este controlată de AOB chemolithoautotrofe, iar aceste organisme au capacitatea de a utiliza eficient acest proces ca unică sursă de energie (Matsuno et al., 2013). Diverse bacterii au fost raportate ca oxidanți ai amoniacului, inclusiv Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012)și Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Genurile Nitrosomonas și Nitrosospira sunt membre ale unui grup monofiletic din subdiviziunea β a Proteobacteria (Matsuno et al., 2013). Genul Nitrosococcus aparține subdiviziunii γ a Proteobacteriilor, iar membrii acestui gen oxidează amoniacul doar în mediile marine (Teske et al., 1994). Paracoccus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha și Alcaligenes faecalis sunt bacterii nitrificatoare heterotrofe (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).
Prezența genei amoA în specia necultivată Crenarchaeotaa fost pusă în evidență prin studii metagenomice complementare de apă de mare (Venter et al., 2004) și sol (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, care a fost izolat din substratul stâncos al unui acvariu marin tropical, a fost primul AOA identificat. Acesta este primul nitrificator arheal chemolithoautotrofic identificat și primul mezofil identificat în grupul marin I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). AOA sunt membri ai unui nou phylum Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). Ei au fost identificați pentru prima dată ca membri ai Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Printre alți nitrificatori arheali se numără Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum și Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Se credea că nitrificarea a fost provocată doar de bacterii și archaea. Cu toate acestea, unele ciuperci, inclusiv Aspergillus flavus, Penicillium și Absidia cylindrospora, au fost implicate în acest proces (Zhu et al., 2015).
4.1. Mecanismul de oxidare a amoniacului de către microorganismele care oxidează amoniacul
Nitrificarea este împărțită în două procese, nitritarea și nitratarea. Nitritarea este prima etapă a nitrificării și poate fi împărțită în trei etape: (1) oxidarea amoniacului în hidroxilamină, care are loc cu ajutorul enzimei amoniac monooxigenază (amo); (2) reducerea hidroxilaminei în nitriți; și (3) conversia electronilor, a ionilor liberi de hidrogen și a oxigenului în apă. Nitritarea duce la acidificarea mediului.
Nitritarea este a doua etapă a nitrificării, iar în acest proces este implicată enzima nitrit oxidoreductază, produsă de bacteriile nitrito-oxidante (NOB). Nitratarea este împărțită în două etape: (1) oxidarea nitriților în nitrați de către enzima nitrit oxidoreductază; și (2) asamblarea oxigenului, protonilor și electronilor în apă. Atunci când rata de nitritare este mai rapidă decât cea de nitratare, nitriții se acumulează și duc la proliferarea protoxidului de azot. Atunci când nitratarea este mai rapidă, se produce doar o cantitate mică de nitriți (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Figura 1)
Figură 1. Mecanismul de nitrificare
4.2. Funcția și activitatea microbilor care oxidează amoniacul în diferite tipuri de sol
Diversitatea microorganismelor din sol este extrem de mare, iar structura, creșterea și activitatea comunităților microbiene din soluri pot fi evaluate în funcție de factori biotici și abiotici. În diferite sisteme de sol, modularea factorilor de mediu determină schimbări în comunitățile de microbi care oxidează amoniacul (Shen et al., 2012).
4.2.1. pH
Diferiți factori, cum ar fi schimbările în utilizarea terenurilor, depunerea de acizi și incendiile, influențează în mod semnificativ pH-ul solurilor. Comunitățile microbiene, precum și ciclurile biogeochimice pe care acestea le mediază, sunt afectate în mod semnificativ de pH-ul solului. Ciupercile se dezvoltă mai bine decât bacteriile în solurile cu pH scăzut, iar pH-ul solului influențează în mare măsură diversitatea bacteriilor și structura comunității. Studii anterioare au arătat că structura comunității de microbi care oxidează amoniacul este puternic influențată de pH (Zhang et al., 2012). Astfel, pH-ul solului este un indicator al abundenței relative a microorganismelor care oxidează amoniacul prezente în soluri, fiind singura proprietate a solului care are capacitatea de a face acest lucru (Prosser și Nicol, 2012).
Ph-ul solului este scăzut pentru aproximativ 30% din suprafața totală a terenurilor din lume, iar aproximativ 54% din terenurile potrivite pentru cultivarea culturilor din lume au un sol acid (Che et al., 2015). Ca urmare a concentrațiilor scăzute de nitrați în solurile acide (pH-ul apei < 5), la începutul secolului XX se credea că nitrificarea nu are loc în astfel de soluri (Noyes și Conner, 1919). La mijlocul secolului al XX-lea, a devenit cunoscut faptul că nitrificarea ar putea avea loc în astfel de soluri și că pH-ul scăzut al solului nu împiedică activitățile microorganismelor nitrificatoare (Robertson, 1982). Cu toate acestea, în solurile acidificate, intensitatea nitrificării este mai mică decât cea care poate fi atinsă în solurile cu valori mai ridicate ale pH-ului (Yao et al., 2011). O scădere a disponibilității NH3 determină o scădere exponențială a pH-ului solului (De Boer și Kowalchuk, 2001). În plus, fertilitatea solurilor acide este scăzută din cauza existenței metalelor toxice și a lipsei de nutrienți, ceea ce poate influența microorganismele nitrificatoare din sol (AOB și AOA). Există excepții de la această generalizare (Yao et al., 2011)care pot fi atribuite faptului că organismele nitrificatoare tolerante la acizi pot fi active atât în solurile cu valori ridicate, cât și în cele cu valori scăzute ale pH-ului, în timp ce acele organisme care nu sunt tolerante la acizi funcționează doar în solurile cu un pH mai ridicat.
Studii recente au arătat că AOA sunt cei mai activi oxidanți de amoniac în solurile acide, chiar dacă au fost sugerate diferite mecanisme pentru activitatea AOB în astfel de medii (Zhang et al., 2012). Diverse studii au cuantificat importanța comparativă a nitrificării heterotrofe și autotrofe în solurile forestiere sau de pășune cu pH scăzut. (Tabelul 1)
Tabelul 1: Efectul pH-ului asupra populației microbiene nitrificatoare în diferite tipuri de soluri
Diverse mecanisme prin care pH-ul solului afectează activitatea și creșterea grupurilor funcționale de microbi au fost stabilite printr-o combinație de studii fiziologice și de microcosmosuri de sol (Nicol et al., 2008, De Boer și Kowalchuk, 2001).
4.2.2.2. Biodisponibilitatea nutrienților
Activitatea microorganismelor nitrificatoare poate fi restricționată de disponibilitatea unei game limitate de substraturi și este o caracteristică semnificativă care controlează nitrificarea heterotrofă (Zhang et al., 2014). Există două căi prin care are loc producția de nitrat din amoniac în sol, fie prin acțiunea nitrificatorilor chemoautotrofi, fie prin nitrificarea heterotrofă, care este controlată de bacterii sau ciuperci nitrificatoare heterotrofe (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). În funcție de disponibilitatea substraturilor în sol, nitrificatorii fungici au capacitatea de a trece la alte căi de nitrificare (Aarnio și Martikainen, 1992). Contribuția nitrificării heterotrofe poate fi determinată de raportul C/N al substratului de N. Deținerea unui raport C/N ridicat de către compușii organici de N, care intensifică biodisponibilitatea C, poate stimula creșterea bacteriilor heterotrofe, ceea ce duce la inhibarea și deplasarea creșterii bacteriilor nitrificatoare și a activității nitrificatorilor autotrofi. Inhibarea concurenței microbiene este o posibilă consecință a producerii de subproduse de către nitrificatorii fungici. Substraturile anorganice și organice pot fi utilizate în mod eficient ca surse de nitrificare. Compușii de azot din diferite surse pot funcționa ca substraturi pentru nitrificarea heterotrofă. Compușii organici de azot au fost utilizați ca substraturi pentru nitrificarea heterotrofă în solurile acide (Zhang et al., 2014).
Substratele din sol sunt factori determinanți pentru vegetația care poate fi găsită într-o anumită zonă. Eficiența de resorbție a N a diferitelor tipuri de vegetație este diferită și, din acest motiv, diferite grupuri de plante au concentrații diferite de N și rapoarte C/N diferite. Populația de plante dintr-o anumită localitate influențează activitățile microorganismelor prezente în sol și ciclul nutrienților (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).
S-a susținut că influența și disponibilitatea substraturilor asupra nitrificării sunt mai importante decât pH-ul. Adăugarea de substraturi în diferite tratamente poate provoca modificări notabile ale pH-ului solului. De exemplu, Zhang et al. (2014)au raportat modificări semnificative ale pH-ului solului după adăugarea de substraturi. Concentrațiile scăzute de amoniu pot restrânge creșterea AOA sau pot face ca concentrația de N din ecosisteme să fie scăzută (Könneke et al., 2005). Cererea de NH3 pentru creșterea microbiană diferă între AOA și AOB. Abundența AOB scade odată cu adâncimea solului, în timp ce AOA prezintă puține variații (Leininger et al., 2006). Se crede că creșterea AOB este susținută atunci când condițiile de sol sunt fertile, în timp ce AOA au o preferință pentru mediile oligotrofe sau cele cu fertilitate scăzută (Erguder et al., 2009). AOB se dezvoltă în condiții de disponibilitate ridicată a NH3, în timp ce AOA preferă condițiile de NH3 scăzut (Di et al., 2010). Răspunsul nitrificării la disponibilitatea de NH4+ poate fi stabilit prin cinetica Michaelis-Menten, iar acest model a fost utilizat pentru a caracteriza unii nitrificatori din sol (Stark și Firestone, 1996).
4.2.3. Temperatura
Microorganismele din sol sunt foarte receptive la temperaturi ridicate. Activitatea microbiană crește, în general, odată cu creșterea temperaturii în intervalul tipic de temperatură ambientală (Gilliam et al., 2015). sensibilitatea mineralizării materiei organice din sol la temperatură este afectată de tipul și disponibilitatea substratului (von Lützow și Kögel-Knabner, 2009). Temperatura solului poate avea un impact asupra cantității de azot care este prezentă în sol pentru utilizarea de către plante și determină soarta acestui azot (Thangarajan et al., 2015). Temperatura este un factor determinant al modului în care funcționează procesele biologice care sunt implicate în transformarea azotului din soluri. La fel ca toate celelalte microorganisme, nitrificatorii răspund la schimbările de temperatură, iar rata de nitrificare în sol este influențată în mare măsură de temperatură. La temperaturi ale solului mai mici de 10°C, apariția amonificării în locul nitrificării este mai mare (Emmer și Tietema, 1990). Din cauza impactului diferitelor comunități microbiene asupra nitrificării, impactul temperaturii asupra diferitelor orizonturi de sol ar putea fi diferit (Schütt et al., 2014).
Ecuația Arrhenius sau funcția Q10 poate descrie rata de mineralizare a azotului ca răspuns la temperatură (Kladivko și Keeney, 1987). Răspunsul nitrificării la temperatură este corelat cu zonele climatice (Malhi și McGill, 1982). Condițiile climatice din regiunile mai calde susțin nitrificarea cu o temperatură optimă de 35°C, iar procesul are loc în continuare la temperaturi de până la 50°C (Myers, 1975). Este posibil ca modelele globale de stocare a azotului din sol și stabilitatea materiei organice din sol să nu fie singurii factori determinanți pentru modul în care mineralizarea azotului din sol răspunde la schimbările climatice. Legătura dintre recalcitranța materiei organice și funcția de răspuns la temperatură ar putea fi, de asemenea, un factor (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002)au investigat variația dintre soluri în ceea ce privește răspunsul la temperatură al mineralizării nete a azotului și al nitrificării. Aceștia au raportat că climatul regional determină relația dintre temperatură și oxidarea amoniacului. Thangarajan et al. (2015)au studiat influența temperaturii asupra transformării azotului între sursele de azot organic și anorganic. Ei au raportat că 2 4°C este temperatura optimă în toate solurile studiate, cu excepția unuia. Studiul lor a demonstrat o legătură între temperatura optimă pentru nitrificare și condițiile de mediu. În plus, experimentele în microcosmos realizate de Tourna et al. (2008) au demonstrat că structura comunității de oxidanți arheali ai amoniacului s-a accentuat odată cu creșterea temperaturilor de incubare.
În ecosistemele de latitudine și altitudine ridicată, procesele din sezonul rece contribuie semnificativ la mineralizarea anuală a azotului din sol (Schütt et al., 2014). Deși bacteriile nitrificatoare autotrofe nu se dezvoltă la temperaturi scăzute (Cookson et al., 2002), activitatea microbiană din sol poate oferi o evidență satisfăcătoare a mineralizării nete a azotului (30 %) pe tot parcursul anului, deoarece microorganismele rămân active din punct de vedere fiziologic în peliculele de apă neînghețate (Kielland et al., 2006). Folosind metode microbiologice și moleculare, Schadt et al. (2003) au raportat că vârful biomasei microbiene din solul tundrei are loc atunci când acesta se află sub zăpadă. S-a demonstrat că anabolismul și catabolismul persistă între -4 și +9 °C, iar aceste procese pot duce la o expansiune a cererii microbiene de azot, în special în solurile boreale (Drotz et al., 2010). La temperaturi sub 5 °C, intensitatea activității microorganismelor din solurile temperate poate scădea (Pietikäinen et al., 2005). Cu toate acestea, Schütt et al. (2014) au raportat observarea nitrificării brute la temperaturi scăzute (-4 – 8°C), sugerând că microorganismele nitrificatoare sunt funcționale la astfel de temperaturi.
Temperatura optimă pentru activitatea de nitrificare a oxidanților de amoniac a fost raportată de diferite studii, variind între 20 – 37°C (Stark, 1996). Justice și Smith (1962)au raportat că rata de nitrificare la 25°C a fost mai mare decât la 35°C.
4.2.4. Conținutul de apă din sol
În multe medii, activitatea microorganismelor poate fi limitată de umiditate, deoarece are loc o reducere a activității enzimatice la mulți microbi atunci când accesibilitatea apei este scăzută (Stark și Firestone, 1995). Umiditatea este un factor de mediu important care influențează mineralizarea azotului în sol prin efectul său asupra accesibilității substraturilor pentru nitrificatori, având un impact asupra fiziologiei și metabolismului acestora (Norton și Stark, 2011, Marcos et al., 2016). Ratele de nitrificare netă devin ridicate odată cu creșterea conținutului de apă din sol. Cu toate acestea, excesul de apă din soluri duce, de asemenea, la limitarea oxigenului, ceea ce reduce rata de nitrificare (Norton și Stark, 2011). Atunci când solul este uscat, peliculele de apă prezente în porii solului devin subțiri, ceea ce inhibă deplasarea substraturilor către nitrificatori (Stark și Firestone, 1995). Relația dintre umiditate și producția de nitrați în sol este puternică și pozitivă, deoarece, deși nitrificarea este un proces aerob, metabolismul microbian și difuzarea substraturilor sunt îmbunătățite de umiditatea solului (Osborne et al., 2016). Oxidanții de amoniac sunt afectați în mod negativ de apa limitată din sol în mai multe moduri. De exemplu, celulele microbiene sunt limitate în ceea ce privește cantitatea de amoniac disponibil; creșterea și metabolismul celulelor microbiene sunt afectate în mod negativ din cauza concentrațiilor crescute de solut; iar activitatea microbiană devine scăzută deoarece potențialul intracelular de apă este, de asemenea, redus (Hu et al., 2015). Mai multe studii au arătat o creștere a abundenței genei amoA ca răspuns la apa din sol (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)
5. Concluzii
Amonia este omniprezentă în natură și este un substrat utilizat pentru a produce nitrați. Bacteriile și archaea care oxidează amoniacul sunt principalii actori care participă la conversia amoniacului în nitrați. Nitratul este singura formă de azot care poate fi utilizată de majoritatea plantelor. Unii factori, cum ar fi pH-ul, disponibilitatea substratului, temperatura și conținutul de umiditate, pot îngreuna activitatea și pot determina abundența oxidanților de amoniac. Pentru a obține un randament și o creștere optimă a plantelor, acești factori trebuie luați în considerare și optimizați.
Multe lucruri rămân de descoperit în ceea ce privește oxidanții de amoniac. Cultivarea diferiților oxidanți de amoniac eficienți și utilizarea unui consorțiu de astfel de microbi pentru a crește producția de nitrați reprezintă un domeniu de cercetare care ar trebui studiat în mod activ. De asemenea, ar trebui cercetate modalități mai eficiente de reducere a pierderilor de nitrați din sol.
Mulțumiri
AEA ar dori să mulțumească Universității de Nord-Vest pentru bursa postuniversitară. Această lucrare se bazează pe cercetările susținute de Fundația Națională de Cercetare din Africa de Sud (Granturi Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).
Aarnio, T., Martikainen, P. 1992. Nitrificarea în solul forestier după refertilizarea cu uree sau uree și diciandiamidă. Biologia și biochimia solului. 24, 951-954.
Adair, K.L., Schwartz, E. 2008. Dovezi că archaea care oxidează amoniacul este mai abundentă decât bacteriile care oxidează amoniacul în solurile semiaride din nordul Arizonei, SUA. Microbial Ecology. 56, 420-426.
Auyeung, D., Martiny, J.B., Dukes, J.S. 2015. Cinetica de nitrificare și comunitatea de oxidare a amoniacului răspund la încălzirea și la modificarea precipitațiilor. Ecosphere. 6, 1-17.
Baolan, H., Shuai, L., Wei, W., Lidong, S., Liping, L., Weiping, L., Guangming, T., Xiangyang, X., Ping, Z. 2014. Segregarea nișei dominate de Ph a microorganismelor care oxidează amoniacul în solurile agricole chinezești. FEMS Microbiology Ecology. 90, 290-299.
Bosco, T., Bertiller, M.B., Carrera, A.L. 2015. Condițiile de micro-mediu afectează apariția răsadurilor de ierburi și arbuști în zonele denudate din Monte Patagonian arid, Argentina. Flora-Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants. 210, 66-71.
Brochier-Armanet, C., Boussau, B., Gribaldo, S., Forterre, P. 2008. Mesophilic Crenarchaeota: propunere pentru un al treilea phylum arheal, Thaumarchaeota. Nature Reviews Microbiologie. 6, 245-252.
Buday, J., Drtil, M., Hutnan, M., Derco, J. 2000. Inhibarea substratului și a produsului de nitrificare. Chem. Papers. 53, 379-383.
Che, J., Zhao, X.Q., Zhou, X., Jia, Z.J., Shen, R.F. 2015. Nitrificarea solului cu ph ridicat a fost asociată cu bacterii oxidante de amoniac mai degrabă decât cu archaea în solurile acide. Applied Soil Ecology. 85, 21-29.
Cookson, W., Cornforth, I., Rowarth, J. 2002. Efectele temperaturii de iarnă a solului (215 ºC) asupra transformărilor azotului în solurile cu îngrășăminte verzi de trifoi amendate sau neamestecate; un studiu de laborator și de câmp. Biologia și biochimia solului. 34, 1401-1415.
Crawford, N.M. 1995. Nitratul: nutrient și semnal pentru creșterea plantelor. The Plant Cell. 7, 859.
Crovadore, J., Calmin, G., Cochard, B., Chablais, R., Grizard, D., Berthon, J.Y., Lefort, F. 2015. Secvența întregului genom al tulpinii Pseudomonas putida UASWS0946, o bacterie nitrificatoare foarte tolerantă la amoniac, izolată din granule aerobe de nămol de epurare. Anunțuri privind genomul. 3, e01153-15.
Daebeler, A., Bodelier, P.L., Yan, Z., Hefting, M.M., Jia, Z., Laanbroek, H.J. 2014. Interacțiunile dintre Thaumarchaea, Nitrospira și metanotrofi modulează nitrificarea autotrofă în solul de pajiști vulcanice. The ISME Journal. 8, 2397-2410.
Dalias, P., Anderson, J.M., Bottner, P., Coûteaux, M.M. 2002. Răspunsurile la temperatură ale mineralizării nete a azotului și nitrificării în solurile pădurilor de conifere incubate în condiții standard de laborator. Biologia și biochimia solului. 34, 691-701.
De Boer, W., Kowalchuk, G. 2001. Nitrificarea în solurile acide: micro-organisme și mecanisme. Biologia și biochimia solului. 33, 853-866.
De La Torre, J.R., Walker, C.B., Ingalls, A.E., Könneke, M., Stahl, D.A. 2008. Cultivarea unui arheon termofil de oxidare a amoniacului care sintetizează crenarchaeol. Environmental Microbiology. 10, 810-818.
Di, H.J., Cameron, K.C., Podolyan, A., Robinson, A. 2014. Efectul stării de umiditate a solului și al unui inhibitor de nitrificare, diciandiamida, asupra creșterii oxidanților de amoniac și a denitrificatorilor și a emisiilor de protoxid de azot într-un sol de pășune. Soil Biology and Biochemistry (Biologia și biochimia solului). 73, 59-68.
Di, H.J., Cameron, K.C., Shen, J.P., Winefield, C.S., O’Callaghan, M., Bowatte, S., He, J.Z. 2010. Bacteriile și archaea care oxidează amoniacul cresc în condiții contrastante de azot din sol. FEMS Microbiology Ecology. 72, 386-394.
Drotz, S.H., Sparrman, T., Nilsson, M.B., Schleucher, J., Öquist, M.G. 2010. Atât activitatea microbiană heterotrofă catabolică, cât și cea anabolică continuă în solurile înghețate. Proceedings of the National Academy of Sciences. 107, 21046-21051.
Emmer, I., Tietema, A. 1990. Transformări ale azotului în funcție de temperatură în litiera forestieră acidă de stejar și fag din Olanda. Plant and Soil. 122, 193-196.
Erguder, T.H., Boon, N., Wittebolle, L., Marzorati, M., Verstraete, W. 2009. Factorii de mediu care modelează nișele ecologice ale archaea care oxidează amoniacul. FEMS Microbiology Reviews. 33, 855-869.
Gilliam, F.S., Galloway, J.E., Sarmiento, J.S. 2015. Variația cu aspectul pantei în efectele temperaturii asupra mineralizării azotului și nitrificării în solul mineral al pădurilor mixte de foioase. Canadian Journal of Forest Research. 45, 958-962.
Hassan, W., Hussain, M., Bashir, S., Shah, A., Bano, R., David, J. 2015. ACC-deaminaza și/sau rizobacteriile fixatoare de azot și creșterea grâului (Triticum Aestivum L.). Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 232-248.
Head, I.M., Hiorns, W.D., Embley, T.M., Mccarthy, A.J., Saunders, J.R. 1993. Filogenia bacteriilor autotrofe care oxidează amoniacul, determinată prin analiza secvențelor genei ARN ribozomal 16S. Microbiology. 139, 1147-1153.
Hu, H.W., Macdonald, C.A., Trivedi, P., Holmes, B., Bodrossy, L., He, J.Z., Singh, B.K. 2015. Adaosul de apă reglează activitatea metabolică a oxidanților de amoniac care răspund la perturbările de mediu în ecosistemele subumede uscate. Microbiologia mediului. 17, 444-461.
Justice, J.K., Smith, R. 1962. Nitrificarea sulfatului de amoniu într-un sol calcaros, așa cum este influențată de combinațiile de umiditate, temperatură și niveluri de azot adăugat. Revista Societății de Știința Solului din America. 26, 246-250.
Kielland, K., Olson, K., Ruess, R.W., Boone, R.D. 2006. Contribuția proceselor de iarnă la fluxul de azot din sol în ecosistemele forestiere din taiga. Biogeochimie. 81, 349-360.
Kladivko, E.J., Keeney, D.R. 1987. Mineralizarea azotului din sol așa cum este afectată de interacțiunile dintre apă și temperatură. Biologia și fertilitatea solurilor. 5, 248-252.
Knief, C. 2014. Analiza interacțiunilor dintre microbii plantelor în era tehnologiilor de secvențiere de generație următoare. Frontiere în știința plantelor. 5, 216.
Könneke, M., Bernhard, A.E., José, R., Walker, C.B., Waterbury, J.B., Stahl, D.A. 2005. Izolarea unui arheon marin autotrof care oxidează amoniacul autotrofic. Nature. 437, 543-546.
Kowalchuk, G.A., Stephen, J.R. 2001. Bacteriile care oxidează amoniacul: un model pentru ecologia microbiană moleculară. Recenzii anuale în microbiologie. 55, 485-529.
Leininger, S., Urich, T., Schloter, M., Schwark, L., Qi, J., Nicol, G., Prosser, J., Schuster, S., Schleper, C. 2006. Archaea predomină printre procariotele care oxidează amoniacul în soluri. Nature. 442, 806-809.
Lobos Ortega, I., Alfaro, M., Martinez-Lagos, J. 2016. Contribuția azotului din sol la pajiști și implicațiile sale pentru eficiența utilizării azotului. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 310-322.
Malhi, S., Mcgill, W. 1982. Nitrificarea în trei soluri din Alberta: efectul temperaturii, umidității și concentrației substratului. Biologia și biochimia solului. 14, 393-399.
Marcos, M.S., Bertiller, M.B., Cisneros, H.S., Olivera, N.L. 2016. Schimbarea bacteriilor de nitrificare și de oxidare a amoniacului ca răspuns la umiditatea solului și la calitatea litierei de plante în solurile aride din Munții Patagoniei. Pedobiologia. 59, 1-10.
Matheson, F., Nguyen, M., Cooper, A., Burt, T. 2003. Ratele de transformare a azotului pe termen scurt în solul zonelor umede riverane determinate cu azot-15. Biology and Fertility of Soils (Biologia și fertilitatea solurilor). 38, 129-136.
Matsuno, T., Horii, S., Sato, T., Matsumiya, Y., Kubo, M. 2013. Analysis of nitrification in agricultural soil and improvement of nitrogen circulation with autotrophic ammonia-oxidizing bacteria. Biochimie aplicată și biotehnologie. 169, 795-809.
Mørkved, P.T., Dörsch, P., Bakken, L.R. 2007. The N2O product ratio of nitrification and its dependence on long-term changes in soil ph. Soil Biology and Biochemistry, 39, 2048-2057.
Myers, R. 1975. Efectele temperaturii asupra amonificării și nitrificării într-un sol tropical. Biologia și biochimia solului. 7, 83-86.
Nicol, G.W., Leininger, S., Schleper, C., Prosser, J.I. 2008. The influence of soil pH on the diversity, abundance and transcriptional activity of ammonia oxidizing archaea and bacteria. Microbiologia mediului. 10, 2966-2978.
Norton, J.M., Stark, J.M. 2011. Reglarea și măsurarea nitrificării în sistemele terestre. Methods in Enzymology (Metode în enzimologie). 486, 343-368.
Noyes, H., Conner, S. 1919. Nitrații, nitrificarea și conținutul bacterian a cinci soluri acide tipice, așa cum sunt afectate de var, îngrășăminte, culturi și umiditate. Jurnalul de cercetare agricolă. 16, 27-60.
Osborne, B.B., Baron, J.S., Wallenstein, M.D. 2016. Controalele de umiditate și temperatură asupra nitrificării diferă între comunitățile de oxidanți de amoniac din trei habitate de soluri alpine. Frontierele științei pământului. 10, 1-12.
Philips, S., Wyffels, S., Sprengers, R., Verstraete, W. 2002. Nitrificarea/denitrificarea autotrofică limitată de oxigen de către oxidanții de amoniac permite o mișcare ascendentă spre condiții mai favorabile. Microbiologie aplicată și biotehnologie. 59, 557-566.
Pietikäinen, J., Pettersson, M., Bååth, E. 2005. Compararea efectelor temperaturii asupra respirației solului și a ratelor de creștere bacteriană și fungică. FEMS Microbiology Ecology. 52, 49-58.
Post, W.M., Pastor, J., Zinke, P.J., Stangenberger, A.G. 1985. Modele globale de stocare a azotului din sol. Nature. 317, 613-616.
Prosser, J.I., Nicol, G.W. 2012. Archaeal and bacterial ammonia-oxidisers in soil: the quest for niche specialisation and differentiation. Tendințe în microbiologie. 20, 523-531.
Robertson, G. 1982. Nitrificarea în ecosistemele forestiere. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 296, 445-457.
Rumpel, C., Crème, A., Ngo, P., Velásquez, G., Mora, M., Chabbi, A. 2015. Impactul gestionării pășunilor asupra ciclurilor biogeochimice care implică carbon, azot și fosfor. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 353-371.
Sayavedra-Soto, L., Hommes, N., Alzerreca, J., Arp, D., Norton, J.M., Klotz, M. 1998. Transcripția genelor amoc, amoa și amob în Nitrosomonas europaea și Nitrosospira sp. Npav. FEMS Microbiology Letters. 167, 81-88.
Schadt, C.W., Martin, A.P., Lipson, D.A., Schmidt, S.K. 2003. Dinamica sezonieră a unor neamuri fungice necunoscute anterior în solurile de tundră. Science. 301, 1359-1361.
Schimel, J.P., Firestone, M.K., Killham, K.S. 1984. Identificarea nitrificării heterotrofe într-un sol de pădure din Sierran. Microbiologie aplicată și de mediu. 48, 802-806.
Schütt, M., Borken, W., Spott, O., Stange, C.F., Matzner, E. 2014. Sensibilitatea la temperatură a mineralizării C și N în solurile forestiere temperate la temperaturi scăzute. Soil Biology and Biochemistry (Biologia și biochimia solului). 69, 320-327.
Shen, J.P., Zhang, L.M., Di, H.J., He, J.Z. 2012. O trecere în revistă a bacteriilor și archaea care oxidează amoniacul în solurile chinezești. Frontiere în microbiologie. 3, 1-7.
Smith, R.L., Smith, T.M., Thomas, M.S. 1998. Elemente de ecologie.
Stahl, D.A., De La Torre, J.R. 2012. Fiziologia și diversitatea archaea care oxidează amoniacul. Revistă anuală de microbiologie. 66, 83-101.
Stark, J.M. 1996. Modelarea răspunsului la temperatură al nitrificării. Biogeochimie. 35, 433-445.
Stark, J.M., Firestone, M.K. 1995. Mecanisme pentru efectele umidității solului asupra activității bacteriilor nitrificatoare. Microbiologie aplicată și de mediu. 61, 218-221.
Stark, J.M., Firestone, M.K. 1996. Caracteristicile cinetice ale comunităților de oxidanți de amoniu într-o pădure de stejar din California – pajiște anuală. Biologia și biochimia solului. 28, 1307-1317.
Ste-Marie, C., Paré, D. 1999. Efectele solului, ale ph-ului și ale disponibilității N asupra nitrificării nete în solurile forestiere ale unei game de arborete boreale. Biologia și biochimia solului. 31, 1579-1589.
Stutzer, A. & Hartleb, R. 1896. Ueber nitratbildung. Zen-tralbl. Bakteriol. Parasitenkd. Infektionskr. Hyg. Abt. 2, 701.
Teske, A., Alm, E., Regan, J., Toze, S., Rittmann, B., Stahl, D. 1994. Relații evolutive între bacteriile care oxidează amoniacul și nitriții. Journal of Bacteriology. 176, 6623-6630.
Thangarajan, R., Bolan, N.S., Naidu, R., Surapaneni, A. 2015. Efectele temperaturii și ale amendamentelor asupra mineralizării azotului în solurile australiene selectate. Știința mediului și cercetarea poluării. 22, 8843-8854.
Tourna, M., Freitag, T.E., Nicol, G.W., Prosser, J.I. 2008. Growth, activity and temperature responses of ammonia-oxidizing archaea and bacteria in soil microcosms. Microbiologia mediului. 10, 1357-1364.
Treusch, A.H., Leininger, S., Kletzin, A., Schuster, S.C., Klenk, H.P., Schleper, C. 2005. Genele noi pentru nitrit reductaza și proteinele legate de Amo indică un rol al crenarchaeota mezofile necultivate în ciclul azotului. Environmental Microbiology. 7, 1985-1995.
Van Niel, E., Braber, K., Robertson, L., Kuenen, J. 1992. Nitrificarea heterotrofă și denitrificarea aerobă în Alcaligenes faecalis tulpina TUD. Antonie van Leeuwenhoek. 62, 231-237.
Venter, J.C., Remington, K., Heidelberg, J.F., Halpern, A.L., Rusch, D., Eisen, J.A., Wu, D., Paulsen, I., Nelson, K.E., Nelson, W. 2004. Secvențierea genomului de mediu din Marea Sargasso. Science. 304, 66-74.
Von Lützow, M., Kögel-Knabner, I. 2009. Sensibilitatea la temperatură a descompunerii materiei organice din sol-ce știm? Biology and Fertility of Soils (Biologia și fertilitatea solurilor). 46, 1-15.
Wu, Q., Xia, G., Chen, T., Wang, X., Chi, D., Sun, D. 2016. Utilizarea azotului și răspunsul formării randamentului orezului la efectele de cuplare a zeolitului și a azotului: Îmbunătățirea eficienței utilizării azotului. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 999-1009.
Yao, H., Campbell, C.D., Qiao, X. 2011. pH-ul solului controlează nitrificarea și utilizarea substratului de carbon mai mult decât ureea sau cărbunele în unele soluri foarte acide. Biology and Fertility of Soils (Biologia și fertilitatea solurilor). 47, 515-522.
Zhang, J.B., Cai, Z.C., Zhu, T.B., Yang, W.Y., Müller, C. 2013a. Mechanisms for the retention of inorganic N inorganic N in acidic forest soils of southern China. Scientific Reports. 3, 1-8.
Zhang, J., Müller, C., Cai, Z. 2015. Nitrificarea heterotrofă a N organic și contribuția sa la emisiile de protoxid de azot în soluri. Biologia și biochimia solului. 84, 199-209.
Zhang, J., Sun, W., Zhong, W., Cai, Z. 2014. Substratul este un factor important în controlul semnificației nitrificării heterotrofe în solurile forestiere acide. Biologia și biochimia solului. 76, 143-148.
Zhang, L.M., Hu, H.W., Shen, J.P., He, J.Z. 2012. Archaea care oxidează amoniacul are un rol mai important decât bacteriile care oxidează amoniacul în oxidarea amoniacului din solurile puternic acide. The ISME Journal. 6, 1032-1045.
Zhang, Y., Zhang, J., Meng, T., Zhu, T., Müller, C., Cai, Z. 2013b. Heterotrophic nitrification is the predominant NO3- production pathway in acid coniferous forest soil in subtropical China. Biology and Fertility of Soils. 49, 955-957.
Zhu, T., Meng, T., Zhang, J., Zhong, W., Müller, C., Cai, Z. 2015. Nitrificarea heterotrofă dominantă a ciupercilor în solul unei păduri subtropicale din China. Journal of Soils and Sediments (Revista solurilor și sedimentelor). 15, 705-709.