Allopolyploidi

Evidence of Hybrid Speciation

Allopolyploid artbildning är den mest kända vägen till hybrid artbildning. Detta är inte förvånande eftersom 40-70 % av växtarterna är polyploida. En genomgång av ploidi hos växter tyder på att polyploidi var inblandad i artbildningshändelser hos ~2-4 % av blomväxterna och 7 % av ormbunkarna (Otto och Whitton, 2000). De kanske mest kända exemplen är de många allopolyploida grödor som människan har domesticerat (bland annat vete, bomull, tobak, jordgubbar och raps). Det finns också flera exempel på nyligen bildade allopolyploida arter (<200 år gamla; till exempel Cardamina (Mandáková et al., 2013), Mimulus (Vallejo-Marin et al., 2015), Senecio (Abbott och Lowe, 2004), Spartina (Ainouche et al, 2004b), Salsola (Ayres et al., 2009) och Tragopogon (Soltis et al., 2004)), som har gett insikter om vilka typer av genetiska förändringar som är inblandade i ursprunget av hybridarter (Matyášek et al, 2007; Lim et al., 2008; Tate et al., 2009; Ainouche et al., 2004a; Salmon et al., 2005, se även Soltis och Soltis, 2009 för en översikt).

Allopolyploid artbildning tycks ofta inbegripa hybridisering av nyligen introducerade, potentiellt invasiva arter, vilket man kan se i Mimulus apblommor som introducerades i Skottland för bara 140 år sedan (Vallejo-Marin, 2012; figur 2(a)). Hybridisering mellan Mimulus guttatus och Mimulus luteus i deras inhemska nordamerikanska utbredningsområde resulterar i sterila, vegetativt livskraftiga, triploida avkommor. Mimulus peregrinus finns i Skottland där de två introducerade arterna förekommer tillsammans och är vegatativt livskraftig liksom de triploida hybriderna, men har dubbelt så många kromosomer (polyploid) och är mycket fertila (Vallejo-Marin och Lye, 2013; Vallejo-Marin, 2012). Populationsgenomsekvensering av M. peregrinus bekräftade att genomet är mosaikartat från de två stamfäderna och att allopolyploidi har utvecklats oberoende av varandra minst två gånger sedan introduktionerna av arterna (Vallejo-Marin et al., 2015).

I djur tycks allopolyploid artbildning vara sällsynt, eftersom det inte finns någon överrepresentation av arter med jämnt antal kromosomer (Otto och Whitton, 2000). I allmänhet är ploidi ovanligt hos sexuellt reproducerande djur, vilket sannolikt beror på förekomsten av könskromosomer och felaktig doskompensation, de mekanismer som balanserar genprodukterna mellan könen, vilket kan bli obalanserat hos polyploider (Orr, 1990). Hos fiskar är dock polyploidi mycket vanligt och verkar ha utvecklats upprepade gånger (Leggatt och Iwama, 2003). Den upprepade uppkomsten av polyploidi och den frekventa hybridiseringen bland polyploida fiskar i naturen tyder på att allopolyploidi kan vara vanligare hos fiskar än hos andra djur. Som väntat är de flesta allopolyploida exemplen hos djur ofta parthenogenetiska eller självreproducerande, t.ex. pinneinsekter (Bacillus) och sötvattensnäckor (Bulinus truncatus) (Otto och Whitton, 2000). Den allopolyploida grå trädgrodan med de distinkta parningskallarna som nämndes tidigare är också ett tydligt exempel på en sexuellt reproducerande allopolyploid, där evolutionen av honans preferens för hybridkallet snabbt skulle kunna leda till artbildning. Det kanske bästa beviset på allopolyploid artbildning hos djur kommer från laboratoriestammar av tetraploida hybrida silkesfjärilar (Bombyx mori × Bombyx mandarina) (Astaurov, 1969). Dessa tetraploida hybrider framställdes i laboratoriet med hjälp av en ”triploid bridge”-strategi som innebär att sällsynta, oreducerade (diploida) gameter från en art fusioneras med en normal haploid gamet från den andra arten för att bilda en fertil tetraploid hybridavkomma. Även om dessa hybrider är syntetiskt framställda och inte nödvändigtvis utgör en distinkt art, visar detta exempel en möjlig väg till allopolyploidi hos djur.

Som allopolyploidi har HHS rapporterats oftare hos växter än hos djur. Antalet förmodade hybridarter har dock ökat dramatiskt inom ett brett spektrum av organismer som visar på de många vägarna till hybridartbildning, t.ex. kromosomala omarrangemang i hybridjästarter (Greig et al., 2002), värdvalsförändringar i hybrider av kaprifolje-maggotflugor (Rhagoletis) (Schwarz et al., 2002), 2005), den överlägsna prestandan hos intermediära hybridcyprinider (Gila seminude) i Jungfrufloden (Demarais et al., 1992), invasionen av hybridskulpinfiskar (Cottus gobio-gruppen) i Rhenflodens grumliga vatten (Nolte et al., 2005), värdväxtdiversifiering och höjdskillnader hos intermediära hybridfjärilar (Lycaeides) i de alpina fjärilarna (Gompert et al., 2006; Nice et al, 2013), den allopatriska etableringen av hybrida prästkragar på de brittiska öarna (Senecio squalidus) (James och Abbott, 2005), de av hybridisering härledda ”swordtail”-parningssignalerna hos Xiphophorus (Schumer et al., 2013; Meyer et al, 2006), introgressionen av parningssignaler av vingfärg hos hybridfjärilar från Heliconius (Sanchez et al., 2015; Salazar et al., 2010), sortering av genetiska inkompatibiliteter och fjäderdräktbaserat parningsval hos hybrid italienska sparvar (Hermansen et al, 2014; Bailey et al., 2015), och etableringen av klippkantanpassad, genotypisk hybrid Penstemon clevelandii i södra Kalifornien (Straw, 1955; Wolfe et al., 1998).

I växter finns det över 20 väldokumenterade exempel på HHS (Rieseberg, 1997; Gross och Rieseberg, 2005), där det bästa beviset kommer från flera hybridarter av ökensolrosor (Helianthus). Hybridisering mellan vanlig solros (Helianthus annuus) och präriesolros (Helianthus petiolaris) ledde till att minst tre ökenanpassade homoploida hybridarter etablerades: Helianthus anomalus (Ungerer et al., 1998), Helianthus deserticola (Gross et al., 2003) och Helianthus paradoxus (Welch och Rieseberg, 2002; Rieseberg et al., 2003a; figur 2 (b)). Den transgressiva segregeringen av variation från de två föräldraarterna resulterade i individer med en mosaisk genomisk sammansättning och ”hybridstyrka” som gjorde det möjligt för dem att överleva i extrema miljöer där stamfäderna inte kunde göra det, vilket verkar vara ett vanligt resultat av hybridisering (Rieseberg et al., 1999, 2003b). Genom laboratoriekorsningar kunde man rekonstruera de kromosomala arrangemang och transgressiva fenotyper som finns hos ökenarterna (t.ex. liten bladstorlek, frövila och hög tolerans mot torka och salt), vilket stödjer förutsägelserna i modellen för hybridartsbildning med mosaikgenom (Rieseberg et al., 2003a; figur 2). För dessa ökensolrosarter tycks kromosomala omarrangemang och ekologisk isolering ha varit nyckeln till deras etablering (Gross et al., 2007; Gross et al., 2003; Gross och Rieseberg, 2005, 2004).

Heliconiusfjärilar, särskilt Heliconius melpomene/cydno artkomplexet, utgör ett av de mest grundligt undersökta fallen av HHS. H. melpomene och H. cydno är närbesläktade, divergent färgade arter som geografiskt sett överlappar varandra i Centralamerika och norra Anderna. I naturen är de isolerade ekologiskt (dvs. divergens i preferenser för värdväxter för larver och matväxter för vuxna) och höjdmässigt, samt genom hybrid F1-honornas sterilitet (granskad i Jiggins, 2008). Hybridhannar är dock fertila och backcrossing underlättar introgression mellan arterna (Salazar et al., 2008). Heliconius huerippa är en förmodad hybridart av H. cydno och H. melpomene som har ett intermediärt färgmönster, kommer i geografisk kontakt med H. melpomene (Salazar et al., 2005) och grupperar sig fylogenetiskt i artkomplexet H. cydno (baserat på nukleära gensekvenser och markörer för hela genomet) (Quek et al., 2010; Flanagan et al., 2004; Beltrán et al., 2007). I det vilda isoleras H. huerippa från sina stamfäder genom färgmönsterbaserat parningsval (Mavarez et al., 2006). Överraskande nog föredrog den första generationens återkorsningar som liknar H. huerippa också partner med sitt eget färgmönster, vilket tyder på att åtminstone partiell reproduktiv isolering kan utvecklas snabbt hos Heliconius-hybrider (Melo et al., 2009). En anpassad rumslig, individbaserad, multilocus evolutionär modell byggdes för att explicit undersöka sannolikheten för HHS-scenariot för H. huerippa (Duenez-Guzman et al., 2009). Modellen visade tydligt stöd för möjligheten av ett hybridursprung för H. heurippa när den inledande hybridiseringen följs av en längre period av geografisk separation från stamarten.

Genomiska bevis tyder på att H. huerripa kan vara en hybriddragsart. Genetisk kartläggning har identifierat de färgmönsterloci som är ansvariga för skillnaderna i färgmönster mellan H. heurripa och dess stamfäder. Populationsgenomiska analyser av dessa loci för färgmönster och neutrala regioner, som inte är inblandade i variationen i färgmönster, avslöjar en hybridgenomisk sammansättning, med relativt få alleler som härstammar från H. melpomene i en bakgrund som till övervägande del består av H. cydno (Salazar et al., 2010). Vid loci för färgmönster är H. hueurippa homozygot för samma allelkombinationer av H. melpomene och H. cydno som gav upphov till det H. huerippa-liknande färgmönstret i laboratorieåterkorsningarna. Även om uppgifterna hittills stöder H. huerippas HHS (se dock Brower, 2012 för en kritik) kan den observerade mosaikartade genomsammansättningen hos H. heurripa också vara ett resultat av den ofullständiga sorteringen av den ursprungliga variationen (se figur 1(d)). Till skillnad från de flesta Heliconius-färgmönster har H. heurripa dock ett unikt icke-mimetiskt färgmönster som inte finns hos någon annan Heliconius-art, vilket gör det osannolikt att den skulle ha varit en förfädersform. Ytterligare bevis kommer från en annan medlem av artkomplexet H. cydno, Heliconius timareta, där genomiska bevis tyder på att introgression av ett nytt färgmönster på vingarna, från den sympatriska arten H. melpomene, har resulterat i en ny reproduktivt isolerad hybridlinje av H. timareta som har melpomene-liknande färgmönster (Dasmahapatra et al., 2012). I laboratoriet visade backcrossindivider med det rekonstruerade färgmönstret H. timerata florencia tydliga hanar som tydligt föredrog att närma sig och uppvakta honor med samma hybridfärgmönster, vilket ger ett utmärkt fall av artbildning med hybriddrag (Sanchez et al., 2015; figur 2(b)). Återigen verkar det som om hybridisering och introgression av varnande färgmönster som också fungerar som parningssignaler kan resultera i etableringen av en homozygot, äkta avelshybridlinje med bara några få generationer av korsningar. Dessa exempel visar hur effektiva ”magiska egenskaper” är vid evolutionär diversifiering och belyser betydelsen av hybridisering under adaptiv strålning.