Ammoniak-oxiderande mikroorganismer: nyckelaktörer i främjandet av växttillväxt

Ammoniak-oxiderande mikroorganismer: nyckelaktörer i främjandet av växttillväxt

Adenike Eunice Amoo1 och Olubukola Oluranti Babalola1*

Födavfallssäkring och livsmedelssäkerhet, fakulteten för natur- och jordbruksvetenskaper, North-West University, Private Bag X2046, Mmabatho 2735, Sydafrika. *Korresponderande författare: [email protected]

Abstract

Väte (N) är det viktigaste mineralnäringsämnet som växter behöver. Även om vissa växter kan utnyttja N direkt, är ammonium (NH4+) och nitrat (NO3-) de enda former av N som är användbara för de flesta växter. Ammoniakoxiderande bakterier (AOB) och ammoniakoxiderande arkéer (AOA) är de viktigaste drivkrafterna som ansvarar för omvandlingen av N till användbara former. På grund av ammoniakoxiderarnas (AOs) betydelse har faktorer som påverkar deras förekomst och aktivitet varit ett stort forskningsfokus under årens lopp. Denna översikt fokuserar på mångfalden av AOs, de faktorer som påverkar deras förekomst och aktivitet i olika jordtyper och nitrifikationsmekanismen. En förbättrad förståelse av de kombinatoriska effekterna av högaktiva AOs och metoder för att begränsa nitratförlusten från marken kan förbättra hanteringen av nitrat i marken och förbättra växtavkastningen.

Nyckelord: Abiotisk, ammoniak, biotisk, mångfald, nitrifikation, kväve

1. Introduktion

Ammoniak förekommer naturligt i miljön och kan hittas i marken, där det är en viktig kvävekälla för växter. Ammonium ackumuleras vanligtvis inte i marken eftersom det snabbt omvandlas av markens mikrober. Ammoniak och ammonium är primära energisubstrat och är viktiga kvävekällor för mikroorganismer i marken (Daebeler et al., 2014). Organismernas oxidation av ammoniak eller ammonium kallas nitrifikation, och mikroorganismer som är associerade med växternas rhizosfär trivs i fylosfären. Dessa organismer lever inuti växterna som endofyter, på växternas ytor som epifyter och i jord som omger rötterna. De kan vara nyttiga, skadliga eller skadliga för växternas tillväxt och utveckling. Det är dock anmärkningsvärt att de flesta av de olika växtkoloniserande mikroorganismerna följer en kommensal livsstil (Knief, 2014). Markens mikroorganismer är de största bidragsgivarna till mångfalden i terrestra ekosystem och är de viktigaste kontrollanterna av nästan alla globala biogeokemiska kretslopp. De är viktiga för upprätthållandet av växternas hälsa genom sina roller i näringscykeln och sina relationer med andra organismer (Hassan et al., 2015).

Nitrifikation beskriver oxidationen av ammonium (NH4+) eller ammoniak (NH3) till nitrat av levande organismer och är en primär aktivitet inom kvävecykeln (N). Oxidationen av ammonium till nitrat är en tvåstegsprocess som innefattar omvandling av ammoniak eller ammonium till nitrit och omvandling av nitrit till nitrat. Det första och hastighetsbegränsande steget i nitrifikationen är oxidationen av ammoniak till nitrit. Man trodde att denna process enbart kontrollerades av ammoniakoxiderande bakterier (AOB), som först isolerades på 1800-talet (Prosser och Nicol, 2012). Den senaste upptäckten av ammoniakoxiderande arkéer har utmanat denna föreställning (Könneke et al., 2005). I nitrifikationens första steg omvandlas ammoniak till hydroxylamin av enzymet ammoniakmonooxygenas. Hydroxylamin omvandlas sedan till nitrit av enzymet hydroxylaminoxidoreduktas. Nitritoxiderande bakterier som producerar enzymet nitritoxidoreduktas bidrar till omvandlingen av nitrit till nitrat (Kowalchuk och Stephen, 2001). Leininger et al. (2006) rapporterade att ammoniakoxiderande arkéer (AOA) var vanligare än ammoniakoxiderande bakterier i olika europeiska jordar. Detta var den första studien som visade på AOA:s betydelse för ammoniakoxidering, och olika studier har visat på AOA:s betydelse för ammoniakoxidering i marken under de senaste åren.

Kvävets betydelse för växter kan inte nog betonas. Det är det mest essentiella näringsämne som växter behöver eftersom det är en komponent i nukleinsyror, som utgör alla organismers DNA. Det är också en komponent i klorofyll som används vid fotosyntesen. Det styr i hög grad fältets produktion, växternas tillväxtmönster och deras kemiska sammansättning (Crawford, 1995, Lobos Ortega et al., 2016, Wu et al., 2016). Alla växter kan inte direkt använda atmosfäriskt kväve, och de flesta kan endast använda oorganiska former av kväve, såsom ammonium och nitrat. Även om det endast förekommer tillfälligt i marken är nitrat en viktig form av kväve som kan assimileras av växter (Crawford, 1995). Mikrobernas oxidation av ammoniak är av stor betydelse eftersom ammoniakoxiderande mikrober är ansvariga för produktionen av cirka 10 kg N/ha nitrat, vilket är cirka 90 % av den årliga tillgången på fixerat kväve (Smith et al., 1998).

Funktionen av ammoniakoxiderande mikrober kan inte överskattas i jordar. Denna översikt fokuserar på de faktorer som påverkar förekomsten och aktiviteten av ammoniak-oxiderande mikrober och diskuterar de ammoniak-oxiderande mikrobernas betydelse för nitrifikation i olika marktyper.

2. Autotrof nitrifikation

Nitrifikation i marken styrs av autotrofa nitrifikationsmikroorganismer (arkeala och bakteriella ammoniak-oxiderande mikroorganismer) (Prosser och Nicol, 2012). Oxidationen av ammoniak/ammonium av autotrofa mikroorganismer är en tvåstegsprocess som innebär att ammonium omvandlas av ammoniakmonooxygenas till hydroxylamin (NH2OH), som därefter omvandlas till NO2- av hydroxylaminoxidoreduktas (De Boer och Kowalchuk, 2001). Kemolithoautotrofisk nitrifikation är begränsad till en jämförelsevis smal grupp mikroorganismer (Head et al., 1993). Ammoniakmonooxygenas (amo) är det primära enzymet som ansvarar för kemolithoautotrof nitrifikation. Ammoniakmonooxygenas är ett membranbundet enzym som har tre underenheter, amoA, amoB och amoC (Sayavedra-Soto et al., 1998). amoA-genen, som är ett metaboliskt kännetecken för autotrofa nitrifierande mikroorganismer, har använts som en molekylär proxy inom miljömikrobiologin (Stahl och de la Torre, 2012).

3. Heterotrof nitrifikation

Förekomsten av nitrifikation i jordar med lågt pH har hävdats vara en indikation på heterotrof nitrifikation (Zhang et al., 2015). De Boer och Kowalchuk (2001)rapporterade dock att syretoleranta autotrofa nitrifikationer också kan spela sådana roller. Både organiska och oorganiska substrat kan utnyttjas av heterotrofa nitrifierare. De faktiska indikatorerna för heterotrof nitrifikation kan ha missförståtts, eftersom vissa heterotrofa nitrifikationsföretag också har denitrifikationsförmåga och ackumulerar lite eller inget nitrat (Matheson et al., 2003). Stutzer och Hartleb (1896)undersökte och redogjorde för en svamp som hade förmågan att producera nitrat. Många andra heterotrofa organismer har senare involverats i oxidationen av olika kväveföreningar i kultur (Schimel et al., 1984). Olika studier har visat på betydelsen av heterotrof nitrifikation. Nitrifikation av heterotrofa organismer skiljer sig markant från autotrof nitrifikation eftersom den inte är förknippad med celltillväxt (Zhang et al., 2015).

4. Mångfald av ammoniakoxidatorer

Enormt många mikroorganismer, inklusive bakterier, arkéer och till och med svampar, har ammoniakoxiderande förmågor. AOB är vitt spridda i jorden. Omvandlingen av ammoniak till nitrit, som är det första och hastighetsbegränsande steget i nitrifikationen, styrs av kemolithoautotrofa AOB, och dessa organismer har förmågan att effektivt utnyttja denna process som sin enda energikälla (Matsuno et al., 2013). Olika bakterier har rapporterats som ammoniakoxidatorer, inklusive Nitrosomonas, Nitrosospira (Shen et al., 2012)och Nitrosococcus (Teske et al., 1994). Släktena Nitrosomonas och Nitrosospira tillhör en monofyletisk grupp i β-underavdelningen av Proteobacteria (Matsuno et al., 2013). Släktet Nitrosococcus tillhör γ-underdelningen av proteobakterierna och medlemmar av detta släkte oxiderar endast ammoniak i marina miljöer (Teske et al., 1994). Paracoccus denitrificans, Pseudomonas putida, Thiosphaera pantotropha och Alcaligenes faecalis är heterotrofa nitrifierande bakterier (Crovadore et al., 2015, Van Niel et al., 1992).

Närvaron av amoA-genen i den okultiverade arten Crenarchaeota avslöjades genom kompletterande metagenomstudier av havsvatten (Venter et al., 2004) och jord (Treusch et al., 2005). Nitrosopumilus maritimus, som isolerades från det steniga substratet i en tropisk marin akvarietank, var den första AOA som identifierades. Det är den första identifierade arkeala kemolithoautotrofa nitrifieraren och den första mesofilen som identifierats i den marina gruppen I Crenarchaeota (Könneke et al., 2005). AOA tillhör en ny fylum Thaumarchaeota (Auyeung et al., 2015). De identifierades först som medlemmar av Crenarchaea (Brochier-Armanet et al., 2008). Andra arkealiska nitrifierare är Candidatus Nitrosocaldus yellowstonii, Cenarchaeum symbiosum och Candidatus Nitrososphaera gargensis (De la Torre et al., 2008). Man trodde att nitrifikation endast kunde åstadkommas av bakterier och arkéer. Vissa svampar, däribland Aspergillus flavus, Penicillium och Absidia cylindrospora, har emellertid involverats i denna process (Zhu et al., 2015).

4.1. Mekanism för ammoniakoxidation av ammoniakoxiderande mikroorganismer

Nitrifikation delas in i två processer, nitritering och nitratering. Nitritering är det första steget i nitrifikationen och kan delas in i tre steg: (1) Oxidation av ammoniak till hydroxylamin som sker med hjälp av enzymet ammoniakmonooxygenas (amo), (2) reduktion av hydroxylamin till nitrit och (3) omvandling av elektroner, fria vätejoner och syre till vatten. Nitritering leder till försurning av miljön.

Nitratering är det andra steget i nitrifikationen och enzymet nitritoxidoreduktas, som produceras av nitritoxiderande bakterier (NOB), är inblandat i denna process. Nitrering är uppdelad i två steg: (1) oxidation av nitrit till nitrat genom enzymet nitritoxidoreduktas och (2) sammansättning av syre, protoner och elektroner till vatten. När nitriteringstakten är snabbare än nitrateringstakten ackumuleras nitrit och leder till spridning av lustgas. När nitreringen är snabbare produceras endast en liten mängd nitrit (Buday et al., 2000, Philips et al., 2002). (Figur 1)

Figur 1. Nitrifikationsmekanismen

4.2. Funktion och aktivitet hos ammoniakoxiderande mikrober i olika jordtyper

Diversifieringen av markens mikroorganismer är extremt stor och strukturen, tillväxten och aktiviteten hos de mikrobiella samhällena i marken kan bedömas av biotiska och abiotiska faktorer. I olika marksystem orsakar moduleringen av miljöfaktorer förändringar i samhällena av ammoniakoxiderande mikrober (Shen et al., 2012).

4.2.1. pH

Flera faktorer, såsom förändringar i markanvändning, nedfall av syror och brand, påverkar markens pH avsevärt. Mikrobiologiska samhällen och de biogeokemiska kretslopp som de förmedlar påverkas i hög grad av markens pH-värde. Svampar trivs bättre än bakterier i jordar med lågt pH, och markens pH-värde påverkar i hög grad den bakteriella mångfalden och samhällets struktur. Tidigare studier har visat att samhällsstrukturen hos ammoniakoxiderande mikrober i hög grad påverkas av pH (Zhang et al., 2012). Därför är pH i marken en indikator på den relativa rikedomen av ammoniakoxiderande mikroorganismer som finns i marken, den enda markegenskap som har förmågan att göra det (Prosser och Nicol, 2012).

Markens pH är lågt för cirka 30 % av den totala landarealen i världen, och cirka 54 % av den mark som är lämplig för odling av grödor i världen har sura jordar (Che et al., 2015). På grund av de låga nitratkoncentrationerna i sura jordar (pHvatten < 5) trodde man i början av 1900-talet att nitrifikation inte förekom i sådana jordar (Noyes och Conner, 1919). I mitten av 1900-talet blev det känt att nitrifikation kan ske i sådana jordar och att lågt pH i jorden inte hindrar de nitrifierande mikroorganismernas verksamhet (Robertson, 1982). I försurade jordar är dock nitrifikationsintensiteten lägre än den som kan uppnås i jordar med högre pH-värden (Yao et al., 2011). En minskning av tillgången på NH3 orsakar en exponentiell minskning av markens pH-värde (De Boer och Kowalchuk, 2001). Dessutom är fruktbarheten i sura jordar låg på grund av förekomsten av giftiga metaller och brist på näringsämnen, vilket eventuellt påverkar markens nitrifierande mikroorganismer (AOB och AOA). Undantag från denna generalisering förekommer (Yao et al., 2011)vilket kan tillskrivas det faktum att syretoleranta nitrifierande organismer kan vara aktiva i både jordar med högt och lågt pH-värde, medan de organismer som inte är syretoleranta endast fungerar i jordar med högre pH.

Nyligen genomförda studier har visat att AOA är de mest aktiva ammoniak-oxidationsorganismerna i sura jordar, även om olika mekanismer har föreslagits för AOB:s aktivitet i sådana miljöer (Zhang et al., 2012). Olika studier har kvantifierat den komparativa betydelsen av heterotrofisk och autotrofisk nitrifikation i skogs- eller betesmarker med lågt pH. (Tabell 1)

Tabell 1: Effekten av pH på den nitrifierande mikrobiella populationen i olika jordtyper

Flera mekanismer genom vilka jordens pH påverkar aktiviteten och tillväxten av funktionella grupper av mikrober har fastställts genom en kombination av fysiologiska studier och mikrokosmosstudier av jord (Nicol et al., 2008, De Boer och Kowalchuk, 2001).

4.2.2. Biotillgänglighet för näringsämnen

Aktiviteterna hos nitrifierande mikroorganismer kan begränsas av tillgången på ett begränsat antal substrat och är en viktig egenskap som kontrollerar heterotrofisk nitrifikation (Zhang et al., 2014). Det finns två vägar genom vilka produktionen av nitrat från ammoniak sker i marken, antingen genom verkan av kemoautotrofa nitrifierare eller genom heterotrof nitrifikation, som kontrolleras av heterotrofa nitrifierande bakterier eller svampar (Zhang et al., 2013a, Zhang et al., 2013b). Beroende på tillgången på substrat i marken har svampnitrifikationer förmågan att byta till andra nitrifikationsvägar (Aarnio och Martikainen, 1992). Bidraget från heterotrof nitrifikation kan bestämmas av N-substratets C/N-förhållande. Om organiska kväveföreningar har ett högt C/N-förhållande, vilket ökar biotillgängligheten av C, kan det stimulera tillväxten av heterotrofa bakterier, vilket leder till att tillväxten av nitrifierande bakterier hämmas och förskjuts och att autotrofa nitrifierare blir mer aktiva. Hämning av den mikrobiella konkurrensen är en möjlig konsekvens av svampens produktion av biprodukter. Oorganiska och organiska substrat kan effektivt användas som källor för nitrifikation. Kväveföreningar från olika källor kan fungera som substrat för heterotrof nitrifikation. Organiska kväveföreningar har utnyttjats som substrat för heterotrof nitrifikation i sura jordar (Zhang et al., 2014).

Substrat i marken är avgörande för vilken vegetation som kan finnas i ett visst område. N-resorptionseffektiviteten hos olika typer av vegetation är olika och på grund av detta har olika växtgrupper olika koncentrationer av N och olika C/N-förhållanden. Växtpopulationen på en viss plats påverkar aktiviteterna hos de mikroorganismer som finns i marken och kretsloppet av näringsämnen (Bosco et al., 2015, Rumpel et al., 2015).

Inflytandet och tillgängligheten av substrat på nitrifikationen har hävdats vara viktigare än pH. Tillsats av substrat i olika behandlingar kan orsaka anmärkningsvärda förändringar i markens pH. Zhang et al. (2014)rapporterade till exempel betydande förändringar i markens pH efter tillsats av substrat. Låga koncentrationer av ammonium kan bromsa tillväxten av AOA eller leda till att N-koncentrationen i ekosystemen blir låg (Könneke et al., 2005). Behovet av NH3 för mikrobiell tillväxt skiljer sig åt mellan AOA och AOB. Förekomsten av AOB minskar med jorddjupet, medan AOA uppvisar liten variation (Leininger et al., 2006). Man tror att AOB:s tillväxt stöds när markförhållandena är bördiga, medan AOA föredrar oligotrofa miljöer eller miljöer med låg bördighet (Erguder et al., 2009). AOB trivs under förhållanden med hög NH3-tillgång, medan AOA föredrar förhållanden med låg NH3-tillgång (Di et al., 2010). Nitrifieringens svar på tillgängligheten av NH4+ tillgänglighet kan fastställas genom Michaelis-Menten kinetik, och denna modell har använts för att karakterisera vissa nitrifikationsorganismer i marken (Stark och Firestone, 1996).

4.2.3. Temperatur

Mikroorganismer i marken är mycket känsliga för höga temperaturer. Den mikrobiella aktiviteten ökar i allmänhet med ökande temperatur över det typiska temperaturintervallet i omgivningen (Gilliam et al., 2015).Känsligheten för mineralisering av organiskt material i marken för temperatur påverkas av typen och tillgängligheten av substratet (von Lützow och Kögel-Knabner, 2009). Marktemperaturen kan påverka mängden kväve som finns i marken för växtanvändning och bestämmer vad som händer med detta kväve (Thangarajan et al., 2015). Temperaturen är avgörande för hur de biologiska processer som är involverade i omvandlingen av kväve i marken fungerar. I likhet med alla andra mikroorganismer reagerar nitrifikationsorganismerna på temperaturförändringar, och nitrifikationshastigheten i marken påverkas i hög grad av temperaturen. Vid marktemperaturer lägre än 10 °C är förekomsten av ammonifiering i stället för nitrifikation större (Emmer och Tietema, 1990). På grund av de olika mikrobiella samhällenas inverkan på nitrifikationen kan temperaturens inverkan på de olika markhorisonterna vara olikartad (Schütt et al., 2014).

Arrheniusekvationen eller Q10-funktionen kan beskriva kvävemineraliseringshastigheten som svar på temperaturen (Kladivko och Keeney, 1987). Nitrifikationsresponsen på temperatur är korrelerad med klimatzoner (Malhi och McGill, 1982). Klimatförhållandena i varmare områden stöder nitrifikation med en optimal temperatur på 35 °C, och processen äger fortfarande rum vid temperaturer så höga som 50 °C (Myers, 1975). Globala mönster för lagring av markkväve och stabiliteten hos organiskt material i marken är kanske inte de enda avgörande faktorerna för hur mineraliseringen av markkväve reagerar på klimatförändringar. Kopplingen mellan det organiska materialets recalcitricitet och temperaturresponsfunktionen kan också vara en faktor (Post et al., 1985). Dalias et al. (2002)undersökte variationen mellan olika jordar när det gäller temperaturresponsen för nettomineralisering av kväve och nitrifikation. De rapporterade att det regionala klimatet bestämmer förhållandet mellan temperatur och oxidation av ammoniak. Thangarajan et al. (2015)studerade temperaturens inverkan på omvandlingen av kväve mellan organiska och oorganiska kvävekällor. De rapporterade att 2 4 °C är den optimala temperaturen i alla undersökta jordar utom en. Deras studie visade på ett samband mellan den optimala temperaturen för nitrifikation och miljöförhållanden. Dessutom visade mikrokosmosförsök av Tourna et al. (2008) att samhällsstrukturen hos arkeala ammoniakoxidatorer ökade när inkubationstemperaturerna ökade.

I ekosystem på höga latituder och höjder bidrar processerna under den kalla säsongen i hög grad till den årliga mineraliseringen av kväve i marken (Schütt et al., 2014). Även om autotrofa nitrifierande bakterier inte trivs vid kalla temperaturer (Cookson et al., 2002) kan den mikrobiella aktiviteten i marken ge en tillfredsställande redovisning av nettomineraliseringen av kväve (30 50 %) under hela året eftersom mikroorganismerna förblir fysiologiskt aktiva i ofrusna vattenfilmer (Kielland et al., 2006). Med hjälp av mikrobiologiska och molekylära metoder rapporterade Schadt et al. (2003) att den högsta mikrobiella biomassan i tundrajordar inträffar när den ligger under snö. Anabolism och katabolism har visat sig bestå mellan -4 och +9 °C, och dessa processer kan leda till en ökning av det mikrobiella kvävebehovet, särskilt i boreala jordar (Drotz et al., 2010). Vid temperaturer under 5 °C kan intensiteten i mikroorganismernas aktivitet i tempererade jordar minska (Pietikäinen et al., 2005). Schütt et al. (2014) rapporterade dock observationer av bruttonitrifikation vid låga temperaturer (-4 – 8 °C), vilket tyder på att nitrifierande mikroorganismer är funktionella vid sådana temperaturer.

Den optimala temperaturen för nitrifikationsaktiviteten hos ammoniakoxiderande organismer har rapporterats i olika studier och varierar mellan 20 – 37 °C (Stark, 1996). Justice och Smith (1962) rapporterade att nitrifikationshastigheten var högre vid 25°C än vid 35°C.

4.2.4. Markens vattenhalt

I många miljöer kan mikroorganismernas aktivitet begränsas av fukt, eftersom en minskning av enzymaktiviteten sker hos många mikrober när tillgången på vatten är låg (Stark och Firestone, 1995). Fukt är en viktig miljöfaktor som påverkar kvävemineraliseringen i marken genom sin effekt på substratens tillgänglighet för nitrifikationer, vilket påverkar deras fysiologi och metabolism (Norton och Stark, 2011, Marcos et al., 2016). Hastigheterna för nettonitrifikation blir förhöjda när markens vattenhalt ökar. Överskott av vatten i marken leder dock också till syrebegränsning, vilket minskar nitrifikationshastigheten (Norton och Stark, 2011). När marken är torr blir de vattenfilmer som finns i markens porer tunna, vilket hämmar substratens förflyttning till nitrifikationsanläggningarna (Stark och Firestone, 1995). Förhållandet mellan fukt och nitratproduktion i marken är starkt och positivt eftersom, även om nitrifikation är en aerob process, mikrobiell metabolism och diffusion av substrat förstärks av markfuktighet (Osborne et al., 2016). Ammoniakoxidatorer påverkas negativt av begränsat markvatten på flera sätt. Till exempel begränsas mikrobiella celler i mängden tillgänglig ammoniak, mikrobiella cellers tillväxt och metabolism påverkas negativt på grund av de ökade koncentrationerna av lösta ämnen, och den mikrobiella aktiviteten blir låg eftersom den intracellulära vattenpotentialen också sänks (Hu et al., 2015). Flera studier har visat en ökning av abundansen av amoA-genen som svar på markvatten (Marcos et al., 2016, Di et al., 2014)

5. Slutsatser

Ammoniak är allestädes närvarande i naturen och är ett substrat som används för att producera nitrat. Ammoniakoxiderande bakterier och arkéer är de primära aktörerna som deltar i omvandlingen av ammoniak till nitrat. Nitrat är den enda form av kväve som kan utnyttjas av de flesta växter. Vissa faktorer, t.ex. pH, tillgång till substrat, temperatur och fukthalt, kan hindra aktiviteten och bestämma ammoniakoxidatorernas förekomst. För att få optimal växtavkastning och tillväxt bör dessa faktorer beaktas och optimeras.

Mycket återstår att upptäcka när det gäller ammoniakoxidatorer. Odling av olika effektiva ammoniakoxidatorer och användning av ett konsortium av sådana mikrober för att öka nitratproduktionen är ett forskningsområde som bör studeras aktivt. Effektivare sätt att minska förlusten av nitrat från marken bör också undersökas.

Tack

AEA vill tacka North-West University för stipendium för forskarutbildning. Detta arbete bygger på forskning som stöds av National Research Foundation of South Africa (Grants Ref: UID81192, UID105248, UID95111; OOB).

Aarnio, T., Martikainen, P. 1992. Nitrifikation i skogsmark efter återgödsling med urea eller urea och dicyandiamid. Jordbiologi och biokemi. 24, 951-954.

Adair, K.L., Schwartz, E. 2008. Bevis för att ammoniakoxiderande arkéer är vanligare än ammoniakoxiderande bakterier i semiarida jordar i norra Arizona, USA. Microbial Ecology. 56, 420-426.

Auyeung, D., Martiny, J.B., Dukes, J.S. 2015. Nitrifikationskinetik och ammoniakoxiderande samhälle reagerar på uppvärmning och förändrad nederbörd. Ecosphere. 6, 1-17.

Baolan, H., Shuai, L., Wei, W., Lidong, S., Liping, L., Weiping, L., Guangming, T., Xiangyang, X., Ping, Z. 2014. Ph-dominerad nischsegregering av ammoniakoxiderande mikroorganismer i kinesiska jordbruksjordar. FEMS Microbiology Ecology. 90, 290-299.

Bosco, T., Bertiller, M.B., Carrera, A.L. 2015. Mikromiljöförhållanden påverkar gräs- och buskfröställningars uppkomst i övergivna områden i det torra Patagoniska Monte, Argentina. Flora-Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants. 210, 66-71.

Brochier-Armanet, C., Boussau, B., Gribaldo, S., Forterre, P. 2008. Mesofila Crenarchaeota: förslag till en tredje arkeal fylum, Thaumarchaeota. Nature Reviews Microbiology. 6, 245-252.

Buday, J., Drtil, M., Hutnan, M., Derco, J. 2000. Substrat- och produkthämning av nitrifikation. Chem. Papers. 53, 379-383.

Che, J., Zhao, X.Q., Zhou, X., Jia, Z.J., Shen, R.F. 2015. Hög ph-förstärkt nitrifikation i marken var associerad med ammoniakoxiderande bakterier snarare än arkéer i sura jordar. Applied Soil Ecology. 85, 21-29.

Cookson, W., Cornforth, I., Rowarth, J. 2002. Vinterns marktemperatur (215 ºC) effekter på kväveomvandlingar i klövergröngödslingsjordar med eller utan tillsats; en laboratorie- och fältstudie. Jordbiologi och biokemi. 34, 1401-1415.

Crawford, N.M. 1995. Nitrat: näringsämne och signal för växttillväxt. The Plant Cell. 7, 859.

Crovadore, J., Calmin, G., Cochard, B., Chablais, R., Grizard, D., Berthon, J.Y., Lefort, F. 2015. Helgenomsekvens av Pseudomonas putida stam UASWS0946, en mycket ammoniak-tolerant nitrifierande bakterie isolerad från aeroba granuler av avloppsslam. Genome Announcements. 3, e01153-15.

Daebeler, A., Bodelier, P.L., Yan, Z., Hefting, M.M., Jia, Z., Laanbroek, H.J. 2014. Interaktioner mellan Thaumarchaea, Nitrospira och metanotrofer modulerar autotrof nitrifikation i vulkanisk gräsmarksjord. The ISME Journal. 8, 2397-2410.

Dalias, P., Anderson, J.M., Bottner, P., Coûteaux, M.M. 2002. Temperaturreaktioner på nettokvävemineralisering och nitrifikation i barrskogsjordar som inkuberats under standardlaboratorieförhållanden. Jordbiologi och biokemi. 34, 691-701.

De Boer, W., Kowalchuk, G. 2001. Nitrifikation i sura jordar: mikroorganismer och mekanismer. Soil Biology and Biochemistry. 33, 853-866.

De La Torre, J.R., Walker, C.B., Ingalls, A.E., Könneke, M., Stahl, D.A. 2008. Odling av en termofil ammoniakoxiderande archaeon som syntetiserar crenarchaeol. Environmental Microbiology. 10, 810-818.

Di, H.J., Cameron, K.C., Podolyan, A., Robinson, A. 2014. Effekten av markfuktighetsstatus och en nitrifikationshämmare, dicyandiamid, på ammoniakoxidations- och denitrifikationstillväxt och lustgasutsläpp i en gräsmarksjord. Soil Biology and Biochemistry. 73, 59-68.

Di, H.J., Cameron, K.C., Shen, J.P., Winefield, C.S., O’Callaghan, M., Bowatte, S., He, J.Z. 2010. Ammoniakoxiderande bakterier och archaea växer under kontrasterande kväveförhållanden i marken. FEMS Microbiology Ecology. 72, 386-394.

Drotz, S.H., Sparrman, T., Nilsson, M.B., Schleucher, J., Öquist, M.G. 2010. Både katabolisk och anabolisk heterotrofisk mikrobiell aktivitet pågår i frusna jordar. Proceedings of the National Academy of Sciences. 107, 21046-21051.

Emmer, I., Tietema, A. 1990. Temperaturberoende kväveomvandlingar i surt strö från ek- och bokskogar i Nederländerna. Plant and Soil. 122, 193-196.

Erguder, T.H., Boon, N., Wittebolle, L., Marzorati, M., Verstraete, W. 2009. Miljöfaktorer som formar de ekologiska nischerna för ammoniakoxiderande arkéer. FEMS Microbiology Reviews. 33, 855-869.

Gilliam, F.S., Galloway, J.E., Sarmiento, J.S. 2015. Variation med sluttningsaspekt i effekter av temperatur på kvävemineralisering och nitrifikation i mineraljord i blandade lövskogar. Canadian Journal of Forest Research. 45, 958-962.

Hassan, W., Hussain, M., Bashir, S., Shah, A., Bano, R., David, J. 2015. ACC-deaminas och/eller kvävefixerande rhizobakterier och tillväxt av vete (Triticum Aestivum L.). Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 232-248.

Head, I.M., Hiorns, W.D., Embley, T.M., Mccarthy, A.J., Saunders, J.R. 1993. Fylogeni av autotrofa ammoniakoxiderande bakterier enligt analys av gensekvenser av 16S ribosomalt RNA. Microbiology. 139, 1147-1153.

Hu, H.W., Macdonald, C.A., Trivedi, P., Holmes, B., Bodrossy, L., He, J.Z., Singh, B.K. 2015. Vattentillsats reglerar den metaboliska aktiviteten hos ammoniakoxidatorer som reagerar på miljöstörningar i torra subhumida ekosystem. Environmental microbiology. 17, 444-461.

Justice, J.K., Smith, R. 1962. Nitrifikation av ammoniumsulfat i en kalkhaltig jord som påverkas av kombinationer av fukt, temperatur och nivåer av tillsatt kväve. Soil Science Society of America Journal. 26, 246-250.

Kielland, K., Olson, K., Ruess, R.W., Boone, R.D. 2006. Bidrag från vinterprocesser till markens kväveflöde i taigaskogsekosystem. Biogeochemistry. 81, 349-360.

Kladivko, E.J., Keeney, D.R. 1987. Markens kvävemineralisering som påverkas av vatten- och temperaturinteraktioner. Biology and Fertility of Soils. 5, 248-252.

Knief, C. 2014. Analys av interaktioner mellan växter och mikrober i en tid av nästa generations sekvenseringsteknik. Frontiers in Plant Science. 5, 216.

Könneke, M., Bernhard, A.E., José, R., Walker, C.B., Waterbury, J.B., Stahl, D.A. 2005. Isolering av en autotrof ammoniakoxiderande marin arkeon. Nature. 437, 543-546.

Kowalchuk, G.A., Stephen, J.R. 2001. Ammoniakoxiderande bakterier: en modell för molekylär mikrobiell ekologi. Annual Reviews in Microbiology. 55, 485-529.

Leininger, S., Urich, T., Schloter, M., Schwark, L., Qi, J., Nicol, G., Prosser, J., Schuster, S., Schleper, C. 2006. Archaea dominerar bland ammoniakoxiderande prokaryoter i mark. Nature. 442, 806-809.

Lobos Ortega, I., Alfaro, M., Martinez-Lagos, J. 2016. Markens kvävebidrag till gräsmarker och dess betydelse för kväveanvändningens effektivitet. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 310-322.

Malhi, S., Mcgill, W. 1982. Nitrifikation i tre jordar i Alberta: effekt av temperatur, fukt och substratkoncentration. Soil Biology and Biochemistry. 14, 393-399.

Marcos, M.S., Bertiller, M.B., Cisneros, H.S., Olivera, N.L. 2016. Nitrifikation och ammoniak-oxiderande bakterier skiftar som svar på markfuktighet och växtstrykkvalitet i torra jordar från Patagoniens Monte. Pedobiologia. 59, 1-10.

Matheson, F., Nguyen, M., Cooper, A., Burt, T. 2003. Kortsiktig kväveomvandling i mark från våtmarker vid stränder, bestämd med kväve-15. Biology and Fertility of Soils. 38, 129-136.

Matsuno, T., Horii, S., Sato, T., Matsumiya, Y., Kubo, M. 2013. Analys av nitrifikation i jordbruksmark och förbättring av kvävecirkulationen med autotrofa ammoniakoxiderande bakterier. Tillämpad biokemi och bioteknik. 169, 795-809.

Mørkved, P.T., Dörsch, P., Bakken, L.R. 2007. N2O-produktförhållandet vid nitrifikation och dess beroende av långsiktiga förändringar i markens pH-värde. Soil Biology and Biochemistry, 39, 2048-2057.

Myers, R. 1975. Temperatureffekter på ammonifiering och nitrifikation i en tropisk jord. Soil Biology and Biochemistry. 7, 83-86.

Nicol, G.W., Leininger, S., Schleper, C., Prosser, J.I. 2008. Inverkan av markens pH-värde på mångfald, abundans och transkriptionell aktivitet hos ammoniakoxiderande arkéer och bakterier. Miljömikrobiologi. 10, 2966-2978.

Norton, J.M., Stark, J.M. 2011. Reglering och mätning av nitrifikation i terrestra system. Methods in Enzymology. 486, 343-368.

Noyes, H., Conner, S. 1919. Nitrater, nitrifikation och bakterieinnehåll i fem typiska sura jordar som påverkas av kalk, gödningsmedel, grödor och fukt. Journal of Agricultural Research. 16, 27-60.

Osborne, B.B., Baron, J.S., Wallenstein, M.D. 2016. Fukt- och temperaturkontroller på nitrifikation skiljer sig åt mellan ammoniakoxidationssamhällen från tre alpina markhabitat. Frontiers of Earth Science. 10, 1-12.

Philips, S., Wyffels, S., Sprengers, R., Verstraete, W. 2002. Syrebegränsad autotrofisk nitrifikation/denitrifikation genom ammoniakoxidatorer möjliggör en uppåtgående rörelse mot mer gynnsamma förhållanden. Tillämpad mikrobiologi och bioteknik. 59, 557-566.

Pietikäinen, J., Pettersson, M., Bååth, E. 2005. Jämförelse av temperatureffekter på markandning och tillväxt av bakterier och svampar. FEMS Microbiology Ecology. 52, 49-58.

Post, W.M., Pastor, J., Zinke, P.J., Stangenberger, A.G. 1985. Global patterns of soil nitrogen storage. Nature. 317, 613-616.

Prosser, J.I., Nicol, G.W. 2012. Archaeal and bacterial ammonia-oxidisers in soil: the quest for niche specialisation and differentiation. Trends in Microbiology. 20, 523-531.

Robertson, G. 1982. Nitrifikation i skogliga ekosystem. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 296, 445-457.

Rumpel, C., Crème, A., Ngo, P., Velásquez, G., Mora, M., Chabbi, A. 2015. Effekten av skötsel av gräsmarker på biogeokemiska kretslopp med kol, kväve och fosfor. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 15, 353-371.

Sayavedra-Soto, L., Hommes, N., Alzerreca, J., Arp, D., Norton, J.M., Klotz, M. 1998. Transkription av amoc-, amoa- och amob-generna i Nitrosomonas europaea och Nitrosospira sp. Npav. FEMS Microbiology Letters. 167, 81-88.

Schadt, C.W., Martin, A.P., Lipson, D.A., Schmidt, S.K. 2003. Säsongsmässig dynamik hos tidigare okända svampsorter i tundrajordar. Science. 301, 1359-1361.

Schimel, J.P., Firestone, M.K., Killham, K.S. 1984. Identifiering av heterotrof nitrifikation i en skogsjord i Sierra. Applied and Environmental Microbiology. 48, 802-806.

Schütt, M., Borken, W., Spott, O., Stange, C.F., Matzner, E. 2014. Temperaturkänslighet för C och N mineralisering i tempererade skogsjordar vid låga temperaturer. Soil Biology and Biochemistry. 69, 320-327.

Shen, J.P., Zhang, L.M., Di, H.J., He, J.Z. 2012. En genomgång av ammoniakoxiderande bakterier och arkéer i kinesiska jordar. Frontiers in Microbiology. 3, 1-7.

Smith, R.L., Smith, T.M., Thomas, M.S. 1998. Elements of Ecology.

Stahl, D.A., De La Torre, J.R. 2012. Fysiologi och mångfald hos ammoniakoxiderande arkéer. Annual Review of Microbiology. 66, 83-101.

Stark, J.M. 1996. Modellering av nitrifieringens temperaturrespons. Biogeochemistry. 35, 433-445.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1995. Mekanismer för markfuktighetens effekter på nitrifierande bakteriers aktivitet. Applied and environmental microbiology. 61, 218-221.

Stark, J.M., Firestone, M.K. 1996. Kinetiska egenskaper hos ammoniumoxidationssamhällen i en kalifornisk ekskog-årsgräsmark. Soil Biology and Biochemistry. 28, 1307-1317.

Ste-Marie, C., Paré, D. 1999. Effekter av mark-, ph- och N-tillgänglighet på nettonitrifikation i skogsgolv i olika boreala skogsbestånd. Soil Biology and Biochemistry. 31, 1579-1589.

Stutzer, A. & Hartleb, R. 1896. Ueber nitratbildung. Zen-tralbl. Bakteriol. Parasitenkd. Infektionskr. Hyg. Abt. 2, 701.

Teske, A., Alm, E., Regan, J., Toze, S., Rittmann, B., Stahl, D. 1994. Evolutionära relationer mellan ammoniak- och nitritoxiderande bakterier. Journal of Bacteriology. 176, 6623-6630.

Thangarajan, R., Bolan, N.S., Naidu, R., Surapaneni, A. 2015. Effekter av temperatur och tillägg på kvävemineralisering i utvalda australiensiska jordar. Environmental Science and Pollution Research. 22, 8843-8854.

Tourna, M., Freitag, T.E., Nicol, G.W., Prosser, J.I. 2008. Tillväxt, aktivitet och temperaturreaktioner hos ammoniakoxiderande arkéer och bakterier i mikrokosmos i jorden. Environmental Microbiology. 10, 1357-1364.

Treusch, A.H., Leininger, S., Kletzin, A., Schuster, S.C., Klenk, H.P., Schleper, C. 2005. Nya gener för nitritreduktas och Amo-relaterade proteiner tyder på att okultiverade mesofila crenarchaeota spelar en roll i kvävecykeln. Environmental Microbiology. 7, 1985-1995.

Van Niel, E., Braber, K., Robertson, L., Kuenen, J. 1992. Heterotrof nitrifikation och aerob denitrifikation i Alcaligenes faecalis stam TUD. Antonie van Leeuwenhoek. 62, 231-237.

Venter, J.C., Remington, K., Heidelberg, J.F., Halpern, A.L., Rusch, D., Eisen, J.A., Wu, D., Paulsen, I., Nelson, K.E., Nelson, W. 2004. Miljögenomsekvensering i Sargassohavet. Science. 304, 66-74.

Von Lützow, M., Kögel-Knabner, I. 2009. Temperaturkänslighet för nedbrytning av organiskt material i marken – vad vet vi? Biology and Fertility of Soils. 46, 1-15.

Wu, Q., Xia, G., Chen, T., Wang, X., Chi, D., Sun, D. 2016. Kväveanvändning och risavkastningsbildning svar på zeolit- och kvävekopplingseffekter: Förbättring av effektiviteten i kväveanvändningen. Journal of Soil Science and Plant Nutrition. 16, 999-1009.

Yao, H., Campbell, C.D., Qiao, X. 2011. Markens pH-värde styr nitrifikation och kolsubstratanvändning mer än urea eller träkol i vissa mycket sura jordar. Biology and Fertility of Soils. 47, 515-522.

Zhang, J.B., Cai, Z.C., Zhu, T.B., Yang, W.Y., Müller, C. 2013a. Mekanismer för retention av oorganiskt N i sura skogsjordar i södra Kina. Vetenskapliga rapporter. 3, 1-8.

Zhang, J., Müller, C., Cai, Z. 2015. Heterotrofisk nitrifikation av organiskt N och dess bidrag till lustgasutsläpp i jordar. Soil Biology and Biochemistry. 84, 199-209.

Zhang, J., Sun, W., Zhong, W., Cai, Z. 2014. Substratet är en viktig faktor för att kontrollera betydelsen av heterotrof nitrifikation i sura skogsjordar. Soil Biology and Biochemistry. 76, 143-148.

Zhang, L.M., Hu, H.W., Shen, J.P., He, J.Z. 2012. Ammoniakoxiderande arkéer har en viktigare roll än ammoniakoxiderande bakterier vid ammoniakoxidation i starkt sura jordar. The ISME Journal. 6, 1032-1045.

Zhang, Y., Zhang, J., Meng, T., Zhu, T., Müller, C., Cai, Z. 2013b. Heterotrof nitrifikation är den dominerande produktionsvägen för NO3- i sura barrskogsjordar i subtropiska Kina. Biology and Fertility of Soils. 49, 955-957.

Zhu, T., Meng, T., Zhang, J., Zhong, W., Müller, C., Cai, Z. 2015. Svampdominerande heterotrofisk nitrifikation i en subtropisk skogsjord i Kina. Journal of Soils and Sediments. 15, 705-709.