Regenerarea cozii după autotomie reînvie supraviețuirea: a case from a long-term monitored lizard population under avian predation

Introducere

Autotomia, desprinderea voluntară a unui apendice pentru a evita prinderea în capcană, este probabil cel mai dramatic și cel mai costisitor din punct de vedere energetic comportament antiprădător al animalelor. A fost observat la diverși taxoni animali, inclusiv la nevertebrate și vertebrate care își desprind o varietate de părți ale corpului . În plus față de bine-cunoscutul beneficiu imediat de supraviețuire al acestei tactici, costurile individului după detașare au primit, de asemenea, multă atenție în ultimele decenii, ceea ce a sporit înțelegerea noastră a dinamicii cost-beneficiu a autotomiei și a traiectoriei sale evolutive .

Autotomia caudală la șopârle este poate cel mai faimos caz de tactică de detașare a corpului și a intrigat oamenii de știință timp de peste 100 de ani . Specii din cel puțin două treimi din familiile de șopârle au capacitatea de a-și pierde și regenera coada . În timpul acestui proces, mușchii care se contractă despică structura slabă a vertebrei cozii, ceea ce face ca coada să se separe de corp și permite șopârlei să fugă din ghearele unui prădător . Coada post-autotomie acționează ca un mijloc de distragere a atenției care se contorsionează și se mișcă pentru a atrage atenția prădătorului departe de proprietarul cozii . Multe studii anterioare au arătat că autotomia cozii ar putea crește rata de supraviețuire imediată atunci când șopârlele întâlnesc prădători , iar studiile ulterioare au sugerat, de asemenea, că riscul de prădare ar putea spori evoluția autotomiei .

În ciuda interesului pe termen lung pentru pierderea cozii la șopârle, unele aspecte rămân subiect de dezbatere. În primul rând, gradul de asociere între frecvența autotomiei caudale și presiunea de prădare în condiții naturale este controversat. În ultimele decenii, cercetătorii au dezbătut relevanța ecologică a ratei de autotomie în sălbăticie după cum urmează: reflectă ea presiunea reală de prădare? Sau reflectă „ineficiența” prădătorilor (, revizuit în )? Rezultatele inconsecvente privind relația dintre rata de autotomie pe teren și presiunea de prădare arată că dezbaterea este în curs de desfășurare. Deoarece rata de autotomie pe teren a șopârlelor este influențată de fluctuațiile temporale și sezoniere ale abundenței mai multor prădători, asocierea dintre rata de autotomie pe teren și presiunea de prădare ar fi întunecată dacă cercetătorii se concentrează doar pe o scară temporală scurtă. În mod surprinzător, studiile pe termen lung privind autotomia la șopârle sunt extrem de rare.

În al doilea rând, deși costurile pierderii și regenerării cozii au fost bine studiate în captivitate, consecințele pe termen lung au fost mai puțin explorate în sălbăticie . Multe studii au documentat impactul intrinsec al pierderii cozii, inclusiv afectarea energetică , scăderea agilității și/sau a activității ( analizat în ) și pierderea oportunității de a se desprinde de coadă în cazul unei întâlniri ulterioare cu un prădător . Se presupune că toți acești factori contribuie la costul final – o scădere a succesului de împerechere și a supraviețuirii . Cu toate acestea, majoritatea studiilor care au fost efectuate în laborator sau în medii artificiale sau seminaturale au arătat un efect doar pentru o perioadă scurtă de timp după pierderea cozii. Doar câteva studii s-au concentrat asupra consecințelor pe termen lung ale autotomiei în mediul sălbatic, în special în ceea ce privește supraviețuirea. Raritatea studiilor de teren și rezultatele inconsecvente ale acestora au perpetuat ambiguitatea privind costurile pe termen lung ale pierderii cozii. De exemplu, rezultatele contradictorii ale studiilor asupra Uta stansburiana (dovezi pozitive în dar nu și în ) indică faptul că înțelegerea efectului pe termen lung al autotomiei asupra supraviețuirii rămâne evazivă.

Similar cu autotomia, consecințele pe termen lung ale regenerării au fost, de asemenea, rareori abordate. Regenerarea este un proces costisitor din punct de vedere energetic, care ar putea exercita costuri serioase asupra unui individ, dar această trăsătură este menținută pe scară largă la o varietate de taxoni de squamata, ceea ce sugerează beneficiul potențial al acestei strategii. Ipoteza adaptivă a regenerării prezice că regenerarea unei structuri de vărsare ar putea atenua costul de supraviețuire al autotomiei, dar se cunosc puține lucruri despre acest beneficiu în urma regenerării în condiții naturale.

Studiile demografice pe teren pe o scară de timp îndelungată oferă o soluție directă la aceste dezbateri. În acest studiu, am realizat un experiment de capturare-marcare-recapturare (CMR) timp de 7 ani pe o populație sălbatică de șopârlă de iarbă cu pete verzi dicromatică din punct de vedere sexual, Takydromus viridipunctatus. Membrii genului Takydromus sunt „înotători de iarbă” cu o formă alungită a corpului și o coadă extrem de lungă (de 2,5-4,2 ori lungimea botului și a venturii (SVL), în funcție de specie ). Aceste șopârle locuiesc în pajiști deschise și au un comportament de somn unic, în care se cocoață aproape exclusiv pe frunzele lungi, moi și subțiri de Miscanthus sau de alte ierburi Gramineae. Se crede că acest comportament împiedică prădarea de către rozătoare, șerpi și șerpi de la sol pe timp de noapte. Aceste șopârle sunt, de obicei, non-teritoriale, formând densități de populație extrem de mari în microhabitatele adecvate, fără o concurență pronunțată între masculi, ceea ce limitează potențialul ca interacțiunile intraspecifice să ducă la pierderea cozii. În cele din urmă, nu s-a observat niciodată că bufnițele simpatice (Otus spp.) pradă această șopârlă. Toate aceste observații susțin concluzia că păsările diurne sunt probabil principalii prădători care contribuie la mortalitatea șopârlei de iarbă cu pete verzi și la pierderea cozii (material electronic suplimentar, figura S1).

În acest studiu, am încorporat datele privind supraviețuirea șopârlei și autotomia caudală cu datele privind dinamica contemporană a patru prădători majori de păsări dintr-un mega-datet național de observare a păsărilor. Obiectivele noastre au fost: (i) să inspectăm abundența prădătorilor în raport cu pierderea cozii șopârlelor și cu ratele de supraviețuire pentru a determina relația dintre autotomia pe teren și eficiența prădătorilor, (ii) să estimăm ratele de supraviețuire ale indivizilor cu coadă și fără coadă pentru a înțelege consecințele pe termen lung ale autotomiei asupra supraviețuirii și (iii) să examinăm atenuarea costului de supraviețuire al autotomiei prin regenerarea cozii pentru a determina beneficiul acestei tactici evolutive. Cu mai mult de 20 000 de capturi a peste 11 000 de șopârle individuale în ultimii ani, acesta este unul dintre primele studii pe termen lung privind relația cost-beneficiu a autotomiei și regenerării cozii în mediul natural.

Materiale și metode

(a) Sistemul de studiu al șopârlelor

Șopârla de iarbă cu pete verzi, T. viridipunctatus (Squamata: Lacertidae), este un lacertid mic (SVL de aproximativ 48 mm la adulți; ) cu dicromatism sexual proeminent. Sezonul de reproducere durează de la începutul lunii mai până la sfârșitul lunii septembrie, când la masculi apare colorația sezonieră de curtare (pete verzi intense pe laturile laterale), iar la femele pot fi observate urme de mușcături în formă de V de la copulație. Monitorizarea pe termen lung a unei populații închise de T. viridipunctatus a început în 2006 la Capul Jinshan din nordul Taiwanului, un promontoriu de coastă înconjurat de ocean și regiuni dezvoltate; astfel, probabilitatea de dispersie este relativ scăzută. Vegetația de pe promontoriu este formată în principal din pășuni (speciile dominante sunt Miscanthus sinensis, Bidens pilosa și Wedelia triloba), cu un mozaic de petice de pădure secundară. Există relativ puțini prădători terestre; nu au fost înregistrate niciodată carnivore, iar abundența șerpilor este foarte scăzută.

Din mai 2006, au fost efectuate anchete lunare ale șopârlelor CMR o noapte pe lună, iar datele utilizate în acest studiu acoperă 7 ani, din februarie 2007 până în august 2013. Șapte până la 12 lucrători de teren cu experiență au cercetat mai multe transecte cu o lungime totală de 800 m și au capturat manual toți indivizii observați în timp ce dormeau pe frunze de Miscanthus. Șopârlele capturate au fost cântărite cu o precizie de 0,01 g cu ajutorul unui cântar electronic, iar SVL-urile acestora au fost măsurate cu o precizie de 0,01 mm cu ajutorul unui calibru digital. Pentru toți indivizii, am înregistrat sexul, clasa de vârstă și indicele de autotomie a cozii (a se vedea mai jos) înainte de a-i marca în mod unic prin tăierea degetelor, care este considerată a fi cea mai eficientă și mai puțin stresantă metodă de marcare a acestui tip de șopârlă mică. Studiul nostru anterior a sugerat că nu a existat nicio prejudecată sistematică în procedura de capturare .

Din cauza densității mari a populației la locul de prelevare a probelor, numărul mediu de indivizi capturați în timpul fiecărui eveniment de prelevare a fost de aproximativ 233, dar a depășit 500 în unele ocazii. În timpul perioadei de recensământ de 7 ani, au existat 20 552 de capturi a 11 415 indivizi; rata de recapturare în regiunea de recensământ variază între 0,4 și 0,6 în timpul sezonului de reproducere.

(b) Evaluarea autotomiei cozii

Am definit trei categorii de autotomie pe baza lungimii, culorii și răspunsului neuronal al cozilor. Indivizii au fost înregistrați ca fiind „fără coadă” dacă au suferit o pierdere recentă a cozii, care putea fi distinsă printr-o coadă rănită, scorojită sau recent regenerată. Indivizii au fost clasificați ca fiind „regenerate” dacă aveau o coadă mai scurtă și de culoare diferită, cu un răspuns neuronal slab sau absent la palparea cozii, în timp ce cozile „intacte” nu fuseseră pierdute anterior. În analizele următoare, indicele de autotomie a fost aplicat ca variabilă de răspuns în analiza de regresie multiplă a relației dintre autotomie și presiunea de prădare și ca una dintre variabilele predictive în estimarea supraviețuirii.

(c) Evaluarea abundenței prădătorilor

Un mega-dosar pe termen lung al tuturor speciilor de păsări din Taiwan a fost colectat de către Federația chineză pentru păsări sălbatice de la observatorii de păsări și cercetătorii din întreaga țară. În situl nostru de studiu, următoarele patru specii de păsări sunt principalii prădători ai T. viridipunctatus: drongul negru (Dicrurus macrocercus, rezident), egreta boierească (Bubulcus ibis, migrator de vară), cerberul comun (Falco tinnunculus, migrator de iarnă) și stârcul brun (Lanius cristatus, absent doar vara); astfel, am selectat toate înregistrările din baza de date a acestor patru specii din nordul Taiwanului din 2007 până în 2013. Având în vedere că autotomia este consecința unei prădăciuni recente, am însumat înregistrările fiecăreia dintre cele patru păsări din cele 30 de zile anterioare unui eveniment de capturare pentru a estima abundența recentă (trecută) a prădătorilor pentru a examina asocierea dintre prădăciune și ratele de autotomie. Pe de altă parte, am însumat înregistrările celor patru păsări până la următoarea ocazie de capturare pentru a estima abundența ulterioară (viitoare) a prădătorilor pentru analiza supraviețuirii.

Am folosit analiza componentelor principale (PC) pentru a reduce cei patru prădători de păsări în două componente principale ca indici ai presiunii de prădare și apoi am folosit acești indici ca variabile predictive pentru a testa efectele lor asupra autotomiei caudale și a ratelor de supraviețuire. Primele două componente principale ale presiunilor de prădare recente și ulterioare au explicat 85 % din varianța totală, iar ambele valori proprii ale acestora au fost mai mari de 1 (material electronic suplimentar, tabelul S1). Abundențele de strigăte și de berze au fost proeminente în PC1, în timp ce principala încărcătură în PC2 a fost abundența egretelor bovine; drongul negru a contribuit în mod egal la ambele PC-uri (material electronic suplimentar, tabelul S1).

(d) Corelația dintre autotomia caudală și presiunea de prădare

Am examinat asocierea dintre presiunea de prădare și autotomia caudală la T. viridipunctatus folosind analiza de regresie logistică. Având în vedere dicromatismul sexual și sezonul de reproducere al șopârlei, am încorporat sexul, sezonul și cele două componente principale ale presiunii recente de prădare ca variabile predictive, folosind autotomia recentă (fără coadă versus intactă) ca variabilă nominală de răspuns pentru a construi modelele de regresie. Am utilizat mai întâi proceduri de selecție directă (atât probabilitățile de intrare, cât și cele de ieșire au fost egale cu 0,10) pentru a alege predictorii utili din cele patru variabile predictive. Apoi am examinat semnificația modelului cu variabilele alese și interacțiunile acestora și am inspectat relația dintre rata de autotomie și predictori. Datele referitoare la indivizii juvenili și la indivizii recapturați au fost excluse din această analiză pentru a preveni efectele potențial confuze ale mărimii și ale eșantionării repetate. Statisticile au fost efectuate în JMP®, v. 7 (SAS Institute Inc.).

(e) Analiza supraviețuirii

Am implementat modelul Cormack-Jolly-Seber (CJS) în Programul MARK pentru a estima rata de supraviețuire și a testa efectele predictorilor. Modelul CJS estimează simultan supraviețuirea (φ) și probabilitatea de recapturare (p) între ocaziile de capturare, ceea ce permite utilizatorilor să încorporeze variabile categorice și/sau continue ca predictori pentru a explica ambele probabilități. În acest studiu, rata lunară de supraviețuire a fost tratată ca o funcție liniară a indicelui de autotomie caudală și a celor două componente principale ale abundenței ulterioare a prădătorilor, luând în considerare în același timp efectele sexului și ale sezonului (de reproducere și de nereproducere)

Probabilitatea de capturare variabilă în timp a fost mai întâi susținută prin compararea tuturor modelelor posibile, iar apoi am testat semnificația efectelor predictorilor categorici și a predictorilor continui asupra supraviețuirii cu probabilitatea de capturare variabilă în timp în două etape diferite (a se vedea materialul electronic suplimentar pentru detalii). În primul rând, am construit 19 modele cu diferite seturi de predictori categorici, inclusiv indicele de autotomie, sezonul (de reproducere și de nereproducere) și sexul (material electronic suplimentar, tabelul S2), pentru a cunoaște efectele predictorilor categorici. În al doilea rând, pe baza criteriului informațional Akaike, am utilizat două dintre modelele cu cel mai bun suport (φsex+a+s+sex×a+a×spt și φa+s+a×spt) pentru a construi 38 de modele care cuprind predictori continui, cele două componente principale ale abundenței ulterioare a prădătorilor (material electronic suplimentar, tabelul S3), iar apoi am testat efectele prădătorilor. Am testat semnificația predictorilor în modelele bine susținute cu ajutorul unui test al raportului de verosimilitate. Având în vedere influența potențială a prădătorilor totali și a mărimii corpului asupra supraviețuirii, am examinat, de asemenea, efectul acestora asupra supraviețuirii (a se vedea materialul electronic suplimentar pentru detalii).

Rezultate

(a) Autotomia cozii și abundența prădătorilor

Un total de 9 396 de puncte de date cuprinzând numai adulți (5 380 de indivizi) capturați din februarie 2007 până în august 2013 au fost selectate dintr-un total de 20 552 de puncte de date din recensământul de 7 ani (material electronic suplimentar, figura S2a). Rata de autotomie a fost semnificativ diferită între sexe și între diferitele luni (figura 1a; F12,145 = 11,54, p < 0,0001; nicio interacțiune sex × lună) și a fost semnificativ mai mare la femele decât la masculi (F1,145 = 15.73, p = 0,0001; medie: 0,2465 ± 0,0094 față de 0,1935 ± 0,0094). La ambele sexe, ratele de autotomie au fost mai mici vara (iulie-august) decât iarna și primăvara (F11,145 = 11,15, p < 0,0001).

Abundența celor patru prădători aviari a fluctuat, de asemenea, anual (figura 1b-e; material electronic suplimentar, figura S2b-e). Cei doi vizitatori de iarnă, șorecarul cafeniu și greierul comun, au prezentat o tendință similară de scădere la sfârșitul primăverii și au fost total absenți în timpul verii. Drongul negru, un rezident obișnuit în Taiwan, a fost înregistrat pe tot parcursul anului, cu fluctuații mici. În calitate de reproducător de vară și vizitator tranzitoriu, egreta boierească a prezentat o abundență ridicată în sezonul de reproducere și o abundență scăzută în sezonul de nereproducere, cu unele vârfuri extreme în lunile de migrație.

(b) Corelația dintre rata de autotomie și abundența prădătorilor

Asociația dintre rata de autotomie și presiunea de prădare a fost dependentă de anotimp și specifică sexului (figura 2). Sexul, anotimpul și prima componentă a presiunii recente a prădătorilor (PC1, reprezentând abundența de zburătoare și de creițari) au fost semnificative în procedura de selecție directă (material electronic suplimentar, tabelul S4). Cu toate acestea, cea de-a doua componentă a presiunii de prădare recente (PC2, reprezentând abundența egretelor bovine) nu s-a corelat cu rata de autotomie (Wald/score: χ2 = 0,00004, d.f. = 1, p = 0,9948; material electronic suplimentar, tabelul S4). Interacțiunea în trei direcții a predictorilor aleși a fost semnificativă (model total: χ2 = 139,22, d.f. = 7, p < 0,0001; PC1 × sex × sezon: χ2 = 4,27, p = 0,0389, tabelul 1), sugerând că toți predictorii au fost asociați cu autotomia caudală la T. viridipunctatus într-un mod complicat. În sezonul de împerechere, atât ratele de autotomie la masculi, cât și la femele au fost corelate pozitiv cu abundența recentă a șoimăreților bruni și a ghemotoacelor (PC1), iar această asociere a fost mai puternică la masculi decât la femele (tabelul 1 și figura 2), așa cum este ilustrat de panta mai abruptă a curbei masculilor. În schimb, în afara sezonului de reproducere, relația dintre PC1 și rata de autotomie a fost negativă (figura 2). În sezonul de reproducere, asocierea negativă a fost specifică sexului, deoarece a fost mai puternică pentru masculi în comparație cu femelele (tabelul 1 și figura 2).

(c) Corelația dintre supraviețuire și abundența prădătorilor

Rata de supraviețuire a fost asociată negativ cu ambele PC-uri ulterioare ale presiunii de prădare. Aceste asocieri au fost dependente de sezon și de autotomie (figura 3). Modelul cel mai bine susținut, φa+s+a×s+p12+s×p12, a implicat indicele de autotomie, sezonul, ambele PC-uri de prădare ulterioară și termenii de interacțiune (material electronic suplimentar, tabelul S3). Ambele PC ale abundenței prădătorilor au arătat asocieri sezoniere cu supraviețuirea lui T. viridipunctatus. PC1 (stârci și creițari) s-a asociat în mod negativ cu rata lunară de supraviețuire în sezonul de neîmperechere, în timp ce asocierea a devenit mai slabă în sezonul de reproducere. În schimb, PC2 (egrete de bovine) s-a corelat negativ cu rata de supraviețuire în sezonul de reproducere, dar nu a avut niciun efect în timpul sezonului necrescător (tabelul 2b și figura 3). Asocierea dintre rata de supraviețuire și stârciocălăi/căprioare era de așteptat, deoarece aceste păsări contribuie, de asemenea, la rata de autotomie pe teren. Cu toate acestea, egretele boierești s-au asociat doar cu supraviețuirea, dar nu și cu rata de autotomie, ceea ce sugerează că faptul de a fi atacat de o egretă ar putea provoca mortalitate directă la șopârle fără șansa de a scăpa prin pierderea cozii. Din cauza apariției uniforme în diferite anotimpuri, contribuția drongoului negru a fost mascată de cea a primilor trei prădători și nu a prezentat un model clar în analizele noastre. Nu a existat nicio diferență semnificativă între pantele categoriilor de autotomie, ceea ce sugerează că indivizii fără coadă nu au fost mai vulnerabili în fața prădătorilor.

(d) Costul de supraviețuire al pierderii cozii

Costul de supraviețuire al pierderii cozii a fost semnificativ în analiza noastră de supraviețuire (figura 4). Modelul cel mai bine susținut, φsex+a+s+sex×a+a×spt (material electronic suplimentar, tabelul S2), a indicat că supraviețuirea a fost asociată cu indicele de autotomie, sexul și anotimpul. Mai mult, efectele autotomiei asupra supraviețuirii au fost diferite între sexe și între sezoanele de reproducere și cele care nu sunt de reproducere (tabelul 2a și figura 4). În sezonul de nereproducere, rata lunară de supraviețuire a femelelor fără coadă a fost cu aproximativ 8,74 % mai mică decât cea a femelelor cu coadă, în timp ce masculii s-au confruntat cu o scădere de 17,38 % a supraviețuirii (femele intacte: 0,8636 ± 0,0086, femele fără coadă: 0,7762 ± 0,0256; masculi intacți: 0,8759 ± 0,0074, masculi fără coadă: 0,7021 ± 0,0296; figura 4a,b). În sezonul de reproducere, scăderile de supraviețuire la indivizii fără coadă au fost și mai intense la ambele sexe: o scădere de 22,56% la femele și o scădere de 33,93% la masculi (femele intacte: 0,7922 ± 0,0106, femele fără coadă: 0,5666 ± 0,0302; masculi intacți: 0,8096 ± 0,0100, masculi fără coadă: 0,4703 ± 0,0389; figura 4a,b). Acest rezultat a indicat un cost de supraviețuire crucial al autotomiei, în special la masculi în timpul sezonului de reproducere.

(e) Beneficiul regenerării cozii

Am constatat un beneficiu enorm de supraviețuire al regenerării cozii la ambele sexe, care a fost, de asemenea, dependent de anotimp (tabelul 2a și figura 4). În afara sezonului de împerechere, a existat o creștere a supraviețuirii de 7,53% între femelele cu coadă regenerată și cele fără coadă (femele fără coadă: 0,7762 ± 0,0256; femele regenerate: 0,8514 ± 0,0090) și o creștere de 14,72% la masculi (masculi fără coadă: 0,7021 ± 0,0296; masculi regenerați: 0,8493 ± 0,0088). În sezonul de reproducere, diferențele de supraviețuire între indivizii regenerați și cei fără coadă la ambele sexe au fost și mai mari: 25,40% la femele și 34,78% la masculi (femele fără coadă: 0,5666 ± 0,0302, femele regenerate: 0,8206 ± 0,0109; masculi fără coadă: 0,4703 ± 0,0389, masculi regenerați: 0,8181 ± 0,0111; figura 4a,b). Diferența mare de supraviețuire între indivizii fără coadă și cei regenerați a sugerat o atenuare enormă a costului de supraviețuire al pierderii cozii în urma regenerării. Mai mult, nu a existat nicio diferență semnificativă în ceea ce privește supraviețuirea între indivizii cu cozi regenerate și cei cu cozi intacte la ambele sexe și anotimpuri (figura 4a,b).

Discuție

(a) Beneficiul regenerării cozii

Pe lângă costurile severe ale pierderii cozii, cea mai nouă descoperire din acest studiu este beneficiul proeminent al regenerării cozii pentru supraviețuire. Rata de supraviețuire a indivizilor regenerați a fost semnificativ mai mare decât cea a indivizilor fără coadă (figura 4), susținând predicția „ipotezei adaptative a regenerării” conform căreia reproducerea unei cozi pierdute conferă beneficii adaptative. Aceasta este prima documentare a beneficiului regenerării cozii în condiții naturale, ceea ce explică menținerea acestei trăsături ca o adaptare benefică din punct de vedere evolutiv la interacțiunile prădător-prădător pe termen lung. În plus, probabilitățile de supraviețuire ale indivizilor cu cozi regenerate nu au fost semnificativ diferite de cele ale indivizilor cu cozi intacte. Acest lucru sugerează că costul de fidelitate al regenerării este relativ mic și că o coadă regenerată funcționează la fel de bine ca una intactă, în ciuda funcției neuronale incomplete a apendicelui regenerat.

Coada joacă un rol funcțional în locomoția șopârlelor , în special la speciile cu cozi lungi, cum ar fi Takydromus (de 2,5-4,2 ori SVL, în funcție de specie). Un studiu anterior la T. septentrionalis a arătat o afectare enormă a performanțelor locomotorii în urma îndepărtării unei mari părți din coadă, ceea ce a susținut funcția acesteia în agilitatea acestui „înotător de iarbă”. La Takydromus, cozile regenerate sunt, de obicei, la fel de lungi ca cele originale și își păstrează majoritatea funcțiilor inițiale, cum ar fi suportul fizic atunci când se deplasează prin iarba densă. Funcția cozii și semnificația lungimii cozii la astfel de înotători de iarbă sunt demne de investigat având în vedere contextul biomecanic al habitatelor de iarbă.

Pe lângă funcțiile de locomoție, cozile regenerate recuperează, de asemenea, funcția de distragere a atenției prădătorilor în timpul atacurilor. Cozile regenerate la Takydromus pot fi din nou pierdute anterior rupturii inițiale, iar acest lucru a fost observat la unii indivizi care au fost recapturați în mod repetat în timpul recensământului pe termen lung. Acest mecanism de apărare, deși inutil atunci când se întâlnesc cu o egreta boierească, îi ajută pe șopârle să scape de atacurile șoimăreților și ale ghemotoacelor. Această observație poate explica creșterea ratei de supraviețuire după ce cozile au fost complet recrescute.

(b) Costul pierderii cozii

Am constatat un cost mare de supraviețuire în urma pierderii cozii în sălbăticie, prin intermediul unui recensământ pe termen lung al populației. Deși un cost pe termen lung al autotomiei caudale a fost presupus de zeci de ani, doar o mână de studii au fost efectuate în condiții naturale, iar mai mult de jumătate dintre acestea nu au găsit nicio dovadă de afectare a supraviețuirii . În plus, acest cost este specific sexului și depinde de anotimp, masculii înregistrând un cost mai grav decât femelele, ceea ce evidențiază semnificația diferențelor intrinseci dintre cele două sexe și impactul ciclului de reproducere asupra costului pierderii cozii.

Compararea pantelor relațiilor supraviețuire-predare a clarificat sursa mortalității mai mari în urma pierderii cozii. Pantele dintre șopârlele intacte, fără coadă și regenerate nu au fost semnificativ diferite, ceea ce sugerează că efectul negativ al prădătorilor nu a fost mai mare la indivizii fără coadă decât la cei cu coadă. Aceasta a implicat faptul că costul de supraviețuire al pierderii cozii provine în principal din alocarea fiziologică a resurselor în cadrul indivizilor, mai degrabă decât dintr-o a doua întâlnire cu prădătorii. În cazul lui Eutropis multifasciata, cercetătorii au arătat o scădere semnificativă a imunocompetenței după pierderea cozii, ceea ce ar crește probabilitatea apariției bolilor sau a infecțiilor. Prin urmare, autotomia poate fi asociată cu unele funcții fiziologice critice care sunt legate de supraviețuire .

În plus, șopârlele masculi și femele au arătat costuri de supraviețuire diferite ale autotomiei în acest studiu. Acest fenomen este deosebit de proeminent în sezonul de reproducere; supraviețuirea masculilor scade cu 33,93% după pierderea cozii, comparativ cu 22,56% la femele. Studiile anterioare au descoperit asocieri între dimorfismul sexual, ornamentație, parazitism și mortalitatea înclinată spre masculi , iar funcția imunitară ar putea juca din nou un rol crucial în relațiile dintre acești factori de istorie a vieții . Studiile noastre recente au confirmat un compromis mediat de testosteron între colorația verde nupțială și imunocompetența la șopârla de iarbă cu pete verzi, care au fost în continuare legate de parazitism și supraviețuire la această specie . Costul de supraviețuire sever al autotomiei în sezonul de împerechere, în special la masculi, ar putea rezulta din interacțiunile complicate dintre pierderea cozii, imunitatea, agenții patogeni și reproducere.

(c) Prădătorii aviari influențează supraviețuirea șopârlelor prin două căi

Rezultatele noastre au arătat că șorecarul brun și greierul comun au redus atât autotomia, cât și rata de supraviețuire, în timp ce egreta boierească a influențat doar rata de supraviețuire. Acest lucru a sugerat că prădătorii aviari controlează populația de T. viridipunctatus prin intermediul a două căi: prădătorii mici, șorecarii (17-20 cm, 27-37 g) și berzele (33-39 cm, 136-314 g), promovează autotomia caudală și costurile ulterioare de supraviețuire, în timp ce prădătorul mare, egreta boierească (50 cm, peste 400 g), reduce direct supraviețuirea. Drongoul negru contribuie în mod egal la ambele efecte pe tot parcursul anului, dar la o magnitudine ușor mai mică decât ceilalți trei prădători.

Semnificația ecologică a ratei de autotomie în sălbăticie a fost dezbătută pe larg timp de mai multe decenii, din cauza inferențelor contrare despre rata de autotomie și prădare (, recenzie în ), iar ecologiștii matematicieni au sugerat că rata de autotomie, rata de supraviețuire și presiunea de prădare ar trebui măsurate pe teren pentru a aborda această controversă . Prin încorporarea tuturor acestor factori în condiții naturale, rezultatele noastre sugerează cu tărie că doar evaluarea ratei de autotomie este insuficientă pentru a evalua presiunea de prădare. Sistemul de studiu Takydromus stabilește un cadru pentru studiul pe termen lung al autotomiei și al prădătorilor și oferă un răspuns satisfăcător la această dezbatere de lungă durată.

Concluzie

Studiul nostru a găsit dovezi clare pentru a răspunde la întrebări de lungă durată despre autotomia caudală. Prădătorii mari (de ex. egrete de bovine) cauzează mortalitate directă, în timp ce prădătorii mici (de ex. stârci și ghemotoace) favorizează atât autotomia, cât și mortalitatea. Pierderea cozii la T. viridipunctatus a avut un cost de supraviețuire sever, în special la masculi în timpul sezonului de reproducere, ceea ce a dus la o scădere de peste 30 % a supraviețuirii. Diferența legată de sex în ceea ce privește impactul pierderii cozii a evidențiat și mai mult importanța costurilor de reproducere la această specie dicromatică din punct de vedere sexual. Cel mai important, riscul de mortalitate a scăzut dramatic în urma regenerării cozii, demonstrând beneficiul acestui răspuns costisitor din punct de vedere energetic și explicând în continuare menținerea acestei trăsături ca o strategie benefică din punct de vedere evolutiv pentru interacțiunile prădător-prădător pe termen lung.

Accesibilitatea datelor

Datele sunt disponibile pe Dryad: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.2d1f6.

Contribuțiile autorilor

interese concurente

Declarăm că nu avem interese concurente.

Finanțare

Acest experiment a fost sprijinit de Ministerul Științei și Tehnologiei, Taiwan (NSC 96-2628-B-034-001-MY3 și MOST 102-2621-B-003-003-MY3) și a fost realizat în conformitate cu Legea privind conservarea vieții sălbatice din Taiwan.

Footnotes

Materialul electronic suplimentar este disponibil online la https://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3653189.

.